植物耐荫生理研究进展

黄 笛, 吴铁明

( 湖南农业大学，湖南 长沙 410128)

植物耐荫生理研究进展

黄 笛, 吴铁明

( 湖南农业大学，湖南 长沙 410128)

遵循植物的耐荫习性是营建一个生态稳定的植物群落的前提。目前国内对植物耐荫生理的研究相对落后，并且存在一定的误区。本文从植物的形态特征、解剖结构、叶绿素分布和光化学反应等方面对植物耐荫生理的国内外研究现状进行了综述。

耐荫性; 叶绿体; 光合作用; 光抵制

光照强度是影响植物生长和形态建成的重要因素。根据植物对光照的需求科学的进行林业和园林植物配植，既能最高效率的利用光能，又能构成一个持续稳定发展的植物群落[1-2]。随着我国城市化进程的加快，土地的植被覆盖率逐年减少。很多土地因处于建筑包围之中而形成荫蔽的环境，这些土地的合理绿化引起了从业者的高度重视，植物的耐荫性研究也因此逐步深入。

二十世纪初，国外就已经开始关注植物的耐荫性和光合作用机理，并开展了一系列生理生化研究。研究范围主要包括植株形态、叶片解剖结构、叶绿体及叶绿素分布、叶绿素荧光特性光电子传递途径及相关酶的活性等[3-7]。而我国对植物耐荫性的研究始于20世纪70年代，研究范围主要集中在植株形态特征、叶绿素含量和光合作用曲线等方面，对光合作用内部机理的研究还很欠缺[3-9]，在城市绿化中仍然存在许多群落配置不科学的现象。

本文对光照强度与植株形态和光合作用机理的关系进行了综述，以期为今后更好的开发利用耐荫植物资源、营建稳定的生态植物群落和在分子水平上对光合机理进行研究奠定基础。

1 植物耐荫性及其机理

1.1光照对植株形态的影响

植物可以通过生长和形态调节适应不同的光照环境[10]。植株对光照的适应性研究一般从植株高度、冠幅、枝条和叶片的伸展角度、根冠比等方面展开[10-12]。光照环境可以是原始生境，也可以是人为创造的不同遮荫梯度的环境。植物对低光量子密度环境的适应主要表现在： ① 植株的下部小枝枯死(天然整枝过程)，树冠、侧枝和叶片多为水平伸展，如温带丛林下的山毛榉(Faguslongipetiolata)[13]和栓皮栎(Quercussuber)[11]。 ② 形成瘦弱的甚至不分枝的树杆，从而维持垂直生长，以便尽早的脱离弱光环境，如东南亚沙地热带雨林下的薄叶婆罗双(Shoreapachyphylla)的幼树苗[14]。相对于在阳光充足的环境，植物在荫蔽环境中地上部的营养生长更旺盛，特别是叶片的生长，从而形成相对较高的冠/根比[11,15]。因此荫生植物一般通过增加对光的吸收面积来增强光合作用，比如增加株高和冠幅、扩大叶面积、增加叶数、延长叶片寿命和调整叶片在空间上的排列等，这有助于同化有机物质的增长和呼吸消耗的降低。这是喜荫植物对弱光环境的一种适应性表现[16-18]。然而，Paquette A对黑樱桃(Prunusserotina)和糖槭(Acersaccharum)的研究表明，不同植物对光照的适应机制不同，如随着光照强度的增强，喜阳的黑樱桃反而比耐荫的糖槭的长势差[10]。

1.2不同光照条件下叶片解剖结构的特点

同种植物生长在弱光和强光下的叶片分别叫荫叶和阳叶。Orgen 和Oguchi 提出阳生植物或阳叶具有高光合速率的主要原因是其叶片较厚，栅栏组织细胞较长或栅栏组织细胞的层数较多，而叶绿体多分布于栅栏组织中[19-20]。荫生植物适应弱光环境的机制则是光合器官尽可能多的吸收光子。荫生植物叶肉中一般含有较多的海绵组织，由于光在散乱排列的海绵组织气体—液体界面的反射，使光在叶片内的光程增加，增强了光散射，从而使阴生叶在有限的光强下吸收更多的光子[21-22]。同时荫生植物叶片表皮细胞的作用类似棱镜，能把光聚集在叶肉薄层上[23]。对虎皮楠类植物(Daphniphyllum)的荫叶和阳叶的比较研究表明，荫叶的表皮层和角质层较薄，叶肉细胞少，气孔密度低，海绵组织发达，栅栏组织退化或根本没有栅栏组织[3,24]。植物叶片解剖结构的这些变化或特化是对不同光环境的适应性表现。

1.3叶绿体的亚显微结构

叶片是光合作用的主要器官，而叶绿体是光合作用最重要的细胞器。叶绿体是由叶绿体被膜、基质和类囊体3部分组成，3个部分各行使其职能以保证光合作用的顺利进行[25]。对荫生植物和阳生植物叶绿体亚显微结构的观察表明：荫生植物叶片叶绿体基质的体积很小，基粒所占的体积很大；而阳生植物叶绿体基质的体积很大，其基粒所占比例相对较小[19,26]。参与卡尔文循环的酶主要集中于基质，基粒则含有大量的叶绿素和集光色素复合体(LHC)，这就决定了荫生植物较强的光子捕获能力和阳生植物较高的光合效率[19,22]。研究表明海绵组织叶绿体(S-Chlts)比栅栏组织叶绿体(P-Chlts)具有较多的堆叠的基粒层、较高的堆叠类囊体及类囊体与间质的容积比，而叶片的集光色素复合体主要位于基粒中，这说明荫生叶捕获光子的能力更强。但阳叶有更多的暴露在基质中的类囊体膜，这些膜有决定光合效率的细胞色素b6F和ATP酶，因此，阳叶单位叶绿体的光合能力比荫叶强[20,25]。同一植株的阳叶和荫叶也会有上述特性，同一叶片上层细胞的亚显微结构类似阳叶，而下层则类似荫叶[19,27]。另外，叶绿体在细胞中不仅可随原生质环境流动，而且可随光照的方向和强度运动。在弱光下，叶绿体会以扁平的一面向光以接受较多的光能，强光使叶绿体沿平行于光线方向的细胞壁排列，减少光吸收，以避免光抑制的发生[22-23]。Borman研究证实叶绿体的光诱导运动只受500nm以下波长的影响，在试验叶片中，此波段的强光能使叶绿体沿平行于光线方向的细胞壁排列，而不是沿垂直于辐射方向的底层细胞壁排列[28]。

1.4光反应曲线

光饱和点、光补偿点和光量子效率是反应植物光能利用效率的重要指标。一般来说,荫叶有相对较低的光补偿点、光饱和点和较高的光量子效率，而阳叶具有相对较高的光饱和速率(Amax)[7]。高Amax对在强光环境下生长的植物是有利的，因为植株可以充分利用强光，平衡高的暗呼吸速率和旺盛的生命活动[29]。较低的光补偿点、光饱和点使荫生植物在有限的光条件下最大化的利用低光量子密度，进行光合作用，从而提高有机物质的积累，满足其生存生长的能量需要[30]。耐荫植物在不同光强下的光响应曲线(A-Pi)表明：在低光强时，随着光合有效辐射的增加，光合作用速率线性增强，此时限制光合作用的是光驱动的电子转移，光反应曲线的初始斜率表示光转化同化碳的效率；高光强下光合作用出现光饱和现象，此时限制光合速率的是CO2的羧化速度，后者决定于CO2扩散进入叶片的速度和能力[27,31]。对八角(IlliciumTaxa)的CO2响应曲线的研究也证实，在比例阶段，CO2的浓度是光合作用的限制因素，在饱和阶段，CO2受体的量即RUBP的再生速率则成为限制光合作用速率的主要因素[32]。

1.5Rubisco(Ribulose1,5-bisphosphatecarboxylase/oxygenase)与光合作用

研究表明，荫生植物处于强光条件下时，其叶片的光合电子传递体和光合作用关键酶的含量降低。Rubisco是光合碳同化的关键酶，位于光合碳还原和光合碳氧化两个方向相反但又相互连锁的循环交叉点上，它对净光合速率起决定性的作用。羧化反应和加氧反应的比率主要取决CO2和O2的相对浓度以及叶片温度[33]。近年来的研究表明，Rubisco含量约占叶片可溶性蛋白的一半，但和其它卡尔文循环的酶一样，Rubisco必须被光激活，才能发挥高催化能力。被光激活的Rubisco活性的增加和强光下光合速率的增加密切相关。在所有被研究的植物中，CO2通过共价健与赖氨酸残基相结合，Rubisco被激活，在这个反应中起催化作用的是Rubisco激酶，其催化活性随电子转移速度的增加而加强，电子转移速度受光照强度的影响[34-35]。

1.6光合作用与氮的关系

由于叶片中超过半数的氮分布在光合机构中，因此氮素的供应对光合作用的影响很大。在不同植物中，Amax随着叶片氮浓度的增加呈线性上升趋势[36-37]。Amax与氮的强相关性并不是由于氮对光合作用的直接限制。碳同位素和A-Pi曲线的研究都表明，光合作用是受CO2的扩散作用和光合作用能力双向控制的，光合作用过程在氮素限制的情况下出现抑制现象，Rubisco含量、叶绿素深度和气孔导度都会下降[38-39]。氮有效利用率的高低决定了植物对不同生境的适应能力，因此,氮在聚光色素、电子载体和卡尔文循环酶中是平衡分配的。当氮较多的分配在聚光色素蛋白中时，能最有效的提高弱光下植物的光合能力，但是对生长在强光中的植物，氮则较多的分布在电子载体和卡尔文循环酶中[40-41]。

1.7光抑制和叶黄素循环

在自然条件下，植物发生光抑制的现象普遍存在。光抑制是指光能过剩引起光合活性降低的现象，其显著的特征是PSⅡ(photosystem II)的光化学效率降低和光合碳同化的量子效率降低[12]，严重时导致植物光合机构发生光氧化和光破坏。然而植物在长期进化过程中形成了多种光保护机制，其中依赖于叶黄素循环耗散过剩激发光能，从而使光合器官免受强光破坏是一个重要的途径。植物能通过某种特殊的类胡萝卜素所调节的反应来散失强光下过多的能量，这个分能反应被强光下类囊体中积聚的光子所诱导。类囊体腔中的强酸性诱导酶促反应使类胡萝卜素中的紫黄质转变为玉米黄质，同时把过多的能量传递给玉米黄质。玉米黄质就相当于一个‘能量棒’，以相同的能量方式接受叶绿素上的通常被用于光合作用的能量，然后把这些能量以热的形式完全散失。散失的能量可以用叶绿素荧光测量，并称之为依赖于高能的荧光猝灭。在缺少叶黄素循环时，植物通过叶绿素把过多的能量传给氧，导致光氧化损伤[42-43]。在阳光照射到的部位，环氧玉米黄质和玉米黄质随昼夜辐射的变化而变化。在阴暗条件下，有光斑的地方很快就能出现环氧玉米黄质和玉米黄质，并在早先出现的光斑处保持较高的水平。这个调节机制可保证在光强不足而限制光合作用时，没有能量的散失，而当吸收光子过多时防止发生光损伤。荫生植物在强光下对光抑制的反映比阳生植物更为敏感[44-45]。生长在极为荫蔽条件下的叶片，不仅光合能力有限，而且欠缺这种保护机制，极易受到光损伤[7,45]。光抑制在1h内的快恢复一般与叶黄素循环有关。如果光抑制持续时间长，PSⅡ反应中心失活，叶绿素降解，新生未成熟叶会死亡[46]。

1.8光斑对林下植物的影响

通常把透过植被冠层的缝隙入射到冠层内和植被下层的短时间的直射太阳光称为光斑。虽然大部分林下植物在没有光斑时，在散射光下也有一个正的碳平衡，但是在密林冠层笼罩下，即使少于10%时间的光斑照射，其光量子能量密度的总和可达到该点全天光能量密度的80%[47]。从林冠层透射下来的光强高于散射光光强，太阳光经过郁闭的植被冠层时，大部分光合有效辐射被上层叶片吸收，导致到达林下的有效光谱比例降低，绿光和近红外光的比例较高，对植物的生长和发育不利。林冠的特征和森林的结构是影响林下光斑的数量、强度和时间长度的主要因子。冠层的缝隙常常呈聚集式分布，导致林下光斑在水平空间上也呈聚集式分布[48-49]。

2 结语

植物的光合作用生理是一个复杂的过程。植物体内的光化学反应途径和形态调节能力共同决定了植物对光照环境的适应能力。耐荫植物适应弱光环境的主要机制是最大化的吸收光量子进行光合作用。为提高光合作用效率，植物体从外部形态结构至内部光化学反应的每个过程都作出了相应的调节。同时，耐荫植物对强光也具有相应的消散机制。因此对植物耐荫生理的研究是一个复杂庞大的体系，许多科研学者们终其一身只为其中一个环节机理的彻底研究。

近些年来，随着城市建设的蓬勃发展，越来越多的林下和建筑背面等荫蔽空间需要配植耐荫植物。因此，利用植物耐荫性的生理和生态原理，科学的指导城市绿化建设将带来极大的生态效益和经济效益。

[1] Chadon R L. Photosynthetic plasticity of two rainforest shrubs across natural gap transects [J]. Oecologia，1992，92：586-595.

[2] Zhang S R, Ma K P, Chen L Z. Response of photosynthetic plasticity ofPaeoniasuffruticosato changed light enviroments [J]. Environ Exp Bot，2003，49：121-133.

[3] Mcclendon J H. The relationship between the thickness of deciduous leaves and their maximum photosynthetic rate [J]. American Journal of Botany，1962，49: 320-322.

[4] Demmig B, Winter K. Photoinhibition and zeaxanthin formation in intact leaves, a possible role of the xanthophylls cycle in the dissipation of excess light energy [J]. Plant Physiol，1987，84：218-224.

[5] Warren C R. Why does photosynthesis decrease with needle age in Pinus pinaster [J] Trees，2003，20：157-164.

[6] Masakazu Iwai. Distinct physiological responses to a high light and low CO2environment revealed by fluorescence quenching in photo-autotrophically grownChlamydomonasreinhardtii[J]. Photosynth Res，2007，94：307-314.

[7] Stefanov D, Terashima I. Non-photochemical loss in PSII in high and low light grown leaves ofViciafabaquantified by several fluorescence parameters including LNP, F0/Fm’, a novel parameter [J]. Physio Planta，2008，133：327-338.

[8] 苏雪痕. 园林植物耐荫性及其配置 [J]. 北京林业大学学报，1981(6)：63-71.

[9] 翁晓燕，陆庆，蒋德安.水稻Rubisco活化酶在调节Rubisco活性和光合日变化中的作用[J]. 中国水稻科学，2001，15(1)：35-40.

[10] Paquette A, Boucharda A, Cogliastroa A. Morphological plasticity in seedlings of three deciduous species under shelterwood under-planting management does not correspond to shade tolerance ranks [J]. Forest Ecol Manag，2007，241：278-87.

[11] Cardillo E, Bernal C J. Morphological response and growth of cork oak (QuercussuberL.) seedlings at different shade levels [J]. Forest Ecol Manag，2006，222：296-301.

[12] Durand L Z, Goldstein G. Photosynthesis,photoinhibition, and nitrogen use efficiency in native and invasive tree ferns in Hawaii [J]. Oecologia，2001，126：345-354.

[13] 采利尼克尔.木本植物耐阴性的生理学原理[M].王世绩译. 北京：科学出版社，1986.

[14] Shin-ichiro Aiba，Kanehiro Kitayama. Structure, composition and species diversity in an altitude-substrate matrix of rain forest tree communities on Mount Kinabalu, Borneo [J]. Plant Ecology，1999，140(2)：139-157.

[15] Zhang S B, Hu H, Xu K, et al. Flexible and reversible responses to different irradiance levels during photosynthetic acclimation ofCypripediumguttatum[J]. Journal of Plant Physiology, 2007，164：611-620.

[16] Mae T. Leaf senescence and nitrogen metabolism. In: Noode′n LD (ed) Plant cell death processes [J]. Elsevier Amsterdam，2004：157 -168.

[17] Shozo hiroki, Kazuo ichino. Comparison of growth habits under varius light conditions between two climax species,CastanopsissieboldiiandCastanopsiscuspidata, with special reference to their shade tolerance [J]. Ecological Research，1998，13: 65-72.

[18] Khan S R, Rose R, Haase D. Effects of shade on morphology, chlorophyll concentration, and chlorophyll fluorescence of four Pacific Northwest conifer species [J]. New Forests，2000，19：171-186.

[19] Oguchi. R. Does the photosynthetic light-acclimation need change in leaf anatomy [J]. Plant, Cell and Environment，2003，26：505-512.

[20] Orgen E. Convexity of the photosynthetic light-response curve in relation to intensity and direction of light during growth [J]. Plant Physiol，1993，101：1013-1019.

[21] Terashima I, Hikosaka K. Comparative ecophysiology of leaf and canopy photosynthesis [J]. Plant Cell Environment，1995，18：1111-1128.

[22] Abram M D, K ubiske M E. Leaf structural characteristics of 31 hardwood and conifer tree species in Central Wisconsin: influence of light regime and shade tolerance rank [J]. Ecology Management，1990，31：145-153.

[23] Kitaoka S, Koike T. Invasion of broad-leaf tree species into a larch plantation: seasonal light environment, photosynthesis and nitrogen allocation [J]. Physiology Plantarum，2004，121：604-611.

[24] Shin-Ichiro, Katahata Masaaki. Photosynthetic capacity and nitrogen partitioning in foliage of the evergreen shrubDaphniphyllumhumilealong a natural light gradient [J].Tree physiology，2007，27：199-208.

[25] 王忠. 植物生理学[M].北京：中国农业出版社，1999： 126-131.

[26] Niinemets Ulo. Photosynthesis and resource distribution through plant canopies [J]. Plant, Cell and Environment，2007，30：1052-1071.

[27] Brugnoli E,Bjorkman O. Growth of cotton under continuous salinity stress: Influence on allocation pattern, stomatal and non-stomatal components of photosynthesis and dissipation of excess light energy[J]. Planta, 1992,187:335-347.

[28] Borman J F, Vogelman T C. Measurement of chlorophyⅡwithin leaves with a fiber optic microprobe [J]. Cell and Environment，1991，14：719-725.

[29] Steffen R, Eckert H J, Kelly A A. Investigations on the reaction pattern of photosystem II in leaves from Arabidopsis thaliana by time-resolved fluorometric analysis [J]. Biochemistry，2005，44(9)：3124-3131.

[30] Wu Y Y, Li P P. Study on photosynthetic characteristics ofOrychophragmusviolaceusrelated to shade-tolerance [J]. Scientia Horticulture，2007，113(2)：173-176.

[31] Jason J, Griffin. Photosynthesis, chlorophyⅡ fluorescence, and carbohydrate content ofIlliciumTaxagrowm under varied irradiance [J]. J.Amer.Soc.Hort.Sct，2004，129(1)：46-53.

[32] Miyazawa Y, Kikuzawa K. Winter photosynthesis by sapling of evergreen broad-leaved trees in deciduous temperate forest [J]. New Phytol，2005，165：857-866.

[33] Pons T L, Pearcy R W. Photosynthesis in flashing light in soybeen leaves grown in different conditions. In: Photosynthetic induction state and regulation of Rubisco activity [J]. Plant Cell Evironment，1995，15：569-576.

[34] Portis A R. Regulation of ribulose 1,5-bisphosphate carboxylase/oxygenase activity [J]. Annu Rev Plant Physiol，1992，43：415-437.

[35] Zhang N, Kallis R P, Portis A R，et al. Light modulation of Rubisco in Arabidopsis requires a capacity for redox regulation of the larger Rubisco activase isoform [J]. Proc Natl Acad Sci USA，2002，99：3330-3334.

[36] Wilson K B, Baldocchi D D, Hanson PJ. Spatial and seasonal variability of photosynthetic parameters and their relationship to leaf nitrogen in a deciduous forest [J]. Tree Physiol，2004，20：565-578.

[37] Pons T L, Vander Werf. Photosynthetic nitrogen use efficiency of inherently slow-and fast-growing species[C]//A whole-plant perspective of carbon-nitrogen interactions. SPB Academic Publishing，1994: 61-77.

[38] Yasumura Y, Hikosaka K, Hirose T. Seasonal changes in photosynthesis, nitrogen content and nitrogen partitioning inLinderaumbellateleaves grown in high or low irradiance [J]. Tree Physiol，2006，26：1315-1323.

[39] Reich P B, Koike T. Causes and consequences of variation in conifer leaf life-span[C]// Ecophysiology of coniferous forests. Academic Press of San Diego，1995：225-254.

[40] Grassi G, Vicinelli E. Seasonal and interannual variability of photosynthetic capacity in relation to leaf nitrogen in adeciduous forest plantation in northern Italy [J]. Tree Phsiology，2005，25：349 -360.

[41] H AN. Specific leaf area, leaf nitrogen content, and photosynthetic acclimation of Trifolium repens L. seedlings grown at different irradiances and nitrogen concentrations [J]. Photosynthetica，2008，46 (1)：143-147.

[42] Mǖller-Moulé P, Havaux M. Zeaxanthin deficiency enhances the high light sensitivity of an ascorbate-deficient mutant ofArabidopsis[J]. Plant Physiology，2003，133：748-760.

[43] Vredenberg W J. Analysis of initial chlorophyll fluorescence induction kinetics in chloroplasts in terms of rate constants of donor side quenching release and electron trapping in photosystem II [J]. Photosynth Research，2008，96：83-97.

[44] Demming Adans, Adams W. Photoprotection:A role for the xanthophylls zeaxanthin [J]. Biochim. Biophys. Acta，1996，1020：1-24.

[45] Demmig A. Photoprotection and other responses of plants to high light stress [J]. Annu Rev Plant Physiol，1992，43：599-626.

[46] Demmig B, Winter K, Kruger A. Photoinhibition and zeaxanthin formation in intact leaves, a possible role of the xanthophylls cycle in the dissipation of excess light energy [J]. Plant Physiol，1987，84：218-224.

[47] Chazdon R L, Pearcy R W. The importance of sunflecks for forest understory plants [J]. Bio Sciences，1991，41：760-766.

[48] Endler J A. The color of light in forests and its implications [J].Ecological Monograph, 1993，63：1-27.

[49] Krishna S N. Light effects onWaxbegonia: photosynthesis, growth respiration, maintenance respiration, and carbon use efficency[J]. Amer.Soc.Hort.Sci，2004，129(3)：416-424.

2011-05-13

2011-07-13

黄 笛(1984-)，女，湖南省岳阳市人，助教，硕士，研究方向为观赏植物栽培应用及育种。

Q 945

A

1003-5710(2011)04-0061-04

10. 3969/j. issn. 1003-5710. 2011. 04. 019

(文字编校：张 珉，杨 骏)