陈爱国,殷恒婵,王 君,李鑫楠,宋 争
短时中等强度有氧运动改善儿童执行功能的磁共振成像研究
陈爱国1,2,殷恒婵2,王 君3,李鑫楠2,宋 争3
目的:探讨短时中等强度有氧运动对儿童执行功能脑激活模式的影响,从脑系统的角度揭示短时中等强度有氧运动影响儿童执行功能的脑机制。方法:选择10岁儿童为研究对象,使用Flanker任务评价执行功能,综合利用体育测量技术、心理测量技术和功能磁共振成像技术检测一次30min的短时中等强度有氧运动前、后儿童执行功能及其脑激活模式的特征性变化。结果:1)短时中等强度有氧运动对儿童执行功能产生积极的改善效应;2)短时中等强度有氧运动能使儿童执行功能脑激活模式发生变化,具体表现为儿童执行功能脑激活模式中的双侧额上回、双侧额中回、双侧顶上小叶和左侧顶下小叶激活程度增加,左侧前扣带回激活减弱。结论:一次30min的短时中等强度有氧运动能改善儿童的执行功能,其脑机制是短时中等强度有氧运动诱发儿童执行功能脑激活模式的变化。
中等强度;有氧运动;儿童;执行功能;功能磁共振成像;脑机制
执行功能(Executive Function,EF),是指在完成复杂的认知任务时,对各种基本认知过程进行协调和控制的高级认知过程[18]。它作为认知、情绪和社会功能的核心,是儿童学习、推理、问题解决和智力活动的重要成分,执行功能不良的儿童不仅学习能力受损,还常继发行为和情绪方面的问题,如攻击性、注意缺陷多动障碍、学习障碍、孤独、抑郁等症状的儿童都会表现出不同程度的执行功能异常[14,16]。这些现象引起各方面专家的关注,成为多学科领域研究的前沿和热点,他们开始研究如何能令儿童执行功能健康发展,如何改善有问题儿童。
短时中等强度有氧运动(acute moderate aerobic exercise),是指持续时间为10~60min、强度为50%~70%最大摄氧量(˙VO2max)、以增加体内氧气的吸入、输送及利用为主要目的运动[22,26]。大量的研究结果表明,短时中等强度有氧运动是一种有效的维护身心健康和预防疾病的方式[24]。那么,其对儿童执行功能是否有改善作用?其脑机制如何?最近的一些研究结果表明,以短时中等强度有氧运动为内容的干预方案可提高和改善儿童执行功能[15,20,21],为采用运动手段干预儿童执行功能发展提供了初步基础,但是,目前尚不清楚其改善作用的脑机制。
脑可塑性理论为探讨运动干预改善儿童执行功能的脑机制提供了理论基础。脑的可塑性就是中枢神经系统的可塑性,是指脑在外界环境和经验的作用下不断塑造其结构和功能的能力[5]。任何一种心理现象,简单或复杂,都是以中枢神经系统,尤其大脑相关功能区的活动为基础的;同样,运动干预产生的执行功能改善效应是脑的机能,是大脑相关功能区对运动的反应,是大脑的可塑性变化的结果。20世纪90年代初出现的功能磁共振成像(functional Magnetic Resonance Imaging,fMRI)将神经活动和高分辨率磁共振成像技术结合,可用于定位和定量检测被试在完成各种知觉、运动和认知任务时的大脑活动,已成为揭示心理活动脑机制的重要手段。近年来,借助于fMRI技术对执行功能脑机制的研究发现,前额叶皮层与其他皮层及皮层下区域之间的动态的交互作用是执行功能实现的基础,执行功能有其特定的脑激活模式,脑激活模式改变,其执行功能相应变化[12,25]。因此,阐明短时中等强度有氧运动改善儿童执行功能脑机制的关键,在于揭示短时中等强度有氧运动对儿童执行功能脑激活模式的影响。而且,来自认知心理学领域对特殊儿童(注意缺陷多动障碍儿童、肥胖儿童、学习障碍等)执行功能的干预研究已经发现:一些认知干预训练任务,如脑工具课程(the tools of the mind curriculum)、工作记忆训练、注意控制训练、任务转换训练等,对儿童执行功能有显著的提高作用,其脑机制是其执行功能脑激活模式的改变[4,14,27]。
基于此,本研究拟选择执行功能发展关键期的儿童为研究对象,借助fMRI技术,探讨短时中等强度有氧运动影响儿童执行功能的脑机制,以期为深入理解运动—脑可塑性的问题提供理论基础,也为采用运动手段改善儿童执行功能发展,进而指导教育和医疗活动提供实践基础。且基于已有的研究成果,本研究预期:短时中等强度有氧运动通过影响儿童执行功能脑激活模式的变化,改善儿童执行功能。同意书。
本实验获北京师范大学认知神经科学与学习国家重点实验室脑成像中心伦理与人体保护委员会批准。
2.2.1 短时中等强度有氧运动方案
有氧运动强度的设定。以美国运动医学会针对健康儿童的有氧运动强度的分级标准(American College of Sports Medicine,2006)[6]为基础,结合国内以儿童为研究对象的相关研究结果[1],确立参加实验儿童有氧运动强度的标准:中等强度有氧运动负荷设定为个体最大心率的60%~69%,其中,最大心率=220-年龄。
在瑞典产MONARK 834型功率自行车实施中等强度有氧运动。依据儿童情况调整功率自行车阻力大小,阻力范围0~150W,踏车节律≥30r/min。采用芬兰产RS800CXSD型心率遥测仪监控有氧运动强度,达到个体中等强度有氧运动负荷的心率目标区开始计时,运动30 min。
2.2.2 执行功能任务设计与呈现
任务设计:执行功能任务设计参考Eriksen Flankers Task的范式[17,19],使用Flanker任务测量儿童执行功能,采用组块(block)设计,共包括5个不一致条件block和6个一致条件block。在不一致条件block中,屏幕中央出现的字母有SSHSS和HHSHH两种,各占不一致条件block的1/2;在一致条件block中,屏幕中央出现的字母有SSSSS和HHHHH两种,各占一致条件block的1/2。每个trial 2s(SOA),刺激呈现的时间为1 500ms,两个刺激之间间隔500ms,整个block持续时间为22s(包括1个提示和10个刺激)。不论是哪种block,屏幕中央都会随机呈现一行
从普通小学经筛查选取10岁儿童9名(男4名,女5名)。选取标准:1)无严重躯体疾病,无脑创伤及神经系统疾病病史,无药物和酒精依赖史或其他有可能影响脑结构与功能的疾病;2)无精神障碍及遗传病史,且目前精神状况良好;3)五年级学生;4)汉族;5)右利手;6)采用教师评价结合韦氏智力量表测查排除IQ<90儿童;7)采用儿童注意力及行为评定量表排除注意缺陷多动障碍儿童;8)被试视力或矫正视力>0.8,无色盲和色弱;9)采用北京师范大学认知神经科学与学习国家重点实验室脑成像中心被试检查单(V2.0)检查是否满足磁共振扫描条件,如体内无植入金属(如金属假牙等)、身上装有电子的、磁的或机械的设备(如心脏起搏器)等;10)所有被试家长签署知情字母(共5个),要求被试判断出现在中间的字母是H还是S。如果是“H”,则用食指按键盘上的“A”键,如果是“S”就按“B”键。执行功能行为学的成绩为不一致条件block的平均反应时减去一致条件block的反应时,差异越小,执行功能越好。
任务呈现:实验应用E-prime编程的刺激程序,通过认知刺激仪呈现在固定于头部线圈上的反光镜中,被试儿童在MRI扫描仪内可以看到刺激内容,通过按键应答。
2.2.3 fMRI扫描及图像处理
fMRI扫描:使用德国西门子公司Trio 3.0T超导型MR扫描仪进行图像采集。T1-MPRAGE结构像扫描参数:TR/TE=2 000/3.39ms,TI=1 100ms,层厚=1.33 mm,翻转角=7°,采集矩阵=256×256,FOV=200×200 mm;任务fMRI扫描参数(平面回波脉冲序列扫描):TR/TE=2 000/30ms,层数=30,层厚=3.0mm,间距=1 mm,翻转角=90°,采集矩阵=64×64,FOV=200×200 mm。
图像处理:fMRI数据分析采用通用软件Statistical parametric mapping(SPM5,Department of imaging neuroscience,London,UK)进行数据预处理。对每个被试fMRI数据时间校正、头动校正、标准化等预处理。预处理之后,利用软件SPM5的一般线性模型(General Linear Model)对每个被试进行执行功能任务下激活区检测(不一致>一致条件)进行一次统计分析。得到每个被试的激活图之后,对所有被试的激活图进行二次统计分析——配对样本检验,从而得到组激活结果。t检验差异显著性的阈限水平选择在P<0.05。
本实验采用被试内设计,实验过程主要由3个部分组成:基线部分、休息部分和短时中等强度有氧运动部分。基线部分:首先测量被试儿童基础心率,然后,进行执行功能任务练习,接着休息30min,最后进行执行功能任务的MRI扫描。休息部分:休息至少30min,消除疲劳。短时中等强度有氧运动部分:实施短时中等强度有氧运动方案,休息,当心率恢复到基础心率±10%以内时,进行执行功能任务的MRI扫描。其中,儿童参加执行功能任务练习,要求儿童掌握后(正确率≥95%)才进入MRI扫描,以减少潜在练习效应的影响。整个实验中每个儿童接受1次短时中等强度有氧运动方案干预,进行2次(基线、中等强度有氧运动后)执行功能任务测试和扫描。实验程序示例:以某一被试的实验程序为例,如表1所示。
表1 本研究实验程序示例一览表
执行功能的测验结果检验采用SPSS 15.0的配对样本t检验分析,脑激活结果采用SPM5统计软件分析。
对儿童执行功能前、后测数据进行配对样本t检验结果发现,后测执行功能的行为学成绩(47.22±44.36)显著低于前测成绩(95.41±31.55),t(8)=3.31,P<0.05=0.58,而成绩越低,执行功能越好,说明短时中等强度有氧运动提高了儿童的执行功能。
短时中等强度有氧运动前、后儿童完成Flanker执行功能任务时(不一致>一致条件)脑激活的组分析均发现,前扣带回(anterior cingulate cortex,ACC);双侧背外侧前额叶皮层叶(dorsolateral prefrontal cortex,DLPFC),主要为额中回(middle frontal gyrus,MFG)和额上回(superior frontal gyrus,SFG);腹外侧前额皮层(ventrolateral prefrontal cortex,VLPFC,又称为额下回,inferior frontal gyrus,IFG);双侧顶叶(parietal lobule)主要为顶上小叶(superior parietal lobules,SPL)和顶下小叶(inferior parietal lobules,IPL);双侧颞叶(temporal lobe)和双侧小脑(cerebellum)脑区显著激活。
比较短时中等强度有氧运动前、后儿童完成Flanker任务时(不一致>一致条件)脑激活的组分析发现,执行功能激活模式中的一些脑区激活程度存在强度上不同(图1)。因此,对前、后测脑激活区进行配对t检验,研究短时中等强度有氧运动对儿童完成执行功能任务时脑激活差异的影响(表2)。
从表2可以发现,短时中等强度有氧运动对儿童执行功能脑激活模式的影响显著,具体表现为儿童完成执行功能任务时双侧额上回、双侧额中回、双侧顶上小叶和左侧顶下小叶激活程度增加,左侧前扣带回激活减弱。
图1 本研究被试后测与前测比较儿童执行功能的脑激活结果图
表2 本研究短时中等强度有氧运动前、后执行功能任务脑激活差异结果一览表
本研究结果发现,运动后测得的儿童执行功能显著好于运动前测得的儿童执行功能,说明短时中等强度有氧运动提高了儿童的执行功能,研究结果与国内外已有的研究结果一致。陈爱国(2011)以五年级儿童为研究对象,采用被试间设计,使用与本研究相同的Flanker任务检测执行功能,结果发现,1次30min的中等强度有氧运动(跑步)能提高儿童的执行功能[1]。Hillman等(2009)以20名9~10岁儿童为研究对象,采用被试内设计,使用Flanker任务检测执行功能,结果发现,1次20min中等强度(60%最大心率)有氧运动(跑台)后儿童的任务反应正确率显著提高,即提高了儿童的执行功能[20]。可见,短时中等强度有氧运动对儿童执行功能会产生积极影响的观点再次得到验证,研究结果为今后选择合理的运动干预方案改善儿童执行功能提供了实践基础。
研究采用的任务能否成功诱发儿童执行功能是本研究的关键。已有研究表明,执行功能不是单个脑区活动的结果,而是其脑激活模式变化所致,即不同脑区共同合作的结果,前额叶、顶叶、前扣带回、皮层下结构(基底节、丘脑、小脑)组成的皮层——皮层下网络都参与执行控制。Casey等(2000)和Botvinick等(2001)先后采用fMRI研究Flanker任务的脑激活情况,都发现除了前额皮层的激活,还有扣带回的激活[9、10]。庞高峰等(2009)采用fMRI结合持续性操作测试(CPT)探讨正常儿童执行功能的特点,结果发现,正常儿童完成非靶任务,主要脑激活区在扣带回、背外侧前额叶皮层、腹外侧前额皮层和小脑[2]。本研究发现,儿童完成Flanker执行功能任务时激活了前扣带回、背外侧前额叶皮层叶、腹外侧前额皮层、顶叶、颞叶和小脑等脑区。研究结果与已有研究一致,说明本研究使用的flanker任务成功的诱发了儿童执行功能,激活了其脑激活模式。
目前,尚未有涉及短时中等强度有氧运动对正常儿童执行功能脑激活模式影响的研究,仅有一些以老年人和特殊儿童为对象的研究,Colcombe等(2004)采用完全随机实验设计,使用fMRI方法检测老年人进行6个月以短时中等强度为主要内容的运动干预前后完成flanker任务时的脑激活的特征,采用感兴趣区域分析发现,6个月的以短时中等强度有氧运动为主要内容的运动干预能提高老年人的执行功能,其主要机制是通过降低前扣带回激活水平,提高额中回和顶上小叶脑区激活水平[11]。Davis等(2011)采用fMRI方法研究短时中等强度有氧运动为主要内容的运动方案、Antisaccade task(一种执行功能任务)和超重儿童脑皮层激活情况关系,结果发现,15周、每周5次的以短时中等强度有氧运动为主要内容的干预方案能够提高超重儿童的执行功能,采用感兴趣区域分析发现,儿童双侧前额叶的激活水平增加、双侧后顶叶的激活水平下降[13]。这些研究结果提示,有氧运动可通过影响执行功能脑激活模式的积极变化,改善执行功能。本研究采用被试内设计,选取正常儿童,使用fMRI技术检测儿童短时中等强度有氧运动前、后完成执行功能任务时的脑激活差异,结果发现,30min中等强度有氧运动使得儿童完成执行功能任务时双侧额上回、双侧额中回、双侧顶上小叶和左侧顶下小叶激活程度增加,左侧前扣带回激活减弱。本研究结果与老年人和特殊儿童研究结果一致,全面揭示了短时中等强度有氧运动对正常儿童执行功能脑激活模式的影响。
短时中等强度有氧运动改善儿童的执行功能,其脑机制是否与执行功能脑激活模式的变化有关?已有研究表明,在Flanker任务的脑激活模式中,成功的完成不一致条件下的正确反应,需要儿童激发前额叶和顶叶皮层控制的空间注意网络,使视觉皮层关注中央线索,而忽略干扰线索[7,28]。背外侧前额叶皮层(主要为额中回和额上回)、顶叶(主要为顶上小叶和顶下小叶)的激活一直伴随着不一致条件下的注意的选择和反应抑制的解决。而前扣带回可以对正在进行的目标定向行为实施在线监控,在出现反应冲突或错误时提供信号,并传递信号给外侧部的前额皮层来完成认知控制(通过兴奋或抑制机制)[8,22],前扣带回激活水平下降与反应阶段的冲突的减少相关[3]。本研究结果发现,短时中等强度有氧运动使得儿童背外侧前额叶皮层叶、顶叶激活增加,反应抑制得到解决,进而导致反应阶段的冲突减少;反应阶段的冲突的减少,有利于做出正确的反应,使得前扣带回激活水平下降,行为成绩上表现为不一致条件下的反应时降低,执行功能得到提高。由此可知,短时中等强度有氧运动改善正常儿童的执行功能,其脑机制是执行功能激活模式的改变。
综上所述,本研究综合运用体育测量技术、心理测量技术和脑成像技术,揭示了短时中等强度有氧运动对儿童执行功能的影响及其脑机制。未来研究应进一步探索长期的、不同项目的、不同强度的有氧运动对儿童执行功能的改善效应及其机制,以全面揭示有氧运动对儿童执行功能的影响。
1.一次30min的短时中等强度有氧运动能改善儿童的执行功能。
2.短时中等强度有氧运动通过影响儿童执行功能脑激活模式的积极变化,改善儿童执行功能,具体表现为:短时中等强度有氧运动使得儿童执行功能脑激活模式中的双侧额上回、双侧额中回、双侧顶上小叶和左侧顶下小叶激活程度增加,左侧前扣带回激活减弱。
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The FMRI Study of Acute Moderate Exercise on Children’s Executive Function
CHEN Ai-guo1,2,YIN Heng-chan2,WANG Jun3,LI Xin-nan2,SONG Zheng3
Objective:To investigate the effect of acute moderate exercise on brain activation pattern of children’s executive function(EF),and further explore the brain mechanism of acute moderate exercise on children’s EF.Methods:Before and after a single 30-min acute moderate aerobic exercise,nine right handed healthy volunteers aged at 10were scanned with a Siemens MAGNETOM Trio 3.0Tesla magnetic resonance imaging scanner during performing the Flanker task.Results:1)The beneficial effect of acute moderate exercise on children’s EF was significant.2)The effects of acute moderate exercise on brain activation pattern of children’s EF were significant.The findings were as followings:acute moderate exercise increased the level of activity in dorsolateral prefrontal cortex(middle frontal gyrus and superior frontal gyrus),and parietal lobule(superior parietal lobules and inferior parietal lobules),meanwhile,significantly reduced the level of activity in the anterior cingulate cortex.Conclusion:The beneficial effect of a single 30-min acute moderate exercise on children’s EF was significant,moreover,brain mechanisms of the improved Flanker performance is was the change of children’s brain activation pattern elicited by it.
mediumintensity;aerobicexercise;children;executivefunction;fMRI;brain mechanism
G804.8
A
1000-677X(2011)10-0035-06
2011-07-01;
2011-09-26
全国教育科学规划教育部重点课题(DLA100338);北京师范大学认知神经科学与学习国家重点实验室开放课题(CNKOPYB0919);江苏省高校自然科学基金研究项目(11KJD180005)。
陈爱国(1978-),男,江苏沛县人,讲师,博士,研究方向为体育运动与心理健康、体育运动与脑可塑性,Tel:(0514)87991075,E-mail:chenaiguo11@sina.com;殷恒婵(1963-),女,山东龙口人,教授,博士研究生导师,研究方向为体育运动心理学、体育运动与心理健康及体育运动与脑可塑性,Tel:(010)58805083,E-mail:yinhengchan@tyx.bnu.edu.cn;王君(1975-),女,辽宁沈阳人,博士,研究方向为运动控制和运动康复,Tel:(010)58802060,E-mail:jun_wang@bnu.edu.cn。
1.扬州大学体育学院,江苏扬州225009;2.北京师范大学体育与运动学院,北京100875;3.北京师范大学认知神经科学与学习国家重点实验室,北京100875
1.School of Physical Education,Yangzhou University,Yangzhou 225009,China;2.School of Physical Education and Sports Science,Beijing Normal University,Beijing 100875,China;3.State Key Laboratory of Cognitive Neuroscience and Learning,Beijing Normal University,Beijing 100875,China.