降水变化对荒漠草原植物群落生物量及其权衡关系的影响

邢彬彬,安 慧*,刘姝萱,尹星元,文志林,郭建超,刘小平,王 波

(1.西北土地退化与生态恢复国家重点实验室培育基地,西北退化生态系统恢复与重建教育部重点实验室,宁夏大学生态环境学院,宁夏 银川 750021;2.盐池县草原试验站,宁夏农牧交错带温性草原生态系统定位观测研究站,宁夏 盐池 751506;3.宁夏回族自治区草原工作站,宁夏 银川 750004)

荒漠草原是典型草原向荒漠过渡的旱生化草地生态系统,是干旱、半干旱地区陆地生态系统的主体部分[1],极易受全球变化和人为干扰影响,生态系统功能和稳定性较差,抗干扰能力和自我恢复能力较弱[2]。降水是干旱半干旱地区草地生态系统中植被生长的主要限制因子[3],而荒漠植被对于维持干旱、半干旱区域生态系统的稳定性至关重要,对降水变化的响应极为敏感[4-5]。近年来,在我国由于对草地资源的不合理利用(过度放牧、开垦)以及气候变化(氮沉降、干旱等极端气候),使荒漠草原出现生物多样性锐减、生产力下降,水土流失等问题,进而导致荒漠草原大面积退化和生态系统服务功能下降。因此,研究降水变化对荒漠草原植被生物量变化的影响,对于管理和恢复退化的荒漠草原具有重要意义。

降水变化是制约荒漠草原生态系统植被生产力和退化生态系统植被恢复的关键环境因子[6]。生态系统生产力是反映生态系统功能的最为综合的指标[7]。植物生物量是生态系统生产力的重要组分,在许多研究中生态系统生物量近似等同于生产力[8-9]。有研究表明,降水增加显著提高了美国荒漠草原[10]、北美中部干旱草原[11]、内蒙古典型草原[12]和荒漠草原[13]的植物群落地上生物量或生产力。然而也有研究表明,增加降水降低了科尔沁固定沙地[14]和黄土高原草原-荒漠带[15]的植物群落生物量。此外,降水减少和极端干旱显著降低荒漠草原[16]和德国半干旱草原[17]植物群落生产力,而对内蒙古干旱半干旱草地[18-19]和中欧草地生产力[20]没有显著影响。同时,Yang等[21]发现,全球草原生态系统生产力与年降水量的线性增加关系随气候由干旱向湿润逐渐减弱,当年降水量达1 000 mm时,生产力呈降低趋势。姜勇等[22]研究表明前六年增加降水使半干旱草地地上生产力持续增加,而在接下来的4年增加降水对植物地上生产力无显著影响。因此,由于草地类型、降水量和降水处理时间等的不同,导致草原生态系统植生物量对降水变化的响应还存在不确定性。

地上-地下生物量的分配是理解植物地上生物量和地下生物量功能以及预测持续环境变化下生态系统过程动态的重要概念[23]。研究表明降水变化与根冠比呈显著负相关关系[24-25]或无影响[26-27],而根冠比的变化并不能直接反映地上和地下生物量对环境变化的响应。因此,有研究者引入了生物量权衡比相关概念[23,28-30]。植物权衡生长特性是植物自身生长发育过程中适应周围环境的结果,在一定程度上决定了植物对外界干扰的耐受范围和在不同生境中的分布格局[31-32]。生物量权衡是地上-地下生物量分配在群落水平上响应环境胁迫的另一种表现形式[23],在研究地上或地下生物量对环境变化上更为有效。在未退化草地,权衡比更倾向地上生物量,随着退化程度加剧,生物量权衡比逐渐倾向地下生物量[28-29]。降水变化很可能引起植物群落生物量的权衡,因为植物分配策略将适应降水引起的资源限制的变化[33]。不同降水梯度下草地生态系统生物量权衡比变化结果表明,从干旱区到湿润区,植物生物量权衡比逐渐向地上转移,半湿润区生物量权衡比最大[30]。然而,国内外针对草原植物群落地上-地下生物量权衡比如何响应降水量变化的研究主要集中在青藏高原,但针对荒漠草原的研究相对匮乏,尤其是宁夏荒漠草原。

荒漠草原虽然是抵抗力稳定性较差的生态系统,植被稀少,但对维持生物多样性和当地生态平衡具有重要意义。目前,已有国内学者关注了降水量对荒漠草原植物根冠比的影响,但仅从根冠比角度研究降水变化对地上-地下生物量分配策略具有一定的局限性,限制了我们对降水格局改变下荒漠草原地上-地下生物量分配机制的深入理解。那么,在丰水年和枯水年,降水变化对荒漠草原植物群落生物量及其分配是如何影响的?在丰水年和枯水年,降水变化如何影响不同功能群生物量及其在群落地上生物量的比重?在荒漠草原,植物是否会因降水变化对地上-地下生物量分配产生权衡,权衡关系是如何变化的。因此,本研究以宁夏盐池县荒漠草原为研究对象,利用多年数据(2018—2021)研究降水变化对荒漠草原群落生物量(包括地上、地下、不同功能群和总生物量)和生物量权衡比的影响。并利用结构方程模型阐明降水变化对生物量和生物量权衡比的直接与间接影响,从权衡关系角度进一步探讨降水变化对荒漠草原植被生物量分配的影响机制,以期为干旱、半干旱地区退化荒漠草原的恢复和管理提供理论依据和实践指导。

1 材料与方法

1.1 研究区概况

研究区位于宁夏回族自治区盐池县南部荒漠草原(37°31′N,106°93′E),海拔1 523 m,地处鄂尔多斯台地向黄土高原过渡带,是荒漠向典型草原的过渡区域。研究区属于典型中温带大陆性气候区,年降水量约为296.12 mm,降水多集中于7—9月(图1),年潜在蒸发量约为2384 mm,年平均气温7.6℃。研究区土壤结构松散,肥力低下,土壤pH为8.4,TN含量0.63 g·kg-1,TP含量为0.30 g·kg-1,TK含量为14.35 g·kg-1,AN为36.14 mg·kg-1,OP为4.25 mg·kg-1,AK为174.10 mg·kg-1,主要以灰钙土、淡灰钙土为主。该区植被类型有草原、沙地和荒漠植物,群落中常见的植物种类以旱生和中旱生类型为主,主要有草原霞草(GypsophiladavuricaTurcz)、长芒草(StipabungeanaTrin)、短花针茅(StipabrevifloraGriseb)、糙隐子草(CleistogenessquarrosaKeng)、砂珍棘豆(OxytropisracemoseTurcz)、达乌里胡枝子(LespedezadauricaSchindl)、短翼岩黄耆(HedysarumbrachypterumBunge)、阿尔泰狗娃花(HeteropappusaltaicusWilld)、银灰旋花(ConvolvulusammanniiDesr)、委陵菜(PotentillachinensisSer)、远志(PolygalatenuifoliaWilld)、米蒿(Artemisiadalai-lamaeKrasch)、苦荬菜(IxerispolycephalaCass)等。干旱少雨且基质较差,植物生长矮小,群落层片结构多呈单层[34-35]。

图1 2018—2021年月平均降水量Fig.1 The monthly average precipitation in desert grassland from 2018 to 2021

1.2 试验设计

本研究依托2017年建立的草地生态系统全球变化联网试验(养分添加和降水变化)的荒漠草原试验样地。从养分添加和降水变化试验的16个处理中选取CK(自然降水)、CK+50%(增加50%降水)和CK-50%(减少50%降水)处理。每个处理6次重复,共18个6 m ×6 m的样方(样方间设置2 m缓冲带)。CK-50%)处理采用Drought Net (https：//drought-net.colostate.edu/)的试验设计。CK+50%)和CK-50%试验设置详见杜忠毓等[35]。CK-50%样方收集50%的自然降水经遮雨棚两侧降水收集装置流动到滴管系统,由滴管系统滴灌到CK+50%样方中。为防止样方内外水分以径流的形式向四周流动,需将每个CK-50%和CK+50%样方四周用铁皮深埋100 cm,露出地表15 cm。

1.3 采样与测定方法

2018至2021年每年8月中旬采集植物地上及地下生物量。在每个样方(6 m×6 m)的核心区域(4 m×4 m)内设置2个1 m×1 m的固定样方,在每个固定小样方内另设置1个1 m×0.2 m的小样方,将小样方内的植物按物种齐地面剪下其地上部分,带回试验室烘干至恒重(65℃,48 h),分物种称重测定地上生物量(精度为0.01 g),小样方内所有物种的地上生物量分别乘以5之后累加即为群落地上生物量(g·m-2)。样地内植物按恩格勒分类法进行功能群划分,划分为豆科、禾本科和杂类草3个功能群[36]。

收集植物地上生物量后用直径为9 cm的根钻在每个小样方(1 m×0.2 m)内随机选取3个点采集0～10,10～20,20～30和30～40 cm土层的植物根系样品。将每个小样方内同一土层3个采样点的植物根系样品进行混合,带回试验室用水冲洗,置于烘箱中烘至恒重(65℃,48 h),测定植物根系生物量(精度为0.01 g),小样方内0～40 cm根系生物量即为群落地下生物量(g·m-2)[34]。

1.4 数据处理与分析

1.4.1降水年型划分 依据常用降水年型,将降水年型分为丰水年(Wet years)、平水年(Normal years)和枯水年(Dry years)[37]。

丰水年：Pi>P+0.33δ

(1)

平水年：P-0.33δ≤Pi≤P+0.33δ

(2)

枯水年：Pi

(3)

式中,Pi为当年降水量(mm),P为多年平均降水量(mm),δ为多年降水量标准差(mm),根据研究区1954—2020年降水量算出研究区多年平均降水量为296.12 mm,多年降水量标准差为83.95 mm。降水年型划分如图2所示。

图2 研究区2018-2021年降水年型划分Fig.2 Precipitation year type in the study area from 2018 to 2021

1.4.2生物量分配计算

(4)

(5)

(6)

(7)

其中,PAGB,AGB,PBGB,TB,BGB,R/S,DFPAGB和DFAGB分别代表群落地上生物量占比、群落地上生物量、群落地下生物量占比、群落总生物量、群落地下生物量、根冠比、不同功能群植物地上生物量占比和不同功能群地上生物量。不同功能群地上生物量包括豆科植物地上生物量(LAGB)、禾本科地上生物量(GAGB)和杂类草生物量(FAGB)。

1.4.3地上-地下生物量权衡比 采用均方根偏差来计算群落地上和地下生物量的权衡比,各处理地上地下相对收益(Relative benefit,RB)公式计算如下：

(8)

(9)

其中,X,Xmin和Xmax代表不同降水处理地上或地下生物量的平均值、最小值和最大值,RBi和RB表示地上和地下生物量相对收益实际值和平均值[23]。参与权衡的群落地上或地下生物量相对收益作为横纵坐标轴,通过公式(8)计算出的地上或地下生物量相对收益作为横纵坐标(x,y),如A点坐标(RBBGB,RBAGB)。用零权衡线(Zero trade-off)将坐标系分为两部分,均方根偏差(RMSD)为坐标偏离平衡线的垂直距离,以此作为地上-地下生物量的权衡关系,距离越远,表明两者权衡关系越强烈,距离越近,表明权衡关系越弱。图中A和C在零权衡线上方,表明A和C有利于地上生物量相对收益,且C距离零权衡线更远,说明C的权衡关系比A强烈。B在零权衡线下方,说明B更有利于地下生物量相对收益[38]。

图3 植物群落地上和地下生物量权衡关系图Fig.3 An illustration of trade-offs between aboveground biomass and belowground biomass of plant community

1.4.4数据处理与分析 用SPSS23.0软件进行统计分析,利用单因素重复测量方差分析丰水年和枯水年降水变化对地上和地下生物量及其生物量分配的总体差异;如果数据不满足Mauchly球形假设,则以对自由度校正后较为稳健的Greenhous-Geisser结果为准。利用单因素方差法分析丰水年和枯水年不同处理间的差异,利用LSD法进行组间差异比较(P<0.05)。所有统计分析前均对数据进行方差齐性检验。利用GraphPad Prism 9绘图。结构方程模型利用Amos 26.0分析降水变化对荒漠草原群落总生物量和地上-地下生物量权衡关系影响的直接与间接途径,包括地上、地下和不同功能群生物量(豆科、禾本科、杂类草)对总生物量影响的大小和方向等。利用卡方自由度比(χ2/df)、卡方检验的P值、近似误差平方根(RMSEA)和相对匹配度(CFI)的优度评价模型的优度,拟合优度的临界值为P>0.05,RMSEA<0.1,CFI>0.90,χ2/df <2表明拟合良好,2<χ2/df<5为可接受模型[39]。

2 结果与分析

2.1 降水变化对荒漠草原植物群落生物量及其分配的影响

丰水年和枯水年的降水变化对植物群落地上生物量和根冠比的影响均显著(P<0.05,表1)。枯水年的降水变化对植物群落总生物量有显著影响(P<0.05),而丰水年的降水变化对植物地下和总生物量无显著影响(表1)。丰水年的降水变化对植物地上和地下生物量占比具有显著影响(P<0.05),枯水年的降水变化对植物地上和地下生物量占比无显著影响(表1)。在丰水年内,CK-50%的植物地上生物量和地上生物量占比与自然降水相比,分别降低了36.9%和19.3%,而地下生物量占比和根冠比分别增加了13.8%和42.9%(图4)。在枯水年内,CK-50%的植物群落地上生物量比自然降水的降低了56.6%,而根冠比增加了317.3%(图4)。与枯水年的CK相比,CK+50%显著增加植物群落地下和总生物量,分别增加了10.0%和25.6%(图4)。

表1 降水变化对荒漠草原植物群落生物量及其分配影响的单因素重复测量方差分析Table 1 One-way repeated measures ANOVA of the effect of precipitation change on the biomass and allocation of plant community in desert grassland

2.2 降水变化对荒漠草原不同功能群植物生物量及其分配的影响

丰水年和枯水年的降水变化对豆科和禾本科植物地上生物量以及豆科和杂类草植物地上生物量占比影响均显著(P<0.05),而对杂类草地上生物量无显著影响(表2)。降水变化显著影响枯水年禾本科植物地上生物量占比(P<0.05),但对丰水年禾本科植物地上生物量占比无显著影响(表2)。与丰水年的自然降水(CK)相比,CK-50%的豆科和禾本科植物地上生物量以及豆科植物地上生物量占比分别降低了74.7%,50.6%,61.2%(图5),而杂类草地上生物量占比增加了31.3%(图5)。与枯水年的自然降水(CK)相比,CK-50%的豆科和禾本科植物地上生物量以及禾本科植物地上生物量占比分别降低了60.4%,82.2%,85.7%,而杂类草地上生物量占比增加了90.1%(图5)。此外,与丰水年和枯水年的自然降水相比,CK-50%未显著降低杂类草地上生物量(图5)。

表2 降水变化对荒漠草原不同功能群植物地上生物量及其占比影响的单因素重复测量方差分析Table 2 One-way repeated measures ANOVA of effect of precipitation change on aboveground biomass and proportion of different functional groups in desert grassland

2.3 降水变化对荒漠草原植物群落生物量权衡比的影响

在丰水年和枯水年,CK+50%和自然降水(CK)地上-地下生物量权衡比均朝向地上生物量(在零权衡线上方),CK-50%地上-地下生物量权衡比均朝向地下生物量(在零权衡线下方)(图6)。在丰水年,生物量权衡比的大小依次为CK+50%>CK-50%>CK;在枯水年,生物量权衡比的大小为CK-50%>CK+50%>CK(图6)。丰水年CK+50%和自然降水(CK)的生物量权衡比远高于枯水年的CK+50%和自然降水(CK)的,而枯水年CK-50%的生物量权衡比高于丰水年CK-50%的生物量权衡比(图6)。此外,随着年份变化CK-50%、CK +50%和自然降水(CK)地上-地下生物量权衡比呈增加-降低-增加的趋势。2018—2021降水变化生物量权衡比变化趋势与其降水量变化基本一致(图6,图2)。

图5 降水变化对不同功能群植物地上生物量及其占比的影响Fig.5 Effects of precipitation change on the biomass and its proportions of different functional groups

图6 降水变化对植物群落地上-地下生物量权衡比的影响Fig.6 Effects of precipitation change on the trade-off between aboveground biomass and belowground biomass of plant community

2.4 降水变化对荒漠草原植物群落生物量的直接与间接影响

结构方程模型结果显示,降水量变化对荒漠草原群落总生物量有显著直接影响,而对群落地上-地下生物量权衡比无显著直接影响,各变量分别能够解释群落总生物量和群落地上-地下生物量权衡比变化的99.8%和3.1%(图7)。降水变化是影响荒漠草原豆科和禾本科植物地上生物量的主要因素,路径系数(β)分别为0.73和0.54。杂类草和禾本科植物地上生物量占群落地上生物量比重最大,路径系数(β)分别为0.39和0.61。群落地上和地下生物量对群落总生物量具有极显著正效应,其中群落地下生物量对群落总生物量的贡献最大,路径系数(β)为0.84。此外,群落地上和地下生物量对群落地上-地下生物量权衡比均无显著直接负效应。

图7 降水变化对荒漠草原生物量和权衡比影响途径的结构方程模型(SEM)分析结果Fig.7 Structural equation model (SEM) analysis of effects of precipitation change on biomass and trade-off in desert grassland注：χ2=11.87,P=0.54,df=13,χ2/df=0.91,RMSEA=0.000,AIC=57.82,CFI=1。实线和虚线分别表示变量之间作用关系显著(P<0.05)和不显著(P>0.05),黑线代表正效应,红线代表负效应。正负数表示标准化回归数(β);*P<0.05,**P<0.01,***P<0.001;R2值表示某一变量被其他变量的方差解释量Note：χ2=11.87,P=0.54,df=13,χ2/df=0.91,RMSEA=0.000,AIC=57.82,CFI=1.Solid and dashed arrows indicate significant (P<0.05) and non-significant (P>0.05) effects,respectively.Black lines represent positive effects,red lines represent negative effects.Positive and negative numbers represent standardized regression coefficients(β).* P<0.05,** P<0.01,*** P<0.001.R2 values associated with response variables indicate the proportion of variation explained by relationships with other variables

3 讨论

3.1 降水变化对荒漠草原植物群落生物量及分配的影响

生物量作为荒漠草原植被生长发育状况的指标,对降水变化的响应较为敏感[40],减少降水和干旱显著减少荒漠草原植物群落地上生物量[41-44],这与本研究CK-50%降低群落地上生物量的结果相一致,为应对干旱带来的危害,植物可能会自动调节植株高度、叶面积和叶片干物质含量,导致植物地上部分积累的干物质减少,从而降低了植物地上生物量[45-46]。枯水年CK+50%显著增加群落总生物量,主要是因为在枯水年CK+50%群落地上生物量增加不显著,而群落地下生物量增加显著,进而导致群落总生物量显著增加。枯水年增加50%降水并未有效提高土壤含水量[47],使植物减少地上部分生长,加强地下部生长,这符合缺水条件下植物地上部和地下部生长的规律,是植物对生长所需水分不足时的抗逆反应[14],这可能是枯水年CK+50%地上生物量增加不显著而地下生物量显著增加的原因。本研究中,丰水年,CK-50%增加了根冠比和地下生物量所占比重,与Zhang等结果研究一致[48],可能是因为植物调节生产力在各个器官的分配比例来适应外界环境改变对自身的影响,以此来获取更多有限资源来维持胁迫环境下的生长发育。荒漠草原植物受到水分限制,植物将更多的资源分配到地下[49],以维持最基本的生存,导致地下生物量增加。

不同植物或功能群对养分和水分利用策略上的差异,导致其竞争能力和优势等级的不同,最终造成植物群落结构和组成比例发生改变[50-51]。在丰水年和枯水年,豆科植物地上生物量及其在群落中所占比重、禾本科植物地上生物量及其在群落中所占比重基本一致。CK-50%显著降低豆科植物地上生物量和禾本科植物地上生物量,导致豆科植物和禾本科植物在群落中所占比重下降。这可能是因为植物受到干旱胁迫,生长发育受到影响,导致植物生物量积累减少[49,52]。CK-50%对杂类草植物地上生物量无显著影响,与毛伟研究结果一致[53],说明杂类草植物能够通过改变自身形态和生理机制提高水分利用效率,以提高自身的适应能力[49,54]。因此,干旱对杂类草植物地上生物量无显著影响,但是使豆科植物地上生物量及其在群落中所占比重、禾本科植物地上生物量及其在群落中所占比重显著下降,导致杂草在群落中所占比重显著增加。

3.2 降水变化对荒漠草原植物群落生物量权衡比的影响

群落地上和群落地下生物量间的权衡是反映植物对环境胁迫的响应和适应策略的变量[28],植物地上和地下生物量可能随降水量变化进行权衡[33],植物生存环境的特点可能会影响其生物量的权衡关系。在丰水年和枯水年,自然降水(CK)和CK+50%生物量权衡比均倾向地上生物量,CK-50%生物量权衡比均朝向地下生物量;丰水年CK+50%和自然降水(CK)权衡比倾向地上的程度远高于枯水年,枯水年CK-50%生物量权衡比更倾向地下生物量。这与干旱区生物量权衡比倾向地下生物量,而湿润区生物量权衡比倾向地上生物量的研究结果一致[30],说明相对于降水较大的地区,水分是影响干旱区植物生物量分配的主要因素,水分不足会使植物将更多生物量分配到地下[33,55]。土壤水分亏缺可能导致其养分矿化减少、土壤呼吸减弱[56],植物将分配更多的生物量促进根系生长,同时通过减少地上生物量来弥补干旱胁迫下光合速率过低产生的影响[57]。土壤水分充足时,根系生物量占比和根冠比减小,可将更多的生物量分配到地上,这是植物自我调节适应环境胁迫的一种策略[58],这可能是CK+50%生物量权衡比高于其他降水处理的原因。因此,降水变化对荒漠草原生物量的权衡可以用平衡假说来解释,即植物根据水分的有限性来决定地上或地下生物量的分配。

3.3 降水变化对荒漠草原植物群落生物量影响的途径

结构方程模型结果表明,降水变化对豆科和禾本科植物地上生物量存在显著直接正效应,对豆科植物地上生物量的影响最大。相比其他功能群而言,豆科植物具有固氮属性,降水增加提高了豆科植物对养分和水分的利用率,这可使其植株生长更好,有利于生物量的积累[53]。研究区内禾本科植物以长芒草(StipabungeanaTrin)为主,属多年生密丛禾草,根系较浅且主要集中于土壤剖面上部,以利用土壤表层水分为主,能对土壤水分增加做出迅速反应[12]。群落地下生物量对群落总生物量贡献最大,这可能是因为地下生物量占总生物量绝大部分有关[59]。豆科植物地上生物量对杂类草地上生物量存在显著正效应。可能是由于其根系能够和根瘤菌结合在一起,大大提高了从空气和土壤中捕获氮素的能力,增加了土壤中氮素的含量[60],对杂草生长有一定的促进作用,从而提高了杂草植物的地上生物量。综上所述,降水变化主要通过影响豆科和禾本科植物地上生物量进而对群落植物地上生物量造成影响,是群落总生物量发生变化的主要原因之一。

4 结论

综上,在丰水年和枯水年,CK-50%降水显著降低荒漠草原植物群落地上生物量及其占比、禾本科植物地上生物量及其占比和豆科植物地上生物量及其占比,对植物群落地下生物量无显著影响,但显著增加根冠比、地下生物量占比和杂类草植物地上生物量占比,而CK+50%水对以上测定指标无显著影响。荒漠草原生物量对降水减少的响应强于降水增加。不同功能群植物对水分利用策略上的差异,导致其竞争能力不同,最终造成各功能群植物地上生物量在群落中的比例发生改变。此外,CK+50%地上-地下生物量权衡更倾向于地上生物量,CK-50%生物量权衡比更倾向于地下生物量。荒漠草原植物为适应降水变化在地上-地下生物量分配上产生了权衡,使地上和地下生物量在群落总生物量中的占比发生变化。