鸟类对广寄生果实的取食和传播作用*

李仁杰 张伟茵 佟富春

广寄生Taxillus chinensis是桑寄生科钝果寄生属的小灌木，嫩枝、叶被锈色星状绒毛，稍后绒毛呈粉状脱落，枝、叶无毛；小枝灰褐色，具细小皮孔。肉质浆果，幼果椭圆形，果皮密生小瘤体，成熟后浅黄色[1]。花果期4月至翌年1月，盛花期10—12月。其主要分布于热带和亚热带地区，在我国分布于广东、广西、福建和海南[2]。广寄生不属于专性寄生，能寄生在70多种植物上[3]，其在城市人工林、行道树、高校风景林、林场经济林上广泛寄生，且传播迅速，难以根除[3～4]。广寄生具有较强的蒸腾作用，且与寄主争夺养分，会造成寄主部分枝条或全株死亡[2,5]，对城市森林的稳定性、经济作物产量造成了不利影响。

种子传播（种子扩散）指植物种子脱离母树并以某种方式传播到适宜生长繁殖的生境的过程[6～7]。广寄生以种子繁殖为主，在树栖哺乳动物较少的城区、经济林区等地，鸟类是其种子的主要传播者。广寄生的果实成熟后变为黄色，易脱落，方便鸟类寻找和取食；其果肉具粘性，鸟类取食后未被消化的果肉连同种子一起被排出或回吐至体外，部分种子粘在植物枝条上，在适宜环境中能在短时间内萌芽并侵染寄主完成更新[8]。

广州为广寄生的多发地区，位于城区的华南农业大学校园（以下简称“华农校园”）中的树木也受其危害。华农校园占地面积大，生境类型多样，园林植物和鸟类物种丰富，故本文以其为研究对象，对其内造访广寄生的鸟类进行调查，掌握取食广寄生果实的鸟类种类和不同鸟类取食广寄生的强度差异，确定广寄生的主要传播鸟类，并尝试通过减少其选择广寄生作为食物来源的方法抑制广寄生的传播，希望能为广寄生防治及鸟类生态学研究提供数据支撑。

1 研究地概况和研究方法

1.1 研究地概况

华农校园占地面积约293.8 hm2，拥有湖泊、湿地、树木园、大草坪、果园、农田、公园等多种生境，属于亚热带季风气候，年均气温21.4～21.9℃，年均降雨量1 623.6～1 899.8 mm，年均蒸发量1 640 mm，相对湿度为55%～90%，年平均日照时间在1 800 h以上[9]。华农校园内共记录到园林植物85 科200 属279 种[10]，共记录到鸟类16 目61 科212 种，占广东省鸟类总种数（584 种）的36.30%。本研究在华农校园内选择4 处广寄生密集分布且方便观察的地点作为调查点，分别为湿地公园（113°21'16.5093"E，23°09'13.6103"N）、行政楼（113°21'16.9162"E，23°09'21.5509"N）、水利学院（113°20'50.0607"E，23°09'29.5672"N）和艺术学院（113°21'07.6883"E，23°09'38.1248"N）。

1.2 研究方法

于2022年4月24日—5月6日对调查区域内的寄主和其广寄生数量进行调查。之后，主要利用Forester 8×42望远镜和OLYMPUS微单相机对造访广寄生的鸟类进行观察。在广寄生少花期（2022年5月7日—9月19日），调查人员每周选取1～2个晴天作为观察日；在广寄生结果盛期（2022年9月20日—11月10日），调查人员每周任选2～3 天（晴天）作为观察日，每个观察日又分为上午（7:30—10:30）、中午（10:30—13:30）和下午（13:30—16:30）3个时间段（各3h）；在2022年11月12日—12月3 日，每周六进行观察点的全天候观察（6:30—11:30，13:30—17:30）。本研究观察时间合计60天。选择生长有处于花果期的广寄生且便于观察的树作为目标树，观察目标树10 m半径内活动的鸟类，将同时满足广寄生花果期内在广州分布、生态类型为林鸟以及食性为杂食和植食3个条件的鸟类记录为潜在传播者。观察造访广寄生丛和取食其果实和花的鸟类，记录鸟类种类、造访次数（调查期间鸟类进入广寄生丛中活动的次数）、取食量（调查期间鸟类取食广寄生果实的颗数或取食广寄生花的朵数）、调查时间。若一群同种鸟类同时访问目标树，则选取最适宜观察的个体进行记录。

1.3 数据处理

1）优势度P计算公式如下：

其中，A i为某种鸟在某一生境中的总数，A1+A2+A3+…+An为各种鸟在相同生境数量的总和。P≥5%为优势种（标记为+++），1%＜P＜5%为常见种（标记为++），P≤1%为稀有种（标记为+）。

2）用取食强度Q代替取食量来表示不同鸟类的取食情况，以消除鸟类种群数量不同造成的造访频次的差异：

其中，Q＞1 为重度取食，0.2 ≤Q≤1 为中度取食，Q＜0.2为轻度取食[11]。

3）采用取食日百分比来表示鸟类取食的时间分布：

4）采用平均访问只数、平均取食时间和平均取食量来表示鸟类在广寄生丛中的活动强度：

2 结果与分析

2.1 寄主种类统计

在华农校园4个调查点内共发现寄主植物28种（表1）。长隔木、木樨和柿上的广寄生冠幅达到宿主植物的一半左右，寄生状态为平行型，生长状态优于校园内其他广寄生。黄葛树和阴香上的广寄生的寄生状态为分支型和丛枝型，生长状态较差。广寄生在校园内大部分宿主上表现为丛枝型和平行型皆具，且往往一位宿主上存在多株广寄生。

表1 广寄生宿主统计

2.2 鸟类物种统计

调查期间在目标树半径10 m范围内共观察到47种鸟类（8目28科），访问目标树189次。由于存在目标树高大、树冠密集，调查日未观察到特定鸟类取食行为等因素，实际取食广寄生种子鸟类种数应该大于观察到的鸟类种数。借由目标树10 m半径内的鸟类居留型、生态类型、食性，排除实际观察到取食广寄生的8种鸟类，推测潜在广寄生种子传播者有21种（表2）。在潜在传播者中，通过优势度对比认为黑脸噪鹛、丝光椋鸟和黑领椋鸟是最可能的潜在广寄生种子传播者。

表2 潜在传播者名录

2.3 取食广寄生的鸟类

调查期间访问广寄生的鸟类有11种（表3），其中8种鸟类取食广寄生。

表3 造访广寄生的鸟类种类

从造访广寄生次数上来看，暗绿绣眼鸟、红胸啄花鸟和大山雀3种鸟类造访次数最多，分别占总造访次数的32.69%、22.44%和12.18%。平均访问只数最多的是暗绿绣眼鸟，它们往往以小群（偶见大群）飞入广寄生中取食。其他鸟类罕见群体取食广寄生，可能与广寄生植株较小，同一植株上成熟果实数量不及其他乔木丰富，食物量难以吸引成群较大鸟类有关。

从取食方式上来看，乌鸫、白头鹎、红耳鹎、大山雀、鹊鸲、暗绿绣眼鸟和红胸啄花鸟均吞食广寄生果实。红胸啄花鸟和暗绿绣眼鸟还吸食广寄生花蜜，记录到红胸啄花鸟吸蜜和取食果实的观察日分别有15个和31个，其吸蜜次数（94）占总取食次数（235）的40%；记录到暗绿绣眼鸟吸蜜和取食果实的观察日分别有16个和29个，其吸蜜次数（109）占总取食次数的（210）51.90%。叉尾太阳鸟仅记录到吸食广寄生花蜜。除鹊鸲在地面捡食广寄生果实外，其他鸟类均在广寄生枝头取食。调查人员在广寄生宿主下方植被上散布的鸟类粪便中发现无果皮包裹的广寄生种子，推断食果鸟类以粪便形式传播广寄生的种子。同时观察到乌鸫将种子反吐至黄葛树树枝上，推测乌鸫通过反吐传播广寄生种子。

从取食强度来看（表4），除了红耳鹎、乌鸫和鹊鸲为中度取食，其他鸟类为重度取食，其中红胸啄花鸟的取食强度最高，为6.71；其次为叉尾太阳鸟、暗绿绣眼鸟和大山雀，取食强度均大于3。同时，这4种鸟类的取食日百分比均大于10%，其他鸟类均小于10%。综上，红胸啄花鸟、暗绿绣眼鸟、叉尾太阳鸟和大山雀更加倾向于取食广寄生。调查人员在广寄生果期的每一个全天候调查日均记录到这4种鸟类的取食行为，推测它们是校园内广寄生的主要传播者。

表4 不同鸟类取食广寄生的强度

2.4 其他食物来源

在观察范围内，发现取食广寄生的鸟类也取食其他植物（表5），其中与广寄生果实大小相近且果期有重合的植物有3种（表6），为楝叶吴萸、黄葛树和阴香，故认为这3种植物与广寄生种子传播形成竞争关系。

表5 取食广寄生的鸟类取食的其他植物数量

表6 广寄生花果期内成熟果实对比

3 讨论

许多研究表明，鸟类取食量与鸟类形态特征间呈正相关，更大体型的鸟类一次能取食更多的植物种子，还具备更大的活动范围，能将种子散布到更远的范围，提高植物种群的空间分布[12]。但在本研究中，只有较小体型的鸟类（暗绿绣眼鸟、红胸啄花鸟）频繁取食广寄生果实，体型中等的鸟类（如红耳鹎、乌鸫等）更倾向于取食校园内其他植物的果实（如黄葛树和楝叶吴萸），大山雀取食所有小于其嘴裂大小的果实，叉尾太阳鸟吸食蜜源植物，未观察到大型鸟类取食广寄生。有研究表明，鹎科鸟类在取食桑寄生科植物种子后会将其碾碎[8]，使其种子死亡，推测体型小于鹎科的鸟类取食广寄生种子后，种子能被完整排出体外。

调查中观察到乌鸫将广寄生种子完整吐出，并在黄葛树枝上擦喙，使种子黏附于寄主枝干上，而黄葛树上广寄生数量较多，推测通过反吐的方式传播有效性较高。本研究观察到叉尾太阳鸟仅吸食广寄生花蜜，每次访问时间长、取食花朵数量多，单只便能完成一小片区域的广寄生授粉。虽然叉尾太阳鸟不对广寄生种子传播起直接作用，但可以提高其种子发育成功率，增加成熟种子数量，间接促进广寄生种子的传播。红胸啄花鸟和暗绿绣眼鸟取食广寄生花蜜与果实，前者个体取食广寄生果实的数量大，后者较喜食广寄生花蜜但物种数量多，均对广寄生种子传播起重要作用。

除喜食浆果的红胸啄花鸟外，秋冬时期大部分鸟类更倾向取食黄葛树、楝叶吴萸和柿的果实，这些树种都具有结果量大、果实成熟时间较集中的特点。调查人员在这些树种的果实成熟期间的每个观察日都能观察到大量鸟类造访取食：柿的果实更能吸引如丝光椋鸟、大拟啄木鸟和乌鸫等中大型鸟类，楝叶吴萸、黄葛树等则更能吸引鹎类、大山雀、暗绿绣眼鸟等中小型鸟类，且常见这些鸟类集群取食。华农校园内较少盛果期在11月和12月的植物，因此认为这两个月份鸟类的食物来源较少。虽然广寄生的果实并不作为大多数鸟类的主要食物，但花期长、花果同期的特征使广寄生成为鸟类在秋冬季节的保障性食物来源。因此，为取食广寄生的鸟类在秋冬季节提供更多食物选择，如楝叶吴萸，可以减少其他食物不足的时间，降低鸟类对广寄生的取食量，进而抑制广寄生的传播。

同时，调查发现广寄生在寄主附近集中分布，且存在不同世代广寄生感染同一宿主的现象。这表明了校园内的广寄生与较小体型鸟类形成较为稳定的协同关系，其传播处于较小范围内。由于校园内较少其他动物类群，除了鸟类外是否有其他动物能传播广寄生种子，还需要进一步研究。

致谢：感谢华南农业大学许乐乐、董依茹、周纾瑜、殷楚博、黄子峻同学在观测研究过程中付出的劳动。