盐分胁迫对高粱生长与生理特征的影响及耐盐调控机理研究进展

朱广龙　武启迪　钱寅森　张网定　任志强　周桂生

摘要：土壤盐渍化严重威胁农业的可持续发展与粮食安全，提高作物的耐盐性开展盐碱地高产栽培至关重要。阐明盐分胁迫影响作物的生理机制是开展作物耐盐生产的基础。高粱（Sorghum bicolor L.）为重要的粮食、饲草和能源作物，具有一定的耐盐能力，在盐碱地的开发利用中应用潜力巨大。综述盐分胁迫对高粱种子萌发过程与萌发生理、根系形态构建与生理活性、植株生长与抗逆生理代谢等的影响，总结种子引发、氮肥运筹、外源生长调节物质等减轻高粱盐分胁迫的调控途径与生理机制，绘制盐分胁迫对高粱生长与生理特征的影响及耐盐调控机理的网络图，并讨论存在的问题及今后的研究重点，以期对高粱等作物的耐盐机理与耐盐调控机制获得新认识，进而为耐盐作物品种的选育和耐盐栽培技术的构建提供参考。

关键词：盐分胁迫；高粱；生长特性；生理机理；耐盐调控

中图分类号：S514.01文献标志码：A

文章编号：1002-1302（2023）14-0049-09

目前，全球土壤盐碱化程度不断加剧，盐碱地面积已超过10亿hm2，土壤资源及生态问题日益突出［1-2］。我国盐碱地的面积逐年扩大，盐碱地面积达到0.990亿hm2，其中约80%的盐碱地未能得到有效开发利用，是重要的后备土地资源［3］。为缓解耕地压力、确保粮食安全，盐碱地的开发利用已列为国家战略。选育耐盐作物、开展高效栽培是改良盐碱地、开发利用和提升盐碱地综合利用价值的有效路径。高粱（Sorghum bicolor L.）为重要的粮食、饲料和能源作物，具有一定的耐盐能力，可以在轻、中度盐碱地上生长［4］。然而，当土壤盐分浓度超过一定阈值时，高粱种子的萌发出苗、植株生长发育就会受到严重影响，产量潜力受限［5］。因此，如何提高耐盐能力成为盐碱地高粱高产高效种植的前提。目前，对高粱的研究主要集中在耐盐品种筛选、耐盐能力鉴定及抗盐逆境栽培生理等方面。本文综述近年来国内外学者在盐分胁迫对高粱生长、生理特征的影响与耐盐调控方面的研究进展，重点分析盐分胁迫下高粱的耐盐调控途径及生理机理，以期为盐碱地高粱高产高效耐盐栽培提供参考。

1 盐分胁迫对高粱生长特征的影响

1.1 盐分胁迫对高粱种子萌发的影响

种子萌发是指具有生活力的种子通过休眠或解除休眠后，在适当条件下，形成正常幼苗的过程，种子的萌发是植物生命周期中具有重要意义的关键环节［6］。在生理上，种子萌发表现为种子解除休眠吸水后，开始进行物质和能量的代谢，种胚突破种皮露出胚根的整个过程；在分子生物学水平上，表现为种子某些基因的表达、酶活化和诱导，引发一系列与种胚生长相关的反应［7］。种子吸水萌发过程可以分为开始阶段、滞缓阶段、重新大量吸水阶段3个阶段［8］。在开始阶段，种子快速吸水，吸水后种子开始活化生理生化代谢，诱发细胞器运作及提升酶的活性。当种子吸水超过60%后，种子吸水逐渐减缓，种子内部代谢活动开始活跃，转入一个新的阶段，在该阶段下渗透调节物质如糖、氨基酸、钾离子大量累积，种胚细胞迅速生长。同时，伴随着H+-ATP酶活性增强，进一步促进种子吸水，弱化胚周围组织（如胚乳）限制，最终引起胚轴伸长，胚突破种皮进而完成发芽。最后，种子重新大量吸水，在种子发芽过程中种子内部的营养物质（脂质、蛋白质、淀粉）被分解和利用，维持幼苗早期生长直至幼苗能自养。

盐分胁迫对高粱种子萌发的影响从起始阶段的吸水过程就已经开始，高盐分处理条件还会使种子休眠来躲避盐害［9］。种子萌发是植物生长周期中抗逆性最弱的一个阶段，种子的萌发主要由内部条件和外部环境共同调控。在种子内部，当种子的钙含量和木质素含量较高时，种子胚吸水能力会受到限制，甚至无法萌发［10］；此外，种子萌发过程中产生的代谢产物，如花青素等物质也同样影响种子的萌发［11］。在种子外部，盐分胁迫作为一种常见的逆境因子，会显著影响种子的吸水萌发能力，高浓度盐分对种子萌发的影响归因于盐诱导的萌发介质渗透势降低，从而抑制种子对水分的吸收，使Na+聚集而降低酶活性，同时种子胚乳内淀粉的水解也受到抑制［12-14］。周桂生等认为，低浓度的盐分（50 mmol/L）胁迫对种子吸水萌发具有促进作用，高浓度的盐分（>100 mmol/L）则会抑制种子的吸水萌发［15］，其机理可能是在低浓度盐溶液处理下，种子遭受轻度的渗透胁迫，但在缺水补偿机制下离子进入种子细胞，降低细胞渗透势，提高种子对水分的吸收，因而加速种子萌发［16］；另一种假说是低盐分条件下可能存在种子萌发所需要的离子，使得酶的代谢过程得以激活，但是具体是何种离子、激化了哪种酶仍待进一步研究。而过高的盐分浓度则会破坏种子的细胞膜、降低水势，抑制种子的吸水而引发盐害，进而影响幼芽（胚）的生长发育［17］。此外，在培养基载体盐分胁迫试验中，盐分还会影响培养基的渗透电位，削弱种子的吸水能力，从而抑制细胞生长［18］。盐分胁迫抑制高粱种子萌发的原因还有很多，盐分会通过多种机制来改变蛋白质的结构，进而减少种子萌发期间的储备能力，同时也会增强种子的呼吸作用，加速养分消耗，不利于种子萌发出苗［19-20］。

1.2 盐分胁迫对高粱植株生长的影响

1.2.1 对高粱根系活力与形态结构的影响

盐分胁迫显著影响高粱的生长发育［21］。根系是高粱吸收水分和养分的主要器官，对植株的抗倒伏能力以及后期的产量保障具有重要意义，盐分胁迫会直接影响到高粱根系的吸收活力，限制根系的养分和水分吸收与传导，进而影响到后期产量的形成。相关研究表明，高盐分浓度会增加根系的相对盐害率，导致细胞内的离子平衡被破坏，大量的Na+通过外界和植株内部的电化学梯度聚集到细胞内［22］，会抑制Mg2+、Ca2+、K+等离子的吸收，从而引发单盐毒害［23-24］。此外，鹽分胁迫显著影响高粱根系形态构建，盐分胁迫下高粱的总根长、根表面积、根体积和根尖数等均受到显著抑制，具有养分吸收功能的细根的相对增长速率显著降低［25］。

盐分胁迫不仅影响根系的外部形态构建，还会使根系的解剖结构发生改变，如根冠、伸长、成熟、分生区各部分都会受到不同程度的影响［26］。而高粱根系通过增厚表皮细胞的细胞壁来减少水分的散失，降低盐分胁迫给根内组织带来的损害［27］。有研究认为，高浓度盐分会使得根系细胞的细胞壁增厚，纤维素和半纤维素含量升高，不利于根系细胞的伸长；低盐胁迫下，高粱根系中的果胶和可溶性糖含量增加，这也是低盐浓度在一定程度上促进高粱根系生长的部分原因［28］。

盐分胁迫还会影响根系细胞细胞器的结构和功能。盐胁迫使根尖的细胞结构发生变化，致使细胞内质网结构松散，细胞质紊乱，内含物减少［29］。此外，盐分胁迫会使细胞的线粒体膜通透性得到提升，流动性下降，膜H+-ATPase活性降低，根系生长受抑，但线粒体数量显著增加，形成一个庞大的供能体系来应对盐分胁迫带来的损害［30］。

1.2.2 对高粱幼苗生长的影响

盐分胁迫对高粱地上部幼苗生长的影响更严重。在盐分胁迫下，高粱的株高、叶面积、植株干质量均显著下降［31-32］。盐分胁迫下，高粱的生长叶鞘鲜质量降幅最明显，其次是生长叶片，而成熟后的叶鞘和叶片无明显变化，表明盐分胁迫主要抑制正在生长的器官［33］。盐分胁迫导致高粱植株的叶片气孔关闭，影响叶片的光合能力和蒸腾作用，降低水分和养分的传输速率，进而降低同化物的积累与转运，最终导致生物产量和籽粒产量下降。

2 盐分胁迫对高粱生理特征的影响

盐分胁迫在影响高粱植株生长过程的同时，其植株的生理代谢也在发生相应的变化，相关生理代谢的调节可减缓盐分胁迫的损伤，如清除活性氧的保护酶系统和非酶系统增强、调节渗透调节物质增加等变化，从而维持细胞稳定，减少机体的受损程度。

2.1 盐分胁迫对高粱渗透调节代谢的影响

研究表明，盐分胁迫给植物带来的最大危害是因渗透胁迫造成的生理干旱［34-35］。渗透胁迫是指由于环境因素的变化使植物不能得到充足水分的一种状况，导致渗透胁迫的常见因素有盐害、干旱及冻害等。渗透胁迫是植物对胁迫短期的响应，植物遭受盐胁迫时首先会发生渗透胁迫，之后体内代谢调整逐渐适应［36］。盐分胁迫促使植物生长环境的渗透压升高而水势下降，在该环境下的植物体内水分容易外渗，导致缺水，从而产生渗透胁迫。渗透胁迫严重时会引发生理干旱，影响植物对养分及矿物质的吸收，甚至出现死亡现象。

在盐分胁迫下，高粱体内会主动累积各种有机或无机物质来提高细胞液的浓度，降低渗透势，保证细胞的吸水保水能力。高粱体内各种膜运输系统的活性和表达与对盐分的响应间存在强烈的关联［37］。在无机溶质中，K+对非胁迫下高粱的渗透势作用最大，但随着盐分浓度的提高，K+的作用逐渐下降［38］。盐分胁迫下，高粱体内积聚的Na+含量增加，根中的Na+含量显著高于叶片，叶片和根部的K+和Ca+含量及K+/Na+、Ca2+/Na+比值均下降，可见盐分胁迫下Na+主要被留存在根中，减少了Na+向叶片的分配［39］。在盐胁迫下SbHKT1；4（HKT高亲和力钾转运体）的表达在耐性高粱中比在敏感高粱中更强烈，表明SbHKT1；4是高粱一个重要的耐盐性状。SbHKT1；4在Na+过量时通过调节对K+的吸收，使盐分胁迫下的K+/Na+比保持在最佳水平［40］。此外，添加NH+4可缓解盐分胁迫下植株地上部和根部K+减少和Na+升高，这对 K+/Na+ 动态平衡有积极的影响［41］。NH+4通过限制Na+并改善地上部的K+/Na+比来提高高粱的耐盐性，这与根的质膜（P-ATPase）和液泡（V-ATPase，PPase）中Na+/H+逆向转运体和质子泵的高活性和表达有关，有助于Na+向液泡的输送以及将Na+从木质部中运输到根细胞中，从而降低木质部中Na+的水平［42］。说明运输系统和离子动态平衡在适应盐胁迫中的核心作用。

脯氨酸是植物体内重要的渗透调节物质之一，具有维持生物分子结构的功能，其含量增加代表植物的渗透调节能力增强［43］。可溶性糖含量是细胞的主要能量来源，对酶类也有保护作用［44］。相关研究表明，饲用高粱的可溶性糖、可溶性蛋白质和氨基酸含量会随着盐浓度水平的升高而增加，虽然可溶性蛋白质和氨基酸都不直接参与渗透平衡的调节，但其可能对细胞起保护作用。甜高粱在低盐浓度（50 mmol/L）胁迫下脯氨酸含量变化并不明显，在中高盐浓度（＞100 mmol/L）胁迫下显著增加［45］。说明在低盐分浓度下，高粱生理并未受到显著影响，而随着盐分胁迫程度的加剧，脯氨酸和可溶性糖为了降低细胞渗透势，含量均显著增加，以维持植株在盐分胁迫下的吸水功能，但可能由于渗透调节物质含量的剧增消耗了大量的碳水化合物，从而抑制了植株的生长发育。此外，盐分胁迫下适量的氮素可以显著促进脯氨酸和可溶性糖的积累［46］。有研究表明，耐盐品种高粱在盐分胁迫下产生的渗透调节物质（游离氨基酸、脯氨酸、可溶性蛋白、可溶性糖）比敏盐品种含量更高［47］，Mulaudzi等揭示出耐盐高粱品种对盐胁迫的响应，进一步表明脯氨酸在高粱渗透调节中的作用［48］。

2.2 盐分胁迫对高粱活性氧代谢的影响

在盐分条件下，细胞代谢受到干扰，细胞产生过量的ROS（活性氧）。植物细胞中ROS的产生是由质外体、过氧化物体、线粒体和叶绿体响应盐分胁迫而产生的。ROS会使细胞内蛋白质损伤、核酸降解、色素分解、碳水化合物氧化和脂质过氧化，从而损害膜的完整性。植物激活抗氧化剂氧化还原系统来减轻ROS带来的损害。有研究表明，少量的ROS可以促进植物的生长发育，调节离子通道的活性和基因表达，提高盐分胁迫和耐受性［48］。因此，植物平衡ROS产生和解毒的能力必不可少，这也被认为是适应高盐胁迫的核心特征。

高粱中的抗氧化还原系统由酶类氧化剂和非酶类抗氧化剂组成［49］。超氧化物歧化酶（SOD）、过氧化物酶（POD）、过氧化氢酶（CAT）、甘肽还原酶（GR）和过氧化物酶（PX）等是衡量植物活性氧代谢能力的主要酶类指标，其主要功能是清除逆境胁迫下产生的活性氧并维持活性氧的代谢平衡，防止过量的活性氧对植物细胞膜系统造成损害［50-51］。非酶类抗氧化剂包括脯氨酸、可溶性糖、抗坏血酸、谷胱甘肽等［52］。在盐分胁迫下高粱体内的脯氨酸、蛋白质和可溶性糖含量显著增加，这些渗透调节物质除了具有渗透调节、保护功能外，还具有清除ROS的功能［53］。耐盐品种高粱根中的脯氨酸含量随盐浓度的升高而升高，而敏盐品种根中的脯氨酸含量变化不明显［54］，进而可以验证脯氨酸作为非酶类抗氧化剂的作用，说明与耐盐性的相关性，并指出非酶类抗氧化剂在清除ROS中的关键作用。朱亚等探究不同盐分胁迫下甜高梁幼苗的生理指标，发现随着盐分浓度的升高，不同耐盐性甜高粱品种的MDA含量差异不明显［55］。孙璐等分析耐盐和敏盐高粱的氧化还原系统对盐胁迫的响应，发现盐分胁迫下盐敏感型和耐盐型品种的 O-2· 和MDA含量均随盐浓度的增加而增加。耐盐品种的O-2·和MDA含量均低于盐敏感品种，高粱幼苗中的SOD、CAT、POD和APX活性也随盐浓度的增加而升高，尤其是耐盐品种。盐胁迫下，耐盐品种可以保持较高的抗氧化能力，并迅速清除过量的ROS，从而避免ROS的过度积累和细胞膜的脂质过氧化［56］。Yin等也认为，高粱可通过增强抗氧化酶活性抵御高粱植株受到的盐分胁迫。因此，高粱的抗氧化还原系统（无論是抗氧化酶还是非酶类化合物）具有清除盐分诱导的氧化胁迫产生ROS的能力，使耐盐高粱在盐分条件下具有一定的耐性。另外，盐分敏感高粱品种的抗氧化还原系统不足以解除盐分诱导的氧化损伤，导致细膜渗漏、细胞破裂，最终致使植株死亡［57］。

2.3 盐分胁迫对高粱光合特性的影响

盐分胁迫显著影响高粱植株的光合特性。低盐浓度（50 mmol/L）NaCl处理后的叶绿素含量略有增加，净光合速率、气孔导度、胞间CO2浓度、蒸腾速率有所下降；NaCl胁迫加剧后，叶绿素含量、净光合速率、气孔导度、蒸腾速率显著下降，胞间CO2浓度则显著增加［58］。盐分胁迫下，高粱植株光合性能的下降主要在于3个方面：一是高植株体内产生大量活性氧，叶绿素酶活性增强，导致叶绿素（特别是叶绿素b）降解速率加快［59-60］，致使叶绿素含量显著降低［61-62］；二是盐分处理会诱导气孔的闭合，胞间CO2浓度下降，光合作用底物二氧化碳含量减少［63］；三是高浓度盐分胁迫下，Na+在植株体内聚集，破坏了叶绿体的结构，导致叶绿素合成受抑［64］。但也有学者认为，叶绿素含量降低是由于盐分胁迫导致大量的Cl-在细胞质中堆积，所以叶片的叶绿素结构被破坏，进而影响高粱的光能转化利用［65］。此外，盐分胁迫对高粱光合作用的影响因素可能既有气孔因素也有非气孔因素［66］，有待进一步研究和验证。

3 高粱的耐盐调控与生理机制

在盐分胁迫中，高粱常见的耐盐调控途径有种子引发、氮肥运筹和外源生长调节物质调控等。

3.1 种子引发对高粱耐盐调控与生理机制

种子引发是缓解盐分对种子萌发和幼苗生长胁迫的有效途径之一。种子引发是指利用无机渗透物质或植物激素浸泡种子、控制种子缓慢吸水使其保持在吸胀阶段，启动种子预发芽的生理生化代谢促进细胞膜、细胞器DNA修复酶的活化，使种子处于准备发芽的代谢状态，但防止胚根伸出的技术［67］。种子引发常用的无机盐类物质如氯化钙、氯化钾等氯化盐是常见的无机渗透物质。作为一种渗透质，无机盐溶于水后，能够改变溶液的水势，降低渗透势，调节种子对水分的吸收，同时其水解离子还可以进入胚部细胞，改变细胞内的微环境，对种子的代谢活动产生影响［68］。种子引发中常用的植物激素可分为2类：传统植物激素，如赤霉素、脱落酸、生长素、细胞分裂素；新型植物激素，包括油菜素内酯、水杨酸、茉莉酸类物质以及多胺。植物激素可以诱导种子打破休眠，进而加快水分的吸收，促进种子的萌发并促使植株体内的可溶性蛋白和可溶性糖含量提高，为种子的萌发提供物质基础，还可以和有害物质相中和，以此来降低盐害带来的负面影响［69］。

引发处理下的种子可以快速打破休眠，诱导种子进行萌发，显著提高种子的发芽率、发芽势、活力指数等［70］。相关研究表明，用浓度为20%的聚乙二醇（PEG-6000）引发后的高粱种子可以有效促进盐胁迫下的发芽，且发芽质量更好［71］。用γ-氨基丁酸（GABA）引发种子可以提高种子的活力，促进幼苗的建成。种子引发剂可提高根系中的有机酸含量，在盐分胁迫环境下可以适当平衡pH值，有效提高种子的抗盐能力［72］。引发处理对种子的发芽势、发芽指数和活力指数的影响大于对发芽速率的影响，说明引发处理主要提高种子的活力，进而提升幼苗的建成和耐盐能力［73］。种子引发还可以增强植物的抗氧化还原系统、提升渗透调节能力，这种效果可以持续几天、几周，甚至可记忆遗传［74］。

3.2 氮肥运筹对高粱的耐盐调控与生理机制

氮肥运筹可显著提高高粱的耐盐性。氮素是高粱生长基础物质的重要组成部分，提高施氮水平有利于促进叶绿素的合成，提高高粱的光合特性。研究表明盐分胁迫下（0.6% NaCl）施用氮素可使甜高粱维持一定的氮同化速率，在5 mmol/L氮素水平时氮同化速率最高，继续提高施氮水平则氮同化速率下降，说明氮对盐分脅迫的缓解存在阈值效应，并非施氮量越高缓解效果越好［75］。其原因可能是随着氮素浓度的提高，高粱体内叶绿素含量增多，吸收的光能过饱和，造成光抑制现象，同时氮同化速率加快后，所需要的碳架增多，导致呼吸作用提供碳架的能力减弱，CO2同化率降低。James等分析施用无机氮源对盐胁迫下高粱的离子稳态，发现无机氮可以通过降低K+/Na+达到耐盐效果，且铵态氮比硝态氮对K+/Na+的稳态调控效果更显著，主要是由于NH+4比NO-3对Na+积累的抑制更具选择性，且可以改善植株体内的气体交换环境，维持碳骨架有利于促进对NH+4的同化［76-78］。此外，研究发现，外施NO可以提升作物抵抗逆境的能力［79］，NO信号分子又是一种活性氧清除剂，外源NO可显著增加盐胁迫下高粱植物的可溶性蛋白含量以及脯氨酸累积可以提高渗透调节能力［80］，保护细胞膜表面、维持细胞内外的渗透压；同时抑制叶绿素分解提升光合速率；提高保护酶活性以增强抗氧化能力，清除植株体内过多的活性氧［81-82］，减轻盐害带来的不利影响而提高高粱的耐盐性［83］。

3.3 外源生长调节剂对高粱的耐盐调控与生理机制

通过使用外源激素等外源植物生长调节剂可有效降低盐分胁迫对植物的损害［84-86］。脱落酸（ABA）和赤霉素（GA3）是2种拮抗调节种子休眠和萌发的主要激素［87］。盐分胁迫下ABA诱导可以提高幼苗的渗透调节能力，减少茎中的Na+含量，使地上部拒盐能力提高，而将大量的Na+聚集在根部，从而促进高粱地上部生长［88］。ABA缓解高粱盐害的调控机制是多方面的，ABA可调控高粱植株的气孔开闭、调整保卫细胞的离子通道和诱导ABA反应基因［89］。CA3可显著促进细胞节间伸长，适宜浓度的CA3不仅可解除种子的休眠，还可以防止盐分在植物体内堆积，有效调节植株体内的激素平衡。在盐分胁迫下施用CA3可以促进代谢，修复受损的细胞膜。CA3常用于植物苗期的调节生长，盐分胁迫下对植株生长具有促进作用［90］。研究发现，低盐环境中CA3处理后植株的叶片气孔阻力降低、蒸腾速率加快、水分利用率提高，但在高盐浓度下外源CA3对减轻植物生长的抑制作用无显著效果［91］。其原因可能是CA3依赖性会降低气孔阻力，增加气孔导度，使得盐肋迫下有毒离子随着蒸腾作用由根部向茎叶运输和积累，增加有毒离子对植物细胞的毒害作用。

盐胁迫下，植物根部细胞分裂素（CTK）的合成和运输量减少，导致根部CTK含量不足，植物生长受抑制。外施CTK可打破种子休眠，减轻盐胁迫对种子萌发的抑制作用。经过低浓度的6-BA处理后植物种子萌发加快，脯氨酸等渗透调节物质的合成加速，促进磷酸烯醇式丙酮酸羧化酶（PEPC）的形成，抑制Na+和Cl-累积及叶绿素和蛋白质的降解，植物幼苗抗盐性加强［92］。外施CTK缓解盐害是因为对胞内H2O2清除酶类产生了刺激［93］。CTK可以清除胁迫下产生的自由基，降低脂质过氧化作用，同时改变膜脂过氧化产物和膜脂肪酸的组成比例，以此达到保护细胞膜的作用。

生长素影响植物多种生理过程，但生长素与盐胁迫关系研究相对较少。盐胁迫下不同植物中生长素含量并没有呈现出特有的规律，但近年来有报道表明生长素可能影响植物对逆境胁迫的反应。吲哚乙酸（IAA）作为一种常见的植物激素，在盐分胁迫下施用可以减少高粱的脯氨酸积累，主要功效是增加高粱体内的蛋白质含量及糖类物质来减轻盐分胁迫带来的损害［94］。有研究认为，盐胁迫下生长素的运输通路在侧根系统的形成中发挥了重要作用，证明侧根的产生和伸长是由生长素的转运活性决定的，所以生长素有助于形成适应盐胁迫的根系系统，增强植物对盐碱环境的耐受能力［95］。此外，添加外源合成型生长素（2，4-D）能提高植物液泡膜H+-PPase的蛋白表达量，为将Na+等有毒离子隔离入液泡内提供动力，从而增强植物对盐胁迫的耐受性。

外源生长调节物质缓解盐害的作用机制可总结为以下4点：第一，外源生长调节物质可诱导种子打破休眠，进而加快水分的吸收，促进种子的萌发。第二，外源生长调节物质诱导可以增加抗氧化酶活性而缓解盐害。第三，外源生长调节物质可以提高渗透调节物质含量，渗透调节物质一方面可以为种子的萌发提供物质基础，另一方面可以和有害物质相中和，以此来降低盐害带来的负面影响。第四，外源生长调节物质通过减少Na+的吸收来维持离子平衡和内稳态。

4 结论与展望

土壤盐渍化持续威胁耕地的可持续发展与粮食安全，提高高粱等作物的耐盐性开展抗逆高产栽培至关重要。阐明盐分胁迫对植物生长的影响及相关生理机制是实现作物耐盐生产的基础。盐分胁迫对高粱生长的影响及生理机理与耐盐调控可总结为图1。第一，盐分胁迫主要影响高粱的种子萌发和植株生长。对种子萌发的影响主要体现在减缓种子萌发吸水、抑制萌发生理活化，降低发芽率或导致种子休眠不萌发，致使出苗困难且抑制幼苗生长，最终通过影响植株生长而导致减产。对植株生长的影响分为对地下部根系形态生理的影响和对地上部植株生长与生理代谢的影响。盐分胁迫通过影响地下部根系的形态构建、结构特征和生理活性而影响对水分和养分的吸收利用，进而影响植株生长和产量；通过降低植株群体叶面积扩展、蒸腾作用和光合特性来降低干物质的积累与转运，通过影响离子平衡、渗透代谢、光合生理和活性氧代谢等生理过程而影响植株生长与产量形成。第二，种子引发、氮素调控、外源生长调节物质可显著减轻盐分胁迫，调控植株耐盐生长。种子引发主要通过提高种子萌发活力、促进幼苗形态构建而促进植株生长，进而增加产量。氮素运筹和外源生长调节物质主要通过提高保护酶活性、增加渗透调节物质来缓解盐分胁迫，提高光合作用和养分代谢，进而促进植株生长并增加产量。

外源生长调节物质在调控植物耐盐生产方面具有巨大的潜力，考虑到外源生长调节物质应用中具有高效、经济和生态性能，因此，植物外源生长调节物质在作物耐盐生产方面可以在以下几个方面深入研究。第一，增加对外源生长调节物质对作物全生育期的研究。目前的研究主要集中在对作物播种期及苗期的调控，而鲜见对作物全生育期的调控效应与机制的研究。第二，探索不同类型的植物生长调节剂对作物耐盐调控的复合效应，并深入研究其机理，充分挖掘不同生长调节剂对作物的抗逆功效。第三，从蛋白组及基因组水平上探究外源生长调节物质的调控机理。

参考文献：

［1］赵可夫，李法曾，樊守金，等. 中国的盐生植物［J］. 植物学通报，1999，16（3）：201-207.

［1］王佳丽，黄贤金，钟太洋，等. 盐碱地可持续利用研究综述［J］. 地理学报，2011，66（5）：673-684.

［2］孙 健，赵宏伟，王敬国，等. 水稻孕穗期剑叶形态和蒸腾特性与耐盐性的关系［J］. 华北农学报，2012，27（6）：84-91.

［3］赵立欣，张艳丽，沈丰菊. 能源作物甜高粱及其可供应性研究［J］. 可再生能源，2005，23（4）：37-40.

［4］邱 晓，张孝峰，林志城，等. 不同含盐量的田间自然土下甜高粱耐盐性初探［J］. 中国农学通报，2012，28（3）：66-70.

［5］楊 楠，曹亚从，魏兵强，等. 单双子叶植物种子萌发和休眠的研究进展［J］. 植物遗传资源学报，2022，23（5）：1249-1257.

［6］尹华军，刘 庆. 种子休眠与萌发的分子生物学的研究进展［J］. 植物学通报，2004，21（2）：156-163.

［7］Bove J，Jullien M，Grappin P. Functional genomics in the study of seed germination［J］. Genome Biology，2002，3（1）：REVIEWS1002.

［8］Jiang Y，Su D R. Models of turfgrass seed germination related to water content［J］. PLoS One，2018，13（10）：e0204983.

［9］Papastylianou P，Bakogianni N N，Travlos I，et al. Sensitivity of seed germination to salt stress in black cumin （Nigella sativa L.）［J］. Notulae Botanicae Horti Agrobotanici Cluj-Napoca，2018，46（1）：202-205.

［10］李林蔚，张双喜，周永斌，等. 大豆类钙调磷酸酶B亚基GmCBL1互作候选蛋白的筛选［J］. 植物遗传资源学报，2015，16（2）：359-363.

［11］刘 睿，谢笔钧，潘思轶，等. 高粱种子外种皮中原花青素提取、纯化及其抗氧化活性的研究［J］. 中国粮油学报，2003，18（4）43-47，51.

［12］Patanè C，Cavallaro V，Cosentino S L. Germination and radicle growth in unprimed and primed seeds of sweet sorghum as affected by reduced water potential in NaCl at different temperatures［J］. Industrial Crops and Products，2009，30（1）：1-8.

［13］杨 帆，魏晓岑，张士超，等. 不同甜高粱品种萌发期抗盐和抗旱性比较［J］. 植物生理学报，2015，51（10）：1604-1610.

［14］高春华，朱金英，张华文，等. 38个粒用高粱品种芽期耐盐性的综合鉴定及评价［J］. 核农学报，2019，33（9）：1841-1855.

［15］周桂生，安琳琳，童 晨，等. 盐胁迫对甜高粱种子吸水和萌发的影响［J］. 江苏农业科学，2012，40（12）：84-86.

［16］周 磊，甘 毅，欧晓彬，等. 作物缺水补偿节水的分子生理机制研究进展［J］. 中国生态农业学报，2011，19（1）：217-225.

［17］程大友，张 义，陈 丽. 氯化钠胁迫下甜菜种子的萌发［J］. 中国糖料，1996（2）：21-23.

［18］Migahid M M，Elghobashy R M，Bidak L M，et al. Priming of Silybum marianum （L.） Gaertn seeds with H2O2 and magnetic field ameliorates seawater stress［J］. Heliyon，2019，5（6）：e01886.

［19］Ibrahim E A. Seed priming to alleviate salinity stress in germinating seeds［J］. Journal of Plant Physiology，2016，192：38-46.

［20］Chen K T，Arora R. Dynamics of the antioxidant system during seed osmopriming，post-priming germination，and seedling establishment in Spinach （Spinacia oleracea）［J］. Plant Science，2011，180（2）：212-220.

［21］高玉坤，杨溥原，项晓冬，等. 不同耐盐高粱品种全生育期对盐胁迫的响应［J］. 华北农学报，2020，35（6）：113-121.

［22］Rajkumar，Fakrudin B，Kavil S P，et al. Molecular mapping of genomic regions harbouring QTLs for root and yield traits in sorghum （Sorghum bicolor L. Moench）［J］. Physiology and Molecular Biology of Plants，2013，19（3）：409-419.

［23］Farooq M，Gogoi N，Hussain M，et al. Effects，tolerance mechanisms and management of salt stress in grain legumes［J］. Plant Physiology and Biochemistry，2017，118：199-217.

［24］Nimir N E，Zhou G S，Guo W S，et al. Effect of foliar application of CA3，kinetin，and salicylic acid on ions content，membrane permeability and photosynthesis under salt stress of sweet Sorghum［J］. Canadian Journal of Plant Science，2016：CJPS-2016.

［25］Rahnama A，Fakhri S，Meskarbashee M. Root growth and architecture responses of bread wheat cultivars to salinity stress［J］. Agronomy Journal，2019，111（6）：2991-2998.

［26］肖 雯，張振霞，贾恢先. 几种盐地植物根解剖结构的研究［J］. 甘肃农业大学学报，1998（1）：90-93.

［27］於丽华，王宇光，康 杰，等. 盐胁迫对甜菜植株显微结构影响的初步研究［J］. 中国农学通报，2018，34（34）：14-19.

［28］West G，Inzé D，Beemster G T S. Cell cycle modulation in the response of the primary root of Arabidopsis to salt stress［J］. Plant Physiology，2004，135（2）：1050-1058.

［29］吴 杨，高慧纯，张必弦，等. 24-表油菜素内酯对盐碱胁迫下大豆生育、生理及细胞超微结构的影响［J］. 中国农业科学，2017，50（5）：811-821.

［30］潘雄波，向丽霞，胡晓辉，等. 外源亚精胺对盐碱胁迫下番茄幼苗根系线粒体功能的影响［J］. 应用生态学报，2016，27（2）：491-498.

［31］敖 雁，宋旭东，安琳琳，等. 盐分胁迫及外源CA3调节对甜高粱幼苗生长的影响［J］. 扬州大学学报（农业与生命科学版），2016，37（4）：77-83.

［32］李海云，董志敏，袁翠平. NaCl对甜高粱种子萌发和幼苗生长的影响［J］. 吉林农业科学，2015，40（2）：19-23.

［33］王宝山，邹 琦，赵可夫. 高粱不同器官生长对NaCl胁迫的响应及其耐盐阈值［J］. 西北植物学报，1997，17（3）：279-285.

［34］李俊贞，何乐祖，赵春梅，等. 盐胁迫对黄果厚壳桂幼苗荧光和生理特性的影响［J］. 山西农业科学，2021，49（8）：919-923.

［35］付 丽，刘加珍，陶宝先，等. 盐生植物对盐渍土壤环境的适应机制研究综述［J］. 江苏农业科学，2021，49（15）：32-39.

［36］Capula-Rodríguez R，Valdez-Aguilar L A，Cartmill D L，et al. Supplementary calcium and potassium improve the response of tomato （Solanum lycopersicum L.） to simultaneous alkalinity，salinity，and boron stress［J］. Communications in Soil Science and Plant Analysis，2016，47（4）：505-511.

［37］Wani S H，Kumar V，Khare T，et al. Engineering salinity tolerance in plants：progress and prospects［J］. Planta，2020，251（4）：76.

［38］de Lacerda C F，Cambraia J，Oliva M A，et al. Osmotic adjustment in roots and leaves of two sorghum genotypes under NaCl stress［J］. Brazilian Journal of Plant Physiology，2003，15（2）：113-118.

［39］Chaugool J，Naito H，Kasuga S，et al. Comparison of young seedling growth and sodium distribution among Sorghum plants under salt stress［J］. Plant Production Science，2013，16（3）：261-270.

［40］Wang T T，Ren Z J，Liu Z Q，et al. SbHKT1；4，a member of the high-affinity potassium transporter gene family from Sorghum bicolor，functions to maintain optimal Na+/K+balance under Na+ stress［J］. Journal of Integrative Plant Biology，2014，56（3）：315-332.

［41］de Souza Miranda R，Gomes-Filho E，Prisco J T，et al. Ammonium improves tolerance to salinity stress in Sorghum bicolor plants［J］. Plant Growth Regulation，2016，78（1）：121-131.

［42］de Souza Miranda R，Mesquita R O，Costa J H，et al. Integrative control between proton pumps and SOS1 antiporters in roots is crucial for maintaining low Na+ accumulation and salt tolerance in ammonium-supplied Sorghum bicolor［J］. Plant and Cell Physiology，2017，58（3）：522-536.

［43］田曉艳，刘延吉，郭迎春. 盐胁迫对NHC牧草Na+、K+、Pro、可溶性糖及可溶性蛋白的影响［J］. 草业科学，2008，25（10）：34-38.

［44］刘 华，舒孝喜，赵 银，等. 盐胁迫对碱茅生长及碳水化合物含量的影响［J］. 草业科学，1997，14（1）：18-19，22.

［45］刘海波，魏玉清，周维松，等. NaCl胁迫对萌发期甜高粱和春小麦生理生化特性的影响［J］. 江苏农业科学，2016，44（8）：106-111.

［46］田 甜，王海江，王金刚，等. 盐胁迫下施加氮素对饲用油菜有机渗透调节物质积累的影响［J］. 草业学报，2021，30（10）：125-136.

［47］Zhang F，Sapkota S，Neupane A. Effect of salt stress on growth and physiological parameters of sorghum genotypes at an early growth stage［J］. Indian Journal of Experimental Biology，2020，58（6）：404-411.

［48］Mulaudzi T，Hendricks K，Mabiya T，et al. Calcium improves germination and growth of Sorghum bicolor seedlings under salt stress［J］. Plants，2020，9（6）：730.

［49］Huang R D.Research progress on plant tolerance to soil salinity and alkalinity in sorghum［J］. Journal of Integrative Agriculture，2018，17（4）：739-746.

［50］秦峰梅，张红香，武 祎，等. 盐胁迫对黄花苜蓿发芽及幼苗生长的影响［J］. 草业学报，2010，19（4）：71-78.

［51］时振振，李 胜，杨 柯，等. 盐胁迫下豌豆幼苗对内外源NO的生理生化响应［J］. 草业学报，2014，23（5）：193-200.

［52］孙 璐，黄瑞冬. 高粱幼苗保护酶系统对盐胁迫的初期响应［J］. 沈阳农业大学学报，2014，45（2）：134-137.

［53］Nimir N E，Zhou G S，Guo W S，et al. Effect of foliar application of CA3，kinetin，and salicylic acid on ions content，membrane permeability and photosynthesis under salt stress of sweet Sorghum［J］. Canadian Journal of Plant Science，2016：CJPS-2016.

［54］Maiti R K，de la Rosa-Ibarra M，Sandoval N D.Genotypic variability in glossy Sorghum lines for resistance to drought，salinity and temperature stress at the seedling stage［J］. Journal of Plant Physiology，1994，143（2）：241-244.

［55］朱 亞，赵永平，王致和，等. 盐胁迫对不同品种甜高粱种子萌发和幼苗生理特性的影响［J］. 江西农业学报，2017，29（7）：9-13.

［56］孙 璐，黄瑞冬. 高粱幼苗保护酶系统对盐胁迫的初期响应［J］. 沈阳农业大学学报，2014，45（2）：134-137.

［57］Yin L N，Wang S W，Tanaka K，et al. Silicon-mediated changes in polyamines participate in silicon-induced salt tolerance in Sorghum bicolor L.［J］. Plant，Cell & Environment，2016，39（2）：245-258.

［58］孙 璐，周宇飞，李丰先，等. 盐胁迫对高粱幼苗光合作用和荧光特性的影响［J］. 中国农业科学，2012，45（16）：3265-3272.

［59］Hoshida H，Tanaka Y，Hibino T，et al. Enhanced tolerance to salt stress in transgenic rice that overexpresses chloroplast glutamine synthetase［J］. Plant Molecular Biology，2000，43（1）：103-111.

［60］Yang Y Q，Guo Y. Unraveling salt stress signaling in plants［J］. Journal of Integrative Plant Biology，2018，60（9）：796-804.

［61］Wang H，Liang L Y，Liu B X，et al. Arbuscular mycorrhizas regulate photosynthetic capacity and antioxidant defense systems to mediate salt tolerance in maize［J］. Plants，2020，9（11）：1430.

［62］尹美强，王 栋，王金荣，等. 外源一氧化氮对盐胁迫下高粱种子萌发及淀粉转化的影响［J］. 中国农业科学，2019，52（22）：4119-4128.

［63］Rajabi D A，Zahedi M，Ludwiczak A，et al. Effect of salinity on seed germination and seedling development of sorghum ［Sorghum bicolor （L.） moench］genotypes［J］. Agronomy，2020，10（6）：859.

［64］王彩娟，李志强，王晓琳，等. 室外盆栽条件下盐胁迫对甜高粱光系统Ⅱ活性的影响［J］. 作物学报，2011，37（11）：2085-2093.

［65］李旭新，刘炳响，郭智涛，等. NaCl胁迫下黄连木叶片光合特性及快速叶绿素荧光诱导动力学曲线的变化［J］. 应用生态学报，2013，24（9）：2479-2484.

［66］马翠兰. 柚（Citrus grandis Osbeck）对盐胁迫的生理反应及适应性研究［D］. 福州：福建农林大学，2002.

［67］Farooq M，Basra S M A，Ahmad N，et al. Enhancing the performance of transplanted coarse rice by seed priming［J］. Paddy and Water Environment，2009，7（1）：55-63.

［68］張康康，侯丹平，谭金松，等. 种子引发技术及其提高抗旱性的机制［J］. 耕作与栽培，2021，41（3）：38-44，53.

［69］朱广龙，宋成钰，于林林，等. 外源生长调节物质对甜高粱种子萌发过程中盐分胁迫的缓解效应及其生理机制［J］. 作物学报，2018，44（11）：1713-1724.

［70］Patanè C，Cavallaro V，Cosentino S L. Germination and radicle growth in unprimed and primed seeds of sweet sorghum as affected by reduced water potential in NaCl at different temperatures［J］. Industrial Crops and Products，2009，30（1）：1-8.

［71］马金虎，王宏富，王玉国，等. 种子引发对高粱幼苗耐盐性的生理效应［J］. 中国农业科学，2009，42（10）：3713-3719.

［72］杨春武，李长有，尹红娟，等. 小冰麦（Triticum aestivum-Agropyron intermedium）对盐胁迫和碱胁迫的生理响应［J］. 作物学报，2007，33（8）：1255-1261.

［73］Chen X F，Zhang R D，Xing Y F，et al. The efficacy of different seed priming agents for promoting sorghum germination under salt stress［J］. PLoS One，2021，16（1）：e0245505.

［74］Abid M，Hakeem A，Shao Y H，et al. Seed osmopriming invokes stress memory against post-germinative drought stress in wheat （Triticum aestivum L.）［J］. Environmental and Experimental Botany，2018，145：12-20.

［75］孟国花. 不同氮磷钾水平对盐胁迫下甜高粱生长的影响［D］. 济南：山东师范大学，2012：22-29.

［76］James R A，Munns R，von Caemmerer S，et al. Photosynthetic capacity is related to the cellular and subcellular partitioning of Na+，K+ and Cl- in salt-affected barley and durum wheat［J］. Plant，Cell & Environment，2006，29（12）：2185-2197.

［77］de Souza M R，Alvarez-Pizarro J C，Araújo C M S，et al. Influence of inorganic nitrogen sources on K+/Na+ homeostasis and salt tolerance in sorghum plants［J］. Acta Physiologiae Plantarum，2013，35（3）：841-852.

［78］赵 军，许泽宏. 不同氮形态对盐胁迫下玉米生长及生理特性的影响［J］. 江苏农业科学，2022，50（11）：82-90.

［79］Kopyra M，Gwóz[DD（-1*2/3][HT6]＇[DD）]dz[DD（-1*2/3][HT6]＇[DD）] E A. Nitric oxide stimulates seed germination and counteracts the inhibitory effect of heavy metals and salinity on root growth of Lupinus luteus［J］. Plant Physiology and Biochemistry，2003，41（11/12）：1011-1017.

［80］王旺田，谢光辉，刘文瑜，等. 外源NO对盐胁迫下甜高粱种子萌发和幼苗生长的影响［J］. 核农学报，2019，33（2）：363-371.

［81］刘开力，韩航如，徐颖洁，等. 外源一氧化氮对盐胁迫下水稻根部脂质过氧化的缓解作用［J］. 中国水稻科学，2005，19（4）：333-337.

［82］钟雪梅，代其林，马明莉，等. 外源NO浸种对NaCl胁迫下油菜种子萌发和幼苗生长的影响［J］. 江苏农业科学，2016，44（3）：102-106.

［83］闫永庆，赵奕翔，杜玉玲，等. 外源NO对盐胁迫下玉竹氧化损伤缓解效应［J］. 东北农业大学学报，2017，48（1）：23-32.

［84］狄红艳. 一氧化氮对盐胁迫下玉米种子萌发及幼苗生长的影响［J］. 农业科学研究，2017，38（4）：20-23.

［85］班月圆. 盐胁迫对不同地域桑种子萌发的影响及外源GA3和钙的缓解效应研究［D］. 镇江：江苏科技大学，2017：35-36.

［86］单 皓，张 虎，崔爱民，等. 外源生长调节物质对盐胁迫下玉米种子萌发的影响［J］. 中国农业科技导报，2018，20（8）：82-90.

［87］Blázquez M A，Nelson D C，Weijers D.Evolution of plant hormone response pathways［J］. Annual Review of Plant Biology，2020，71：327-353.

［88］Amzallag G N，Lerner H R，Poljakoff-Mayber A.Exogenous ABA as a modulator of the response of Sorghum to high salinity［J］. Journal of Experimental Botany，1990，41（12）：1529-1534.

［89］Rabbani M A，Maruyama K，Abe H，et al. Monitoring expression profiles of rice genes under cold，drought，and high-salinity stresses and abscisic acid application using cDNA microarray and RNA gel-blot analyses［J］. Plant Physiology，2003，133（4）：1755-1767.

［90］屈海泳，劉连妹，王艳伶，等. 赤霉素打破洋葱种子休眠的效果及其对洋葱生长发育的影响［J］. 江苏农业科学，2008，36（2）：130-132.

［91］Maggio A，Barbieri G，Raimondi G，et al. Contrasting effects of CA3 treatments on tomato plants exposed to increasing salinity［J］. Journal of Plant Growth Regulation，2010，29（1）：63-72.

［92］申国柱，刘湘永，申仕康，等. 6-BA和NAA对茶梨种子发芽特性的影响［J］. 种子，2008，27（3）：73-74.

［93］廖祥儒，贺普超，朱新产. 玉米素对盐渍下葡萄叶圆片H2O2清除系统的影响［J］. 植物学报，1997，39（7）：641-646.

［94］Amzallag G N，Lerner H R，Poljakoff-Mayber A. Interaction between mineral nutrients，cytokinin and gibberellic acid during growth of Sorghum at high NaCl salinity［J］. Journal of Experimental Botany，1992，43（1）：81-87.

［95］Wang Y N，Li K X，Li X. Auxin redistribution modulates plastic development of root system architecture under salt stress in Arabidopsis thaliana［J］. Journal of Plant Physiology，2009，166（15）：1637-1645.

收稿日期：2022-09-15

基金项目：国家重点研发计划（编号：2022YFE0113400、2018YFE0108100）；江苏省碳达峰碳中和科技创新专项资金（编号：BE2022305）；江苏省自然科学基金（编号：BK20221371）。

作者简介：朱广龙（1986—），男，甘肃平凉人，博士，助理研究员，主要从事作物栽培与逆境生理研究，E-mail：g.zhu@yzu.edu.cn；共同第一作者：武启迪（1998—），男，江苏淮安人，硕士研究生，主要从事作物逆境生理研究，E-mail：523278429@qq.com。

通信作者：周桂生，博士，教授，主要从事作物绿色栽培与逆境生理研究。E-mail：gszhou@yzu.edu.cn。