脑膜瘤一致性的影像学研究进展

［摘要］ 脑膜瘤是最常见的原发性中枢神经系统肿瘤之一，手术切除是首选的治疗方案。由于肿瘤一致性的不同，不同脑膜瘤患者的手术方案及预后存在较大差异。因此，脑膜瘤一致性的评估对手术方案的选择及预后预测具有重要意义。CT和MRI是脑膜瘤诊断最常用且较成熟的影像学检查方法。随着MRI功能成像、超声弹性成像等新技术的应用，脑膜瘤的诊断准确率有所提高。近年来，人工智能的兴起，能更有效、无创地预测脑膜瘤一致性，进一步提高术前预测效能。就脑膜瘤一致性的影像学研究进展予以综述。

［关键词］ 脑膜瘤；一致性；研究进展；磁共振成像

脑膜瘤是颅内第二大常见肿瘤，发病率占原发性中枢神经系统肿瘤的1/3以上［1］。手术切除是目前治疗脑膜瘤最有效的方法［2］，而脑膜瘤一致性是影响手术难易程度、术后并发症及肿瘤可切除率的关键因素。脑膜瘤一致性定义为肿瘤的机械硬度［3］。多项研究表明，较软的脑膜瘤可通过吸引器吸出，术中出血量少，术后并发症少，复发率也较低；而较硬的脑膜瘤，切除时难以与神经、血管分离，手术风险高、难度大、时间长，可切除率低，术后并发症多［4-5］。因此，准确评估脑膜瘤一致性对制订手术计划、改善患者预后具有重要价值。影像学检查是评估脑膜瘤一致性的重要手段。目前，国内外已有多种方法用于脑膜瘤一致性的术前预测及术中评估。本研究从超声、CT、MRI等影像技术及人工智能方面对脑膜瘤一致性综述如下。

1" 脑膜瘤一致性评估标准

部分研究根据超声刀吸除肿瘤时所开启的功率大小来评估脑膜瘤一致性［6-7］。Zada等［8］根据术中所见脑膜瘤软硬程度及所需器械提出脑膜瘤一致性新的分级方法：①肿瘤非常柔软，包膜易于折叠，仅通过吸引器可吸除；②肿瘤相对较软，内部减压后包膜可折叠，肿瘤大部分可用吸引器吸除；③肿瘤质地中等，包膜在充分减压后可折叠，需分块切除；④肿瘤质地坚硬，包膜难以折叠，需使用锐器、电灼等方式切除；⑤肿瘤非常坚硬，硬度接近骨，包膜无法折叠，使用超声抽吸、锐器、电灼等方式也难以切除。与既往研究中手术医师对肿瘤软硬度的主观评估相比，Zada分级降低了脑膜瘤一致性的可变性和主观性。在实际应用中，许多研究以Zada分级为基础，将脑膜瘤一致性分为二分类（质软、质硬）或三分类（质软、质韧、质硬）。制订具有临床意义且能反映脑膜瘤一致性真实情况的分类标准，可更客观地研究脑膜瘤一致性。

2" 超声在脑膜瘤一致性评估中的应用

超声弹性成像（ultrasonic elastography，USE）作为一种新型的超声诊断技术，能反映生物组织的硬度特征［9］。不同组织间的弹性系数不同，在受到外力压迫后组织发生变形的程度也不同，USE将组织受压前后回声信号移动幅度转化为实时彩色图像，提高了量化组织弹性的能力，为临床诊断提供了新信息。目前，USE技术已应用于肝纤维化、乳腺肿瘤及甲状腺结节的诊断等［10-13］。研究表明，USE有助于术中对脑肿瘤硬度的评估［14-15］。Cepeda等［14］使用USE对脑膜瘤、胶质瘤及转移瘤的平均组织弹性（mean tissue elasticity，MTE）进行测定，结果表明3种脑肿瘤的MTE值差异有统计学意义。Pepa等［15］根据术中评估，将36例脑膜瘤分为质软、质中、质硬3种类型，结果发现USE与术中评估结果具有良好的相关性，USE预测脑膜瘤硬度的敏感度和特异度分别为92%和96%。

USE可快速、实时评估脑膜瘤一致性，但仅能在术中进行，难以在术前进行预测，且目前关于USE在脑膜瘤一致性方面的研究相对较少，其应用价值及评估效能有待进一步验证。

3" CT在脑膜瘤一致性评估中的应用

CT是脑肿瘤的常用检查方法，能提供肿瘤的位置及形态学信息。Aoyama等［16］回顾性测定15例椎管脑膜瘤患者的CT值，发现软脑膜瘤的CT值高于硬脑膜瘤，但两者差异无统计学意义（P＞0.05）。Masuda等［17］使用硬度计测量了颅内脑膜瘤的硬度，并由外科医师分为软、硬或非常硬3种级别，结果发现颅内脑膜瘤一致性与平扫及增强扫描CT值均无相关性。以上研究表明，CT检查虽是脑膜瘤常用且较成熟的影像学检查方法，但评估脑膜瘤一致性的效能有限，质软和质硬的脑膜瘤很难通过CT检查进行区分。

4" MRI在脑膜瘤一致性评估中的应用

4.1" 常规MRI

常规MRI是脑肿瘤患者首选的检查方法，对病变细节显示良好。许多关于脑膜瘤一致性的研究均采用了传统MRI技术，目前大多数研究认为，T2WI能作为脑膜瘤一致性的可靠预测指标。Yamada等［18］将硬度计测量值与外科医师术中评估相结合评价脑膜瘤一致性，结果发现脑膜瘤的T2WI信号值与其一致性之间存在显著相关性（r=−0.722，Plt;0.01），且肿瘤的含水量与硬度计测量值呈显著负相关（r=−0.677，Plt;0.01）。Nagao等［19］对脑膜瘤的纤维含量、钙化和坏死进行了定量测量，结果发现在T2WI图像上，等、低信号脑膜瘤较高信号脑膜瘤的纤维含量更多，且与硬肿瘤相关，而脑膜瘤中的钙化、坏死与其一致性无相关性，其脑膜瘤一致性的评价标准与Yamada等［18］研究相似。以上研究说明，T2WI信号值可能是术前无创性评估脑膜瘤一致性的可靠指标。推测软肿瘤T2WI上的高信号可能与较高的含水量有关；而硬肿瘤的T2WI信号较低，可能是由于含水量较少而纤维含量较多所致。但Karthigeyan等［20］研究表明，T2WI信号强度与脑膜瘤一致性无相关性。对此，部分学者认为肿瘤与正常脑组织的T2WI信号比值可作为一种更客观、可重复的预测方法［7，21］。Smith等［22］基于肿瘤与小脑脚T2WI信号的比值（tumor/cerebellar peduncle T2-weighted imaging intensity，TCTI）与术中对脑膜瘤一致性的评估结果进行比较，发现较高的TCTI与软肿瘤相关，较低的TCTI与硬肿瘤相关。以TCTI=1.41作为临界值，其预测脑膜瘤一致性的敏感度和特异度分别为81.9%、84.8%。Watanabe等［23］研究发现，脑膜瘤与大脑皮质的T2WI信号强度比值对脑膜瘤一致性有良好的预测性，其预测质硬脑膜瘤的敏感度和特异度分别为89%和79%。Winter等［24］对44例脑膜瘤研究发现，脑膜瘤与脑白质的T2WI信号比值越高，肿瘤越有可能表现为质软，其比值与脑膜瘤一致性显著相关（P=0.020）。

T2WI有助于术前无创性评估脑膜瘤一致性，但不同研究报道的评估效能不同，而肿瘤与正常脑组织的T2WI信号比值是一种更客观、有效的指标，可减少结果的变异性，获得稳定、真实的研究结果。

4.2" 功能MRI

4.2.1" MR扩散成像（DWI、DTI）" MR扩散成像是在平面回波成像技术基础上发展的一种新的成像方法，其定量测量获得的参数包括平均ADC、部分各向异性分数（fractional anisotropy，FA）等，可反映体素内水分子的各向异性程度和扩散情况。DWI是一种快速、灵敏的功能性成像方法，可检测活体组织内水分子的微观扩散运动状态，提供组织的微观结构信息［25］，对预测脑膜瘤一致性非常重要。Yogi等［26］分析27例脑膜瘤患者，结果表明硬质组的最小ADC（ADCmin）值明显低于软质组（Plt;0.001），ROC曲线显示ADCmin值为0.64×10-3 mm2/s时，预测脑膜瘤一致性的AUC为0.9，敏感度和特异度分别为88%和81%。Alyamany等［6］使用平均超声波吸引器水平测量脑膜瘤一致性，结果发现超声波吸引器水平平均值与ADC值之间差异无统计学意义。DTI反映了水分子在生物组织中的非高斯扩散特性，并从微观上推断肿瘤细胞对周围白质纤维束受压、浸润及破坏程度［27］。Romani等［28］研究表明，平均扩散率为等信号、FA为高信号、FA值＞0.3时与硬脑膜瘤明显相关。当FA值＞0.3时预测效果最佳，AUC为0.946。另有研究表明，DTI并不能对脑膜瘤一致性进行有效预测［29］。

总之，目前MR扩散成像对脑膜瘤一致性的评估具有一定价值，但不同研究中的评估效能存在争议，暂时无法成为评估脑膜瘤一致性的可靠指标。MR扩散成像与直方图分析结合能更加全面、客观地反映肿瘤内部信息，可能更有助于对脑膜瘤一致性的评估。

4.2.2" MR弹性成像（magnetic resonance elastography，MRE）" MRE是一种新兴的影像检查技术，采用非侵入性的方式对机械波在组织中的传播进行定量评估，从而获得关于组织弹性或结构的信息及病变的硬度值［30］。该技术早期用于肝硬化的检测与分期，近年来逐渐被用于其他系统疾病的研究，也有研究采用MRE对脑肿瘤一致性进行术前评估。Shi等［31］对88例接受术前MRE检查的脑膜瘤患者进行研究，发现总体平均肿瘤硬度为（3.81±1.74）kPa，与术中评估的脑膜瘤一致性明显相关（r=0.748，P=0.001），以5.1 kPa作为截断值，MRE预测肿瘤一致性的AUC为0.879，敏感度为83.6%，特异度为85.7%，预测准确率优于常规MRI序列（T2WI、T1WI增强、DWI）。但MRE需专用硬件和软件，且检查费用高，临床应用受限。2017年，Le Bihan等［32］首次提出了基于DWI的虚拟MRE（virtual MRE，vMRE），其是一种新的弹性驱动体素内不相干运动（intravoxel incoherent motion，IVIM），这种技术无需引用外部机械波，通过校准步骤将ADC转换为纤维化肝组织的剪切模量，对组织纤维化敏感。b值较高时，vMRE通过非高斯扩散可反映更多的组织微观结构［33］。Aunan-Diop等［34］研究12例脑膜瘤患者，结果发现b值为1 000 s/mm2时，vMRE测量的脑膜瘤硬度与术中一致性呈正相关（P=0.04），vMRE在术前预测脑膜瘤一致性方面具有很大的临床价值。

MRE具有无创、重复性好、结果稳定的优势，在脑膜瘤一致性评估中具有重要作用，但其对设备要求较高，处理程序复杂，无法在临床工作中常规进行。基于DWI形成的vMRE技术无需使用外接机械振动设备实现脑膜瘤一致性的评估，且评估效能较好，具有潜在的临床应用价值。

4.2.3" MR指纹技术（magnetic resonance fingerprinting，MRF）" MRF是一种非侵入性测量机体组织性能的技术，采用特殊的数据采集、后处理和可视化方法，仅需1次扫描即可对组织的多个特性参数（T1、T2等）同时量化，提高MRI研究的敏感度和特异度［35］。MRF最初在肝脏中的应用研究较多，现已逐步扩展到多个部位。Bai等［36］研究发现，MRF所生成的定量T1和T2值在质软、质中、质硬脑膜瘤之间的差异均有统计学意义（均Plt;0.05），且定量T1和T2值联合模型诊断质软、质硬脑膜瘤的效能最高，AUC高达0.994，敏感度和特异度分别为100.00%、94.12%，该研究还发现，常规T2WI信号强度有助于预测脑膜瘤一致性。

MRF在预测脑膜瘤一致性方面价值较高，多参数联合模型能提高诊断准确率。但目前运用MRF进行脑膜瘤一致性评估的研究较少，其确切的诊断效能有待进一步研究。

5" 影像组学与深度学习在脑膜瘤一致性评估中的应用

影像组学作为一种新兴的医学图像分析方法，通过充分挖掘现有医学影像信息，可高通量提取反映肿瘤异质性的定量特征，对肿瘤异质性和生物学行为进行全面客观的定量评估，进而辅助临床医师对疾病作出准确诊断。深度学习是机器学习的一个分支，随着大数据及人工智能的快速发展和不断完善，深度学习在图像分析领域的优势愈发凸显［37］。深度学习主要使用卷积神经网络的卷积核作用于图像不同的区域来提取图像的深层特征，进而充分表达肿瘤的异质性［38］。目前，影像组学和深度学习模型已被运用于脑膜瘤一致性的研究。

Alkubeyyer等［39］根据T2WI图像对肿瘤进行分割，使用局部二值模式提取特征，并用K近邻算法（KNN）分类器选择对脑膜瘤一致性预测效能较好的特征进行模型构建，模型的预测效能较好，AUC为0.87，准确率为87%。李颖［40］将200例脑膜瘤患者随机分为训练组和验证组，在T1WI-FLAIR、T2WI-FLAIR和T1WI增强图像上分别筛选出与脑膜瘤一致性高度相关的12、12、14个影像组学特征，采用单因素及多因素logistic回归分析建立单序列及联合序列影像组学模型，结果显示，3个单序列及联合序列组学模型对脑膜瘤一致性均有较好的预测效能，其中联合序列模型的预测能力最强，在训练组和验证组中的AUC分别为0.804、0.796。Cepeda等［41］从T1WI、T2WI和ADC图上筛选出4个特征，使用6种不同的分类器进行模型构建，结果发现使用朴素贝叶斯分类器构建的联合模型预测效能最好，AUC为0.961，准确率为94%。以上研究表明，联合序列组学模型可能较单序列组学模型预测价值更高。张家天等［42］基于深度学习和影像组学技术，从ADC图像上筛选出3个影像组学特征和23个深度学习特征构建混合标签，其列线图C指数在训练集为0.896，在测试集为0.925。Zhang等［43］的研究纳入202例脑膜瘤患者，筛选出17个影像组学特征和9个深度学习特征，用逻辑回归分类器构建的模型在测试集中的AUC为0.943，列线图C指数为0.943。基于深度学习特征和影像组学特征的混合模型在评估脑膜瘤一致性方面具有良好的预测效能，可为临床医师提供术前指导。

影像组学和深度学习为脑膜瘤一致性评估提供了新思路、新方法，且对脑膜瘤一致性预测效能良好，具有潜在的临床应用价值。

6" 总结与展望

脑膜瘤一致性评估对患者预后及治疗方式的选择具有重要意义。USE能在术中快速、实时评估脑膜瘤一致性，MRI常规和功能成像方式为脑膜瘤一致性的术前预测提供了部分信息，但多数研究为单中心、小样本研究，且脑膜瘤一致性的参考标准不一，可能会影响结果的可靠性和客观性。随着MRI影像组学和深度学习的快速发展和不断完善，特别是大样本、多中心、标准化数据集的建立，MRI影像组学与深度学习已被广泛应用于医学图像分析领域，在一致性评估方面具有巨大潜力和应用价值。

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（收稿日期" 2024-01-09）