龟纹瓢虫对桑蓟马的捕食作用及两者在桑树上的分布

胡昌雄 刘增虎 杨伟克 李琼艳 李涛 董占鹏

关键词：龟纹瓢虫；桑蓟马；种群分布；捕食功能；生物防治

家蚕Bombyx mori是我国重要经济昆虫，21世纪初国际无脊椎动物协会将其确立为模式动物，蚕桑为部分地区的主要产业。桑叶是家蚕的食物，桑叶的品质和产量影响家蚕的饲养效率。桑树在生长过程中会受到桑粉虱、朱砂叶螨s等多种小型昆虫取食，其中桑蓟马隶属缨翅目，蓟马科，是桑树上的重要害虫。桑蓟马几乎在所有桑蚕产区均有发生，主要以成虫及1、2龄若虫为害桑树的叶片，尤其是若虫常常数量巨大，聚集在叶片正面和背面吸取汁液。桑蓟马世代周期短、繁殖力强，给防治带来极大挑战，其为害严重影响桑叶品质，造成桑叶减产。Etebari等的研究表明，采用桑蓟马为害的桑叶喂食家蚕会引起蚕历期延长，死亡率升高和茧丝质量下降等；当桑叶上的桑蓟马密度高于3.4头/cm2时，桑叶中所含的蛋白质和氮、磷、钾3种元素含量下降，营养物质的降低导致家蚕茧产量、茧重、蛹重和壳重也显著下降。目前，对桑蓟马的防治方法包括捕食性天敌防治、化学防治和粘虫板诱集防治等。由于家蚕对杀虫剂较为敏感，而且长期大量、不科学地使用化学杀虫剂会给环境造成一定影响，并使多种害虫产生抗药性，因此环境友好型防治方法一直是研究者普遍寻求的方法。其中，生物防治被认为是较有潜力的防治措施，桑蓟马的捕食性天敌包括捕食螨、捕食蝽、瓢虫等。如江秀均等报道了圆果大赤螨对桑树上桑蓟马、朱砂叶螨、桑粉虱的捕食作用，结果表明，圆果大赤螨对桑蓟马的捕食能力最强；魏洪义等研究了大草蛉Chryso-pa pallens对桑蓟马的捕食功能，结果表明，大草蛉幼虫对桑蓟马若虫的捕食能力较强，对其捕食作用符合HollingⅡ型功能反应模型，应对大草蛉加以保护和利用。不同天敌对桑蓟马的捕食能力不同，探究室内天敌对害虫的捕食作用是开展田间防治的重要前提。

龟纹瓢虫Propylea Japonica属于鞘翅目瓢虫科，分布于我国南北大部分地区的农田生态系统中。龟纹瓢虫是多种作物上的重要捕食性天敌，具有耐高温、抗饥饿能力强和活动时间长等特点，对蚜虫、蓟马、粉虱等小型害虫有较强的捕食能力。崔志富等的研究表明，龟纹瓢虫1～2龄幼虫对扶桑绵粉蚧Phenacoccus solenop.sis 1龄若虫的捕食功能反应属HollingⅡ型反应，具有较强的控制潜能。任凤山等在室内研究了龜纹瓢虫2龄幼虫对瓜蓟马Thrips palmi（又名棕榈蓟马）的捕食作用，结果表明，龟纹瓢虫2龄幼虫对瓜蓟马若虫和成虫具有较强的捕食效能。以上研究结果表明，龟纹瓢虫是良好的天敌材料，具有广泛的捕食性，可利用其防治多种害虫，但是该瓢虫对桑蓟马的捕食能力还不清楚。

云南是全国蚕桑产业的主要分布产区之一，在许多地区种植有桑树，桑蓟马在桑树上为害逐渐严重，影响家蚕产业的健康发展，而自然条件下天敌控制效果有限，需人为投放天敌进行防治。明确龟纹瓢虫对桑蓟马的捕食能力对评估和利用龟纹瓢虫在生产中防控桑蓟马具有重要意义。目前，生物防治是害虫综合治理的组成部分，并且具有对环境友好、对人畜安全等优点。本研究结合目前桑蓟马在桑蚕产区为害严重，迫切需要解决杀虫剂过度使用等问题，以天敌龟纹瓢虫和重要害虫桑蓟马为研究对象，调查田间桑树上两种昆虫的分布情况。同时，测定龟纹瓢虫对桑蓟马2龄若虫和成虫的捕食能力，为桑园桑蓟马的绿色防控提供理论依据。

1材料与方法

1.1供试虫源

龟纹瓢虫卵卡购于北京阔野田园生物技术有限公司（为室内以豌豆修尾蚜Megoura japonica为食料长期扩繁多代后所产的卵），卵卡在人工气候箱（RGX-250F，上海力辰仪器科技有限公司）中正常孵化后，采用桑蓟马和豌豆蚜Acyrthosiphon pisum饲养一代，取2龄和3龄幼虫备用。桑蓟马采自云南省农业科学院蚕桑蜜蜂研究所桑园，在室内采用桑苗和桑叶饲养，挑选大小一致的蓟马成虫和2龄若虫开展试验。人工气候箱设置条件为：温度（25±1）℃，相对湿度（70±5）%，光周期L∥D=16h∥8h。

1.2龟纹瓢虫和桑蓟马的分布调查

龟纹瓢虫和桑蓟马在桑树上的分布调查在蓟马主要发生期（5月-6月）进行，共调查3块不相邻的桑地。在每块桑地随机选取5个采样点，每点调查5枝桑条，每块样地共调查25枝桑条，共调查2次，期间间隔1周。每枝桑条自上而下分别收集1～10叶位叶片正面和反面的蓟马和瓢虫，用软毛刷刷到装有75%乙醇的采集瓶中，分别做好标记，填写标签纸后带回实验室进行种类鉴定和计数。将蓟马和瓢虫置于解剖镜（NV6，上海精密仪器仪表有限公司）下或制作为临时玻片进行鉴定。统计时由于每片叶片上的瓢虫数量较少，将1～3叶位分为上部，4～7叶位分为中部，8～10叶位为下部，统计每100根枝条上龟纹瓢虫的数量。

1.3龟纹瓢虫幼虫对桑蓟马若虫和成虫的捕食功能反应

龟纹瓢虫对桑蓟马的捕食功能反应试验参照六斑月瓢虫Cheilomenes sex-rnaculata对普通大蓟马Megalurothrips usitatus的捕食研究，并有所改进。本研究选择龟纹瓢虫2龄和3龄幼虫（Ⅱ和Ⅳ组）开展对桑蓟马成虫和2龄若虫捕食试验，将刚蜕皮进入2龄和3龄的龟纹瓢虫幼虫饥饿12h，分别接入到双通玻璃管（直径3cm，长10cm）内，在不同玻璃管中放入桑树嫩叶供蓟马取食，并在叶柄部包裹湿润棉花防止其萎蔫，接人两种密度梯度的桑蓟马2龄若虫，密度设置为工组：30～180头／管，梯度为30头。Ⅱ组：100～350头／管，梯度为50头；以及两种密度桑蓟马成虫，成虫密度设置为Ⅲ组：30～180头／管，梯度为30头，Ⅳ组：50～300头／管，梯度为50头。玻璃管两头用纱网封口放人人工气候箱内，任其取食24h后，记录桑蓟马的生存状态，统计桑蓟马若虫和成虫的死亡数量并计算平均值，采用只有蓟马没有龟纹瓢虫的玻璃管作为对照并校正取食数量。每个处理重复5次。

捕食功能反应采用HollingⅡ型方程式N=a'TN/（1+a'ThN）拟合，式中参数：捕食者的捕食数量N。，捕食者对猎物的瞬时攻击率a'，捕食者捕食单头猎物时间Th，最大捕食量N（=1/Tr，处理时间T为1d（T取值為1），由此原公式变化为：N=a'N/（1+a'TN）。

1.4龟纹瓢虫幼虫对桑蓟马若虫和成虫的搜寻效应

拟合HollingⅡ型捕食功能反应模型后获得相应参数。龟纹瓢虫2龄和3龄幼虫对桑蓟马成虫和2龄若虫的搜寻效应（S）利用方程：S=a'/（1+a＇ThN）进行拟合，式中S为搜寻效应，参数同1.3节。

1.5龟纹瓢虫自身密度对桑蓟马若虫捕食量的影响

种内干扰试验可测定同一环境中不同龟纹瓢虫密度对桑蓟马捕食的影响。试验测定具有较大捕食量的龟纹瓢虫3龄幼虫捕食桑蓟马2龄若虫时自身密度的影响，将龟纹瓢虫3龄幼虫数量依次设置为1、2、3、4、5头，在玻璃管中放入叶柄部包有湿棉花的桑树嫩叶供蓟马取食，接入500头桑蓟马2龄若虫。24h后观察并记录玻璃管中蓟马被捕食的情况，没有龟纹瓢虫的玻璃管作为对照，每种处理重复5次。龟纹瓢虫自身密度对桑蓟马2龄若虫捕食量的影响采用HasseⅡ干扰反应模型E=Q×Pm进行计算，式中参数：捕食率E，种内搜索常数Q种内干扰常数m。

1.6数据分析

试验数据采用MS Excel 2019和SAS 9.4软件进行统计分析，用Tukey法进行差异显著性检验（a=0.05）。试验图片绘制均在Origin 2021中进行。

2结果与分析

2.1龟纹瓢虫和桑蓟马在桑树上不同叶位的种群分布

桑蓟马在桑叶正面和背面均有分布，但是不同叶位分布数量不同（图1a）。其中桑叶正面蓟马数量明显低于背面，在第4叶位上两面的蓟马数量相差最大，叶正面蓟马平均数量为13.60头，而背面为28.24头；第8～9叶位上两面的数量相差较小，正面为2.76和4.80头，背面为4.4和5.48头。从第1叶位到第10叶位蓟马数量呈现出先增多后减少趋势，其中第2～5叶位上的蓟马数量最高，第8～10叶位上的数量最低。叶片正面蓟马数量最高在第3叶位上，为16.56头，叶片背面数量最高在第4叶位上，为28.24头。不同叶位上的蓟马数量差异显著（正面：F9，40=36. 16，P<0. 001；背面：F9，40=37.65．P<0．001）。龟纹瓢虫在枝条上不同部位的数量差异显著（F2，12=4.48，P=0.035），其中枝条中部的龟纹瓢虫数量最高，为3.40头，下部的数量最低，为1.00头（图1b）。龟纹瓢虫在枝条上部的分布数量高于下部，但是多重比较结果显示两者间没有显著差异（P>0.05）。

2.2龟纹瓢虫幼虫对桑蓟马若虫和成虫的捕食数量

龟纹瓢虫2龄和3龄幼虫对不同密度的桑蓟马若虫和成虫的捕食结果显示，随着桑蓟马的密度增加，不同龄期瓢虫的捕食数量均随之增大（图2a，b）。蓟马密度较低时龟纹瓢虫幼虫的捕食数量增加速度较快，而蓟马密度较高时，龟纹瓢虫捕食数量增加相对缓慢，如龟纹瓢虫2龄幼虫在蓟马密度为120～180头时捕食数量增加减慢。龟纹瓢虫2龄和3龄幼虫对桑蓟马2龄若虫的捕食数量均要高于成虫，并且随着蓟马的密度增大，龟纹瓢虫对桑蓟马2龄若虫和成虫捕食数量差距逐渐增大。桑蓟马密度为180头时，龟纹瓢虫2龄幼虫对桑蓟马若虫的捕食量比成虫高16.00头；桑蓟马密度为300头时，龟纹瓢虫3龄幼虫对桑蓟马2龄若虫的捕食量比成虫高44.20头（图2a，b）。

2.3龟纹瓢虫幼虫对桑蓟马若虫和成虫的捕食功能

龟纹瓢虫2龄和3龄幼虫对桑蓟马2龄若虫和成虫的捕食功能符合HollingⅡ圆盘方程（表1）。通过拟合方程可以得到捕食功能的各个参数值，龟纹瓢虫3龄幼虫对桑蓟马2龄若虫和成虫的瞬时攻击率均高于2龄幼虫。随瓢虫幼虫龄期的增加其处理单头蓟马的时间缩短，其中龟纹瓢虫3龄幼虫对桑蓟马2龄若虫的处理时间最短，为0.0029d，2龄幼虫对桑蓟马成虫的处理时间最长，为0.0180d。龟纹瓢虫3龄幼虫对桑蓟马的控制能力大于2龄幼虫，而同龄期瓢虫对桑蓟马若虫的控制能力大于对成虫的控制能力。不同龄期的龟纹瓢虫中，3龄幼虫对桑蓟马2龄若虫的最大理论捕食量最高，为344.83头（表1）。

2.4龟纹瓢虫幼虫对桑蓟马若虫和成虫的寻找效应

龟纹瓢虫对桑蓟马不同龄期的寻找效应结果显示，桑蓟马相同龄期内，龟纹瓢虫2龄和3龄幼虫的寻找效应均随桑蓟马密度增大而降低（图3a，b）。桑蓟马的密度相同时，龟纹瓢虫两个龄期幼虫表现为对桑蓟马2龄若虫的寻找效应高于成虫。

2.5龟纹瓢虫自身密度对桑蓟马若虫捕食量的影响

龟纹瓢虫3龄幼虫密度对其捕食桑蓟马2龄若虫的影响结果显示，随瓢虫的密度增加，对桑蓟马2龄若虫的总捕食量增大（F4，20 =47.79，P<0.001），但是密度升高后平均捕食量降低（F4，20=14.14，P<0.001）（表2）。其中当瓢虫密度为1头时平均捕食量最高，为107.80头，而瓢虫密度为5头时，平均捕食量最低，为64.40头。通过干扰反应方程可得龟纹瓢虫3龄幼虫密度对桑蓟马2龄若虫的干扰反应模型为E=0.221

8P-0.332 （R2=0.973），龟纹瓢虫3龄幼虫捕食桑蓟马时存在密度干扰反应（表2）。

3结论与讨论

桑蓟马在桑树上不同叶位分布有差异，呈现出趋近嫩叶取食习性，并且桑蓟马在桑叶的正面和背面均有分布，其在背面取食的种群数量更高。本研究发现，从第1叶位到第10叶位上的蓟马数量呈现出先增多后减少趋势，其中第2～5叶位上的蓟马数量最高。易富文等对江西省桑树上的桑蓟马分布规律研究结果表明，桑蓟马主要集中分布在枝条上部的0～8叶位，此部分的桑蓟马虫口数量占总数量的80%以上，并且桑蓟马在桑叶背面的虫口数量比例达80%～96%；谢道燕等对桑园内桑蓟马的生态位和种群调查结果显示，桑蓟马在桑树上的分布相对聚集于枝条顶端嫩叶部分，其中，主要分布在桑枝条的1～5叶位，从第6叶位往下的虫量逐步减少，同时在2010年至2015年期间，桑蓟马的发生数量不同，但是总体呈现出数量增加的趋势。本研究结果与他们的相似，均呈现出桑蓟马更喜好取食新发出、叶质未老的桑叶，并且更多的桑蓟马聚集在叶片背面进行为害。同时他们的研究也表明，不同年份桑蓟马的种群数量不同，但是在不同叶位的分布情况基本相似，因此及时调查和了解近年的桑蓟马活动及分布情况对防治措施的制定具有重要意义。龟纹瓢虫在桑树上种群数量较少，其分布总体在上部和中部较多，下部分布较少。瓢虫作为蓟马的重要捕食性天敌之一，在桑园的害虫防治中有较大潜力。瓢虫在桑园属于自然存在的捕食性天敌，其在中部的数量分布最高，与桑蓟马的种群分布相似。许多研究表明，天敌与害虫间存在跟随效应。如孙英等研究发现南方小花蝽的种群数量会随黄蓟马的数量增加而增加。本研究中，在桑蓟马较多的部位，龟纹瓢虫也有较高的种群分布，但是两种昆虫的种群活动情况还需要进一步研究。

害虫的防治中综合防治措施（IPM）越来越重要，生物防治是害虫综合治理中的重要组成部分。天敌昆虫对害蟲的控制潜力研究中，HollingⅡ型功能反应模型具有较强的适用性，并且在不同捕食系统中被普遍接受。捕食功能反应模型可以通过天敌在一定时间内对不同密度猎物捕食量拟合出相应的评价指标值，以此来比较相同昆虫不同阶段或不同天敌间的捕食能力差异。本研究结果表明，龟纹瓢虫2龄和3龄幼虫对桑蓟马2龄若虫和成虫的捕食作用符合HollingⅡ型功能反应，龟纹瓢虫的捕食量受到猎物密度的影响。不同天敌和猎物的捕食系统中，龟纹瓢虫2龄幼虫对瓜蓟马若虫和成虫的捕食作用、大草蛉若虫和成虫对桃蚜Myzus persicae的捕食作用、东亚小花蝽Orius sau-teri对普通大蓟马的捕食作用均符合HollingⅡ型功能反应。同龄期龟纹瓢虫的控制能力比较显示，其对桑蓟马若虫的控制能力大于对成虫的控制能力，龟纹瓢虫3龄幼虫对桑蓟马的控制能力大于2龄幼虫。随龟纹瓢虫幼虫龄期的增加，其捕食数量增大，这与乔折艳等研究的龟纹瓢虫1～4龄幼虫对梨瘿蚊Dasineura pyri幼虫的捕食作用结果相似，其研究结果表明龟纹瓢虫不同龄期中4龄幼虫的捕食数量最高，1龄幼虫的捕食数量最低。此外，程松莲研究了龟纹瓢虫成虫和幼虫对玉米黄呆蓟马Anaphothrip.s obscurus的捕食功能，结果表明瓢虫成虫的捕食量高于幼虫，两个龄期对玉米黄呆蓟马成虫的捕食上限分别为73.5头和16.2头。桑蓟马是桑树上的主要害虫之一，田间防治桑蓟马时应对其天敌昆虫加以保护。龟纹瓢虫对桑蓟马具有较好的捕食作用，并且随其幼虫龄期的增大捕食数量增加，可作为桑蓟马的潜在天敌昆虫加以利用，控制桑园的蓟马为害。但是具体的田间控制效果，以及不同龄期间的搭配和释放密度需要开展进一步研究。

天敌捕食猎物时不仅受猎物密度的影响，同时捕食猎物时会受到自身种群内密度的影响。本研究结果发现，在捕食环境、空间大小和猎物密度不变时，随着龟纹瓢虫3龄幼虫密度的增加，其对桑蓟马2龄若虫的总捕食量增加，但是平均捕食量减小。高宇等研究了异色瓢虫Harrnonza axyridis十九斑变型成虫对豆黄蓟马Thrips nigropilosus成虫的捕食作用，结果表明，瓢虫的捕食存在种内干扰，并且不管是保持猎物密度不变还是保持天敌和猎物的比例不变，瓢虫密度增加的情况下均有干扰反应。此外王晓琪等研究了异色瓢虫对柴胡明蚜Hyadaphis bupleuri的捕食作用，也表明天敌的种内干扰普遍存在。因此，在一个相对固定的环境中，当龟纹瓢虫密度较高时其单头的捕食率下降，不同个体间相互干扰，而如果密度较低则会表现出对蓟马控制速度较慢，寻找适合的释放密度和不同龄期的合理密度混合对防治桑蓟马效率同样具有意义。

本研究发现，桑蓟马在桑叶的正面和背面均有分布，其在背面的种群数量更高；桑蓟马在桑枝条上主要分布在第2～5叶位上，呈现出趋近嫩叶取食习性。桑蓟马较多的部位，龟纹瓢虫也有较高的种群分布。龟纹瓢虫2龄和3龄幼虫对桑蓟马2龄若虫和成虫的捕食作用符合HollingⅡ型功能反应，其捕食量受到猎物密度的影响；龟纹瓢虫捕食桑蓟马时会受到自身种群密度的影响。本研究结果表明，龟纹瓢虫在室内对桑蓟马2龄若虫和成虫具有较强的捕食能力，龟纹瓢虫幼虫可作为桑蓟马生物防治的潜在天敌昆虫，控制蓟马对桑树为害。研究结果可为桑蓟马的综合防治和龟纹瓢虫的田间释放利用奠定理论基础。