植物对低磷胁迫的适应机制的综述

王 磊，陈永忠，王承南，王 瑞，陈隆升

(1.中南林业科技大学林学院，湖南 长沙 410004； 2.湖南省林业科学院，湖南 长沙 410004)

植物对低磷胁迫的适应机制的综述

王 磊1，陈永忠2*，王承南1，王 瑞2，陈隆升2

(1.中南林业科技大学林学院，湖南 长沙 410004； 2.湖南省林业科学院，湖南 长沙 410004)

P是植物生长必要元素，但土壤中有效P含量低，P成为阻碍植物生长的因素之一。在长期进化过程中，植物形成了多种适应机制，包括根系变化、根系分泌有机酸等等。本文综述了植物在磷胁迫下的适应机制，以期为磷胁迫研究提供一些借鉴，并对磷胁迫的研究方向进行了展望。

磷胁迫；适应机制

磷(P)是植物必须矿物元素之一，约占植物干重的0.05%～0.5%左右，是体内核酸、核蛋白和磷脂的主要成分。磷与细胞分裂、蛋白质合成、细胞生长有着密切的联系；此外呼吸作用、光合作用、碳水化合物的合成运输等过程都离不开磷。土壤中虽富含P元素，但有效P含量却很低，仅为土壤全P含量的1/600～1/100；大部分P与Ca2+、Fe3+、Fe2+和Al3+等结合成磷酸盐，形成了植物难吸收利用的形态。20世纪80年代，我国的缺磷耕地占78%，从1981年到2000年，我国共投入农田的磷肥总量为13296.4万t(P2O5)，使我国缺磷耕地面积减少了30%左右[1]。可一味的增施磷肥却与可持续发展相悖，易造成资源衰竭，据估计以目前的磷矿消耗速度计算，世界磷矿资源只能再用50～100年[2]。

发掘磷高效植物已成为目前解决缺磷的一大重点突破点。不同研究表明，植物在低磷胁迫下，会有不同的适应机制，如根形态发生改变、释放磷酸酶、释放有机酸、磷转运体变化等等，能增加植株在磷胁迫下的适应性。本文综述植物在低磷胁迫环境下所产生的一些适应机制，旨在为发掘耐磷胁迫、磷高效品种，为在减少磷的使用量、降低磷肥污染的可能性的前提下，利用植物固有的应对低磷胁迫的机制，提高作物产量，为以后的磷胁迫研究方向提供借鉴。

1 根系在低磷环境中的变化

根系是从土壤中吸取养分、水分的最主要器官。通过研究表明，在低磷环境中，根系会改变其形态等特征，提高对土壤中难溶性磷的吸收能力，帮助植物在低磷环境中更好的吸收、利用养分，增强植物在逆境中的适应能力。根系发生一系列改变，完成对生长环境中难溶性磷的活化、有效吸收、转运、分配及再利用等，以适应低磷环境，主要表现在根系长度、根表面积大小变化，根冠比增加，侧根数量增加等。

根构型是指根系不同根级和根龄的根在空间的分布状态，能够在一定程度上反映根系功能特性[3]。研究表明，在一定的磷浓度范围内，苗期水稻的最大根长、总根长、根表面积、根体积、根干重及根冠比等随着磷水平的降低而升高；而当磷水平降至低于阀值浓度0.25mg/L，根系的形态指标开始降低[4]。王树起等[5]提出，大豆根长、根表面积和根体积均表现为随着营养液中磷浓度的增加而降低：在无磷条件下，大豆根长、根表面积和根体积均为最高；正常供磷水平下，三者则表现出为最低。表明磷胁迫促使根长变长、根表面积增加，这有利于大豆根系对养分和水分的吸收利用。曹翠玲等[3]指出，豇豆缺磷时根系体积为0.61mL，全磷时根系体积为0.53mL，而缺磷时最长侧根和侧根数均大于全磷时，说明磷胁迫下豇豆会通过增加根长度以及侧根数量来扩大根系的吸收范围。

已有研究发现，低磷胁迫会使植物地上部生长减缓，同化产物更多地转向地下部，使其分配较多干物质，促使根系生长加快。周涯等[6]发现低磷环境使‘浙粳22’等8个晚粳稻品种在苗期表现出地上部位干重均低于正常供磷水平，而根重和根冠比均高于正常供磷水平，表明低磷胁迫阻碍苗的生长、促进根的生长，但不同品种对低磷胁迫的反应程度有差异。曹翠玲等[3]研究显示，磷缺乏主要阻碍豇豆地上部分生长：磷不足时，根系干物质与全磷时相比较变化不大，但地上部分的干物质下降幅度接近30%。

此外，一些植物在缺磷环境下，会生成排根以增加根系吸收面积，增强吸磷能力。排根又称为簇生根，由较短的侧根和根毛组成，紧密的聚集在根的某些区域，它的形成大大提高植物根系与土壤的接触面积[7]。磷胁迫下，白羽扇豆的侧根数量会明显增加，非排根区根尖组织、排根组织和排根区根尖组织在低磷环境下分泌的有机酸种类基本一致，仅仅分泌量存在差异[8]，排根分泌有机酸数量可以达到根尖分泌的10倍[9]。Johnson等[10]发现，白羽扇豆种子在缺磷条件下萌发后第9天，就开始形成簇生根；第14天有约66%的次级根是簇生根，簇生根可占磷胁迫下根系干重的50%。这些都显示出簇生根不仅能增加根系的表面积，也是一些植物分泌有机酸的重要器官。

2 低磷环境下，H+和有机酸分泌量变化

根系主要功能是从介质吸收养料和水分，此外另一项重要的生理活动是合成及向外分泌大量的有机物质。目前，已发现水稻、大豆、白羽扇豆、杉木等植物在低磷环境下，根系会向介质中分泌大量的有机酸，不同种植物分泌的有机酸种类不同[11]。

张振海等[11]研究发现，大豆在低磷胁迫下，除丁二酸外，其它有机酸的含量不断升高。在低磷的环境中，不同基因型大豆根系分泌物中的苹果酸、草酸、柠檬酸和酒石酸含量，都有明显的增加，苹果酸是大豆根系分泌最多的有机酸，其中耐低磷基因型的有机酸分泌量要大于磷敏感基因型。此外，低磷胁迫显著地促进了不同基因型大豆根系向外界分泌H+。田中民等[8]研究发现，正常供磷条件下，白羽扇豆非排根区根尖组织分泌丙二酸，柠檬酸、苹果酸和乙酸，还有很少的富马酸；排根组织分泌苹果酸和柠檬酸；在缺磷时，非排根区根尖组织分泌更多的苹果酸、丙二酸和柠檬酸，乙酸含量明显减少，排根组织分泌的柠檬酸显著高于正常供磷时，而苹果酸的分泌变化不大。柠檬酸可螯合铁、铝等阳离子，活化土壤中的难溶态P，是植物适应低磷胁迫的一个重要机制。高艳等[12]研究发现，低磷胁迫使两种苜蓿分泌的柠檬酸含量都增加：黄花苜蓿在磷胁迫环境中，根系分泌的柠檬酸是正常供磷条件下柠檬酸量的2.6倍；而蒺藜苜蓿在低磷胁迫时分泌量也增加。此外两种苜蓿在不同p处理下，分泌的柠檬酸量有着显著差异，黄花苜蓿在低磷时分泌的柠檬酸含量是蒺藜苜蓿的2倍，黄花苜蓿可利用分泌较多的柠檬酸来活化p，以供自己使用。

质子释放在根际化学反应中起着很重要的作用。H+可降低根际的pH值，有利于活化土壤中P、Fe等难溶性养分。吕阳等[13]研究表明，箭筈豌豆在缺磷时，从第6天开始，根系就处于质子释放状态，到第20天时达到最大的释放水平。蕃茄在低磷胁迫下，H+释放量增加，但有机酸的释放减少[14]，说明H+与有机酸释放途径不一致。H+的释放途径和与有机酸的关系尚需要进一步研究。

3 酶在低磷环境中的变化

酸性磷酸酶是植物中的一种很重要的水解酶，它能促进土壤中难溶态的有机磷的酯磷键水解型裂解，形成容易被植物吸收和利用的无机磷，提高磷素的有效性。低磷胁迫能诱导酸性磷酸酶的产生，认为是植物适应低磷胁迫的一种机制[4]。吕阳等发现，在缺磷处理时，箭筈豌豆有着较高的酸性磷酸酶释放率，且缺磷处理的根际酸性磷酸酶活性显著高于供磷处理。此外随着植物的生长，正常磷水平下，根表酸性磷酸酶活性并没有明显变化，但缺磷处理下其释放速率在第25天急剧上升，是供磷处理的3.7倍，这可能是由于这时期种子中P已消耗完。Bieleski[15]研究低磷环境下鸭枝草根系酸性磷酸酶的分泌情况发现，酸性磷酸酶在正常环境中主要在维管束内或其四周；但低磷胁迫下，分泌性酸性磷酸酶活性比正常植株高10～20倍，并且活性区主要位于根的表皮和叶的下表面。陈隆升等[16-17]研究表明，在磷胁迫下，油茶幼苗的叶片和根系中的酸性磷酸酶活性均显著增强，根系分泌的Apase含量也增加，表明油茶可通过自身增加酸性磷酸酶活性，从而提高磷的使用效率和吸收磷的能力，以适应磷胁迫环境，并且随着胁迫的时间和程度增加，Apase的活性也提高，不同油茶无性系之间对磷胁迫的适应能力有明显差异。

PEPC(磷酸烯醇式丙酮酸羧化酶)是植物细胞中一种重要的羧化酶，在不同植物中发挥着不同作用。在C4和景天酸代谢植物中，能提高光合效率，并能将磷酸烯醇式丙酮酸转化为草酰乙酸和磷酸，为此PEPC成为磷胁迫研究中的一个重要突破点。研究发现，不同植物在磷胁迫下，PEPC的活性和其酶蛋白表达有着相反的变化。低磷环境下苜蓿有效根瘤的PEPC活性比正常供磷下根系的高10倍，比叶片的PEPC含量高15倍，导致这结果的是由于PEPCmRNA和PEPC酶蛋白的增加[18]。但是对玉米幼苗的PEPC活性研究发现，低磷胁迫下，其PEPC活性下降，这是由于低磷胁迫导致PEPC蛋白亚基的大量减少[19]。

磷胁迫下，增加RNase(RNA酶)活性是植物利用生长介质中的无效态有机磷另外一种机制，包括细胞内和细胞外的RNase。目前已从马铃薯、蕃茄，拟南芥中发现RNase的诱导表达[20]。Numberger等[21]发现，悬浮培养的马铃薯细胞系在转移到磷不足的环境下，3h后就可以发现RNase活性明显增强，在正常生长条件下却没有这现象，该酶被定义为RNaseI，其生物合成是磷饥饿胁迫从头合成。逆境条件下，植物的膜脂过氧化反应和保护酶系统SOD、CAT等活性会发生变化；MDA是植物细胞膜脂过氧化的产物，含量的变化能在一定程度上反应植株的自我修复能力，这些也成为磷胁迫研究的一个突破点。陈隆升等[16]研究发现，在低磷胁迫处理下，油茶叶片的MDA含量增加和SOD活性提高，这可能是由于磷胁迫下，活性氧自由基积累而促使保护酶系统的活性提高，使油茶植株体内的自由基处于一个动态平衡。杨乾等[22]实验得出，低磷环境中马铃薯幼苗叶片中SOD活性表现为先显著上升后下降的趋势，这可能是短期内幼苗能对低磷胁迫做出响应，但当低磷胁迫超过幼苗所能承受的阀值时，酶活性会下降。

4 内源激素在低磷环境中的变化

植物激素是指植物体内合成的，并能从产生之处运送到别处，对植物生长发育产生显著作用的有机化学物质[23]。目前大家公认的植物激素有五种，即生长素类、赤霉素类、细胞分裂素类、乙烯和脱落酸，此外还有多胺、茉莉酸和月光素等[24]。植物处于磷胁迫状态下，会产生一些信号，一般认为内源激素与植物生长过程中的主要生理生化反应有关，从而可能与低磷诱导根系形态特征的适应性变化有关联[23]。

张永中[23]研究表明，玉米苗期在低磷胁迫下时，叶和根中的玉米素都有所减少，根中减小幅度要大于叶片，而磷高效基因型玉米素含量下降幅度要小于磷低效型；叶和根中赤霉素、生长素在低磷胁迫下含量增加，根系中赤霉素、生长素含量增加幅度要高于叶片的，说明根系受赤霉素影响大于叶片，且磷高效基因型玉米明显增加幅度大于磷低效型，胁迫初期对赤霉素有较大影响；低磷胁迫下，玉米苗期植株内脱落酸含量要高于高磷环境，根系在低磷环境中增加幅度要明显高于叶片，玉米磷高效性自交系脱落酸含量在低磷胁迫下增加幅度要比磷低效型自交系小得多。据此推测低磷胁迫促使内源激素变化，从而导致根系变化，使植物适应低磷环境，但具体的生理变化还需进一步深入研究。刘辉等[25]研究发现，大麦根内和叶内生长素含量随着磷胁迫程度加剧和受胁迫时间的延长增加，而细胞分裂素含量变化则正好相反，由此推测低磷环境引起了两者的含量变化，从而影响根长和根冠比的变化，使大麦能成功应对低磷胁迫；低磷对脱落酸影响不大，而对赤霉素含量变化有影响，特别是胁迫初期，但赤霉素变化对植株在低磷胁迫下有何影响还需进一步研究。低磷胁迫能促进菜豆根系分泌更多乙烯，且磷高效基因型菜豆根系能生长更多的乙烯[26]。

5 基因的表达调控

耐低磷、磷高效性形状多为数量形状，由多基因控制。随着对植株分子水平上研究的不断深入，发现在低磷胁迫下，植株体内有很多磷缺乏时特异性表达的基因，包括磷转运子等等。

植物磷转运体主要负责磷的吸收和转运。按照磷吸收动力学分为高亲和力磷转运蛋白和低亲和力磷转运蛋白；高亲和力磷转运蛋白的表达受低磷诱导，在根中表达有利于植物对土壤磷的吸收，在根以外的组织器官中表达有利于植株体内磷的再次利用。低亲和力磷转运蛋白是组成型表达，其表达不受供磷水平的影响。Pht1、Pht2、Pht3、Pho1 和Pho2是已知的磷转运蛋白的五大家族，它们是按序列和功能相似性来分类的。由于Pht1是位于根系细胞膜上，负责吸收土壤中磷，它现在是研究的重点和热点。有报道称在拟南芥中发现的PHT1；1，PHT1；4这两个转运蛋白基因受低磷的诱导，且它们在低磷和高磷环境下，都可从介质中吸收磷[7]。Pht2负责把磷从细胞质中转运到质体里；Pht3负责线粒体中磷的运输；Pho1负责把磷从根系薄壁细胞转运到木质部里，从而运输到地上部分；Pho2负责把磷由韧皮部运输到根系[27]。

对蕃茄进行分根实验发现，磷转运蛋白mRNA在低磷和正常供磷情况下，mRNA水平是相近的，表明只要植物的磷达到所需，磷转运蛋白基因在整个根系中表达水平就不再受诱导[28]。王海斌[29]研究发现，在低磷胁迫下，化感水稻不同组织中苯丙烷代谢途径中9个关键酶的基因均上调表达，其中苯丙氨酸解氨酶上调幅度最大；而非化感水稻种苯丙氨酸解氨酶基因也上调了。因此推测化感水稻在低磷胁迫下苯丙烷代谢途径基因增强表达，进而产生更多的酚类物质，从而导致抑草能力增强，使水稻在低磷胁迫逆境中正常生长。

6 展望

磷是植物生长所必须的元素之一，糖磷酸、核酸、核苷酸、辅酶等都离不开磷素，与糖类、蛋白质和脂类的代谢和三者相互转变有着密不可分的关系，磷素对于植物的正常生理活动的维系起着至关重要的作用。土壤中有效磷含量低是一个世界性难题，受到了越来越多人的关注。近年来，随着人们开始发现资源不断衰竭，如何利用植物本身潜力来克服磷胁迫，发掘磷高效植物以成为研究的焦点，也取得了一系列的成绩。但目前国内研究仍有很多不足，有待解决，可从以下几点进行：

(1)深入研究。目前的研究主要集中于磷胁迫下根系构型的变化，有机酸、酸性磷酸酶的分泌等等，从分子生物学和遗传学方面开展的研究还不多、深度不够。应多运用目前先进的实验理念和仪器，发掘磷胁迫下植株基因调控机制。

(2)拓宽研究的广度。目前磷胁迫的研究主要集中于大麦、大豆，水稻、玉米等等农业作物上，应拓宽林木中开展的磷胁迫研究树种的范围。

(3)制定统一规范的植物耐低磷鉴定评价标准，以便人们选育耐低磷植物时有章可寻。

(4)目前针对磷胁迫实验材料主要是水培、沙培等，而在田间开展实验的还很少，在田间开展实验后能否得出相同结论还尚待深入研究。

随着研究手段的不断提高，我们对磷胁迫研究的不断深入，相信在未来一定能选育出耐低磷、高磷效率、高产、优质的植株。

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(文字编校：杨 骏，张 珉)

Literaturereviewonadaptationmechanismsofplantstophosphorusdeficiencystress

WANG Lei1, CHEN Yongzhong2*, WANG Chengnan1, WANG Rui2, CHEN Longsheng2

(1.College of Forestry, Central South University of Forestry and Technology, Changsha 410004, China; 2. Hunan Academy of Forestry，Changsha 410004，China)

Phosphorus is an essential element for plant growth, and it is one of the constraints limiting plant growth, because available phosphorus content is low in soil. To cope with P deficiency, plants have evolved numerous strategies, such as changes in root architecture, root secreting organic acids and so on . The adaptation mechanisms of plant that was under were introduced in the paper, and hopes to provide suggestion for the research and it’s prospect of P deficiency stress research were measured.

phosphorus deficiency stress；adaptation mechanisms

2012 — 09 — 04

2012 — 09 — 20

中央财政林业科技推广示范跨区域重点推广示范项目([2011]TK 074)；中央财政林业标准化示范区建设项目([2012]XTB 14)。

王 磊(1987 — )，男，湖南省长沙县人，在读硕士，主要从事经济林栽培与育种的研究。

* 为通迅作者

Q 945.78

A

1003 — 5710(2012)05 — 0105 — 04

10. 3969/j. issn. 1003 — 5710. 2012. 05. 028