鄱阳湖鱼类多样性的时空变化特征研究

蒋祥龙 黎明政 杨少荣 林鹏程 常 涛 王春伶 张 晨 高 欣

(1. 中国科学院水生生物研究所中国科学院水生生物多样性与保护重点实验室, 武汉 430072; 2. 中国三峡建工(集团)有限公司, 成都 610041; 3. 安徽师范大学, 芜湖 241002)

淡水生态系统是人类活动干扰最严重的区域之一[1,2]。捕捞、水利水电工程建设、栖息地破碎化、生境退化和水环境污染等问题日益严重, 加速了淡水水体的生物多样性减少[3—8]。生物多样性是影响生态系统稳定性(Ecosystem stability)及服务与功能(Ecosystem service and functioning)的重要因素[9—11], 近年来已经成为反映环境变化对生物群落结构影响、评估生态系统完整性和健康的重要指标[12,13], 也是制定水生生态系统管理和保护政策的科学依据之一。

目前, 生物多样性研究主要包括物种多样性、功能多样性和系统发育多样性等三个方面内容。物种多样性主要是反映群落中物种数量及均匀度的特征和变化, 但不能提供物种的形态和性状特征、生态功能、系统进化等方面的信息, 对于进一步分析生态系统服务和功能及稳定性的作用有限。因此, 在考虑生态功能特征和进化的情况下,生态学家们提出了功能多样性指数和系统发育多样性指数。Tilman等[14]提出功能多样性的概论, 即影响生态系统功能的物种性状的数值、范围及分布。功能多样性指数主要是分析物种性状的数量、范围及均匀度, 了解物种的性状特征与生态系统功能及服务之间的关系, 以及其对环境改变的响应, 是研究生态系统结构与功能及修复措施的方法之一[15,16]。Faith[17]首次提出系统发育多样性的定义, 用于评估某一区域物种组成的系统进化特征,分类差异指数是系统发育多样性主要指数之一[18],是从物种进化单元的角度分析群落差异的多样性指数, 可用于评价人类活动对群落的干扰程度[13,19—21]。这3种多样性指数反映生物群落对环境变化在不同维度的响应[22—24], 其综合分析已经成为研究生物多样性演变机制的主要方法之一[25,26]。

鄱阳湖是中国第一大淡水湖, 是长江中下游仅存的3个通江湖泊之一, 流域面积可达16.4×104km2,占长江流域面积的9%。鄱阳湖的水文情势受长江和五河(赣江、抚河、修河、信江和饶河)的影响,季节水位变化差异显著, 丰水期的水域面积可达4070 km2, 枯水期的水位可低至1000 km2[27]。鄱阳湖是长江中下游复合生态系统的重要组成部分, 为长江鱼类提供重要的栖息地、产卵场和索饵场, 对维持长江中下游流域的水生生物多样性及生态系统结构与功能起到了重要的作用[28—32]。但是, 社会经济发展和人类活动的影响已经造成鄱阳湖水生生态系统发生显著变化, 例如鱼类资源减少[33], 同质化程度增加[34]、水面面积减小[35]、水环境污染加剧[36]和植被退化[37]。本研究通过2010年和2018—2019年在鄱阳湖湖区的鱼类资源调查, 分析鄱阳湖鱼类物种多样性、功能多样性和分类差异指数的时空变化, 以及环境变化对鱼类多样性的影响, 为了解鄱阳湖鱼类多样性时空变化特征, 开展鱼类多样性保护工作提供科学依据。

1 材料与方法

1.1 样本采集

2010年4月、7月、2018年8月和2019年5月于鄱阳湖湖区开展鱼类资源调查(N29°45′48″—28°49′08″,E116°13′50″—116°22′40″), 因季节水位差异及采样条件限制, 采样点有所差异, 故设置9个采样区域(E1—E9; E1: 湖口县, E2: 星子县, E3: 吴城镇, E4:老爷庙, E5: 都昌县, E6: 三山, E7: 鄱阳县, E8: 新建县, E9: 余干县; 图 1)。调查网具包括定置刺网、虾笼(地笼)、网簖和拖网。定置刺网的网目为3—6 cm,采样时间为晚上10—12点到次日早上4—6点。虾笼(地笼)的网目为0.6—3 cm, 采样时间为晚上8—10点到次日早上4—6点。网簖的采样时间为24h。拖网每个区域进行3—4次采样, 每次采样距离约500 m。每个调查月份开展1次调查, 每次调查在每个区域进行2d采样。采样的鱼类样本送回野外临时实验室, 鉴定鱼的种类, 记录每个种类的数量, 测量每尾鱼类的体长(精确到1 mm)、体重(精确到0.1 g)。

图1 2010年和2018—2019年鄱阳湖鱼类多样性调查区域Fig. 1 Sampling area in the Poyang Lake Basin in 2010 and 2018—2019

1.2 环境变量

在采样点使用手持式分析仪测量水温, 使用透明度盘测量透明度, 采用无云 MODIS 2010年、2018年和2019年影像数据结合实地采样数据完成鄱阳湖水色参数遥感反演, 并对结果进行季度合成来获得鄱阳湖水体叶绿素及和总沉淀物数据。叶绿素a浓度反演模型: Chl.a=26.606×Exp(-4.093X),X=Red/(Nir_Red+Blue+Green)[38]。悬浮物浓度反演模型: SPM=86236.23Rrs(645)3-15858.70 Rrs(645)2+1005.29 Rrs(645)-15.67[39]。

1.3 数据分析

群落空间结构分析利用置换多元方差分析(Permutational multivariate analysis of variance, PERMANOVA), 分析2010年和2018—2019年鄱阳湖鱼类群落结构的差异。以Bray-Curtis相似性系数为基础构建2010年和2018—2019年鄱阳湖各位点相似性矩阵, 采用非度量多维标度排序方法(Non-metric multidimensional scaling, NMDS)分析鄱阳湖鱼类群落空间结构特征。利用胁强系数(Stress)判断NMDS图的优劣情况。通常0＜stress＜0.01表示完全可信;0.01＜stress＜0.05表示可信的; 0.05＜stress＜0.1表示基本可信; 0.1＜stress＜0.2, 表示具有一定参考意义[40]。

通过相似性分析(Analysis of similarities, ANOSIM)检验不同分组间的差异显著性, 其中组间差异用R来表示,R通常为0—1,R=0时, 代表组间无差异,R=1时, 代表组间所有区域间的差异性大于组内任意区域间[40]。通过相似性百分比程序法(Similarity percentage procedure, SIMPER), 分析导致2010年和2018—2019间群落差异的物种及其贡献度[41]。

群落结构分析PERMANOVA、NMDS、ANOSIM和SIMPER使用统计软件PAST和Primer 6完成。

多样性指数 物种多样性(Taxonomic diversity index)采用以下多样性指数评价鄱阳湖鱼类物种多样性情况。

式中,S为取样的物种总数,N为取样总数,Pi为第i种物种占总尾数的比例。

功能多样性(Functional diversity index)功能性状指通过对生长、繁殖和存活的影响, 间接影响物种适应性的形态生理物候特征, 可以反映物种对环境和生态过程的响应[42]。本研究依据鄱阳湖环境特点, 选取形态、生境、营养水平和生活史等4个类别, 包括12个功能性状[43]。表 1中的功能性状数据来自fishbase网站(www.fishbase.org)和已发表的文献或书籍[44]。

表1 鄱阳湖鱼类的功能性状参数Tab. 1 Fish functional traits in the Poyang lake

功能多样性指数包括功能丰富度指数(Functional richness, FRic)、功能均匀度指数(Functional evenness, FEve)、功能离散度(Functional divergence,FDiv)、Rao二次熵指数(Rao’s quadratic diversity,RaoQ)。

功能丰富度指数(FRic): 表示物种所占生态位的多少。

式中,x为性状值,i为物种,ui为物种i的平均性状值,∑i为每个物种性状的方差/协方差矩阵,fi(x)为群落中所有物种性状空间的从属函数[45]。

功能均匀度指数(FEve): 表示群落内物种功能性状的丰度在多维性状空间分布情况。

式中,S为物种数,ωi、ωj为物种i、j的相对丰富度,dist(i,j)为物种间的欧式距离。L为分支长,PEWL为分支长权重。

功能离散度(FDiv): 功能性状与性状空间的离散程度。

式中,S为物种数,ωi为物种i的相对丰度,dGi为物种i的性状值到性状空间质心的距离[40]。

Rao二次熵指数(RaoQ): 表示物种距离的变异。

式中,Pi和Pj分别表示物种i和物种j的相对丰度,S为物种数,dij表示物种i与物种j之间的距离。以上功能多样性通过R语言FD包进行计算。

分类差异指数(Taxonomic distinctness index)

根据纳尔逊分类系统[46]建立鄱阳湖鱼类名录,通过种类丰度数据计算分类多样性。本文采用以下4个分类差异性指数: 分类多样性指数(Taxonomic diversity, Δ)、分类差异指数(Taxonomic distinctness, Δ*)、平均分类差异性指数(Average taxonomic distinctness, Δ+) 和分类差异变异指数(Variation in taxonomic distinctness, Λ+)。

分类多样性指数(Δ): 任意两个物种间在系统发育分类树状图中平均的路径长度。

分类差异指数(Δ*): 与 Δ 相似, 只是在计算个体间平均路径长度时, 忽略相同物种个体之间路径的长度。

平均分类差异指数(Δ＋): 物种名录中任意一对物种之间的平均分类距离路径长度, 不考虑物种丰度。

分类差异变异指数(Λ＋): 与 Δ＋偏离程度的理论平均值, 表示每对路径长度的变异性。

式中,S表示群落中的物种数目,ωij表示物种i和物种j在分类系统树状图的路径长度,Xi和Xj分别表示物种i和物种j的丰度。

使用随机检验(Randomization test)分析在95%置信区间中平均分类差异性指数(Δ+)和分类差异变异指数(Λ+)观测值与期望值的偏差, 上式分类多样性指数通过R语言vegan包计算得到, 随机检验运用统计软件Primer 6的TAXDTEST功能计算。

环境对多样性指数的影响利用单因素方差分析方法(One-way analysis of variance)分析年度间相同月份和年度内不同月份的环境参数差异。利用非参数检验及多重分析比较(Kruskal-Wallis analysis of variance followed by the Mann-Whitney post hoc test)分析年度间相同月份和年度内不同月份的多样性指数(4个物种多样性指数, 4个功能多样性指数和4个分类差异指数)的差异。利用广义加性模型分析(Generalized additive model, GAM)多样性指数与环境参数的关系。单因素方差分析方法、非参数检验及多重分析比较和皮尔森相关系数分析用SPSS19.0软件完成, 广义加性模型通过R软件的mgcv程序包完成[47]。

2 结果

2.1 种类组成

2010年5月和7月采集到鱼类7635尾, 约443 kg,隶属于6目13科48属74种。其中, 鲤科鱼类占比最高, 共46种, 约62.1%; 其次为鲿科鱼类, 共7种, 约9.4%。数量上占优势的分别是鲫(Carassius auratus)、鲤(Cyprinus carpio)、蛇(Saurogobio dabryi)、光泽黄颡鱼(Pelteobaggrus nitidus)和光唇蛇(Saurogobio gymnocheilus), 共占总尾数的60.7%。

2018年8月和2019年5月采集到鱼类16524尾,约1094 kg, 隶属于6目14科57属93种。其中, 鲤科鱼类占比最高, 共52种, 约55.9%; 其次为鲿科鱼类, 共14种, 约15.0%。数量上占优势的分别是似鳊(Pseudobrama simoni)、短颌鲚(Coilia brachygnathus)、鲫、䱗(Hemiculter leucisculus)和翘嘴鲌(Culter alburnus), 共占总尾数的37.2%。

2.2 群落结构变化

2010年和2018—2019年的鱼类群落结构差异显著(P＜0.05)。SIMPER分析结果显示, 2010年和2018—2019年间, 18个物种共贡献70.14%的群落差异(表 2), 贡献率最高的物种为短颌鲚、似鳊、鲫、光泽黄颡鱼和鲤。

表2 2010年与2018—2019年鱼类群落结构差异的主要影响物种Tab. 2 The fish species mainly contributed to the dissimilarity of the fish assemblage structures in the Poyang Lake between 2010 and 2018—2019

等级聚类和非度量多维尺度分析(NMDS)结果显示, 2010年4月和7月鄱阳湖鱼类群落可以分为三组。第一组为都昌县、老爷庙和三山, 主湖区聚为一组, 第二组包括星子县、吴城镇、鄱阳县和余干县, 第三组湖口县或湖口县和新建区单独聚为一组。2018年8月和2019年5月, 聚类为三组, 第一组包括大部分区域, 2010年8月, 仅都昌县与三山, 星子县分别分为一组, 2019年5月, 湖口县、老爷庙分别单独分为一组。ANOSM显著性检验结果显示,表明4个时期的3个聚群均存在显著性差异(P＜0.05;图 2)。

图2 2010年和2018—2019年鄱阳湖湖区的鱼类群落时空变化Fig. 2 The spatial-temporal changes of fish assemblage structures in the Poyang Lake

2.3 多样性变化

多样性指数分析结果显示, 2018年8月的物种丰富度指数、功能丰富度指数(FRic)最大, 2019年5月平均分类差异指数(Δ＋)最大; 2010年4月的功能均匀度指数(FEve)最大, 2010年7月功能离散度指数(FDiv)和分类差异变异指数(Λ＋)最大。2010年7月功能均匀度指数(FEve)最小, 2019年5月分类差异变异指数(Λ＋)最小, 其他多样性指数在2010年4月最小。总体上, 年际间, 2018—2019年的多样性指数较2010年高; 季节间, 7—8月份高于4—5月份。物种多样性指数和功能丰富度指数在2010年4月和2018年8月之间存在显著差异(P＜0.05), 物种丰富度指数、Shannon指数和Margalef指数在2018年8月和2019年5月之间存在显著差异(P＜0.05), 功能均匀度指数在2010年4月和2010年7月之间存在显著差异(P＜0.05), 平均分类差异指数在2010年4月2019年5月之间存在显著差异(P＜0.05), 其余没有显著差异(P＞0.05; 图 3)。

图3 2010年和2018—2019年鄱阳湖不同季度的多样性指数变化(a和 b存在显著差异, a和ab、b和ab之间表示不存在显著差异,P＜0.05)Fig. 3 The seasonal changes of the diversity indexes of fish assemblages in the Poyang Lake (Different letters indicate significant differences at P＜0.05)

平均分类差异性指数(Δ+)的随机检验(Randomization test)结果显示, 2010年4月, 大多数区域处于95%概率置信范围内且大于理论平均值, 仅鄱阳县位于置信范围下方, 2010年7月, 所有区域均处于95%概率置信范围内, 但大多数小于理论平均值,仅新建区大于平均值, 2018年8月新建区和星子县处于置信区域下方, 2019年5月余干县和鄱阳县处于置信区间下方(图 4)。

图4 鄱阳湖不同季度鱼类群落平均分类差异性指数的随机化检验Fig. 4 The changes of the average taxonomic distinctness of fish assemblages in the sampling area of Poyang Lake are analyzed by the randomization test

分类差异变异指数(Λ+)的随机检验(Randomization test)结果显示, 2010年4月, 大多数区域处于95%概率置信漏斗范围内且大于理论平均值, 仅鄱阳县位于置信漏斗下方, 2010年7月, 湖口县、鄱阳县和吴城镇位于置信漏斗上方, 2018年8月, 所有区域均处于95%概率置信漏斗范围内, 大部分区域大于理论平均值, 都昌县、湖口县和吴城镇的分类差异变异指数(Λ+)小于平均值, 2019年大多数区域处于95%概率置信漏斗范围内且大于理论平均值, 余干县和鄱阳县位于置信漏斗下方(图 5)。

图5 鄱阳湖不同季度鱼类群落分类差异变异指数的随机化检验Fig. 5 The changes of the variation in taxonomic distinctness of fish assemblages in the sampling area of Poyang Lake are analyzed by the randomization test

2.4 环境因子

单因素方差检验结果显示, 环境因素具有显著的年际和季节差异, 水温在不同年度, 不同季节均具显著差异, 其中2018—2019年高于2010年,7—8月高于4月; 透明度2010年7月显著高于其他季度; 叶绿素浓度2018年8月显著低于2010年7月和2019年5月; 总悬浮物2010年7月显著低于其他季度(表 3)。

表3 鄱阳湖不同季度环境因素比较Tab. 3 The environmental factors at the different seasons in Poyang Lake

2.5 多样性指数与环境关系

广义加性模型(GAM)分析结果显示, Shannon指数、Margalef指数、Pielou指数、功能丰富度指数(FRic)和分类多样性(Δ)均与水温显著相关(P＜0.05), 功能均匀度FEve和功能离散度FDiv与总悬浮物浓度显著相关(P＜0.05), 分类差异指数(Δ*)与叶绿素浓度显著相关(P＜0.05), 平均分类差异性指数(Δ+)和水温、叶绿素及总悬浮物浓度显著相关(P＜0.05; 图 6)。

图6 鄱阳湖鱼类多样性指数与环境因素关系Fig. 6 Relationship between fish diversity indexes and environmental factors in the Poyang Lake

3 讨论

3.1 鄱阳湖鱼类多样性的时空变化特征

本研究结果显示, 近十年来, 鄱阳湖湖区鱼类群落结构发生明显变化。短颌鲚、似鳊、䱗等小型喜静水鱼类资源增加是造成鄱阳湖湖区鱼类群落结构发生明显差异的主要原因。尽管近年来随着人工放流四大家鱼亲鱼、生态调度等保护措施的实施, 长江中游江段以四大家鱼等为代表的产漂流性卵鱼类的产卵规模明显增加[48—50], 但是2010年和2018—2019年鄱阳湖的鱼类群落均以小型鱼类为主。小型化是人类活动对鱼类资源的主要影响之一。近20年来, 长江干流[51]、鄱阳湖[52]、洞庭湖[53]、太湖[54]和呼伦湖[55]等水域的鱼类都出现明显的小型化趋势。过度捕捞是造成鄱阳湖鱼类小型化的主要原因之一[33]。

调查期间, 鄱阳湖湖区鱼类群落的物种和功能丰富度指数均增加, 但是功能多样性总体变化不明显。群落的功能性状数量与种类数量和组成有关,如果没有功能冗余, 那么物种和功能丰富度指数呈正相关[3,4,56]。虽然调查期间鄱阳湖鱼类群落增加的主要是小型喜静水鱼类, 但是它们之间及与已有物种之间的性状特征可能没有太多重叠, 因此没有表现出明显的功能冗余。虽然鱼类种数增加, 但是分类差异指数没有明显变化, 表明分类单元和物种之间亲缘关系变化不明显, 而近缘种增加。因此,综合3类多样性指数的结果分析, 近十年来, 鄱阳湖湖区鱼类群落增加了一些小型鱼类的近缘种, 它们具有不同的性状特征, 与已有的种类相比占据不同的生态位, 可以利用不同的资源和空间, 因此没有形成明显的功能冗余。

近年来, 分类差异指数还被广泛地应用于评估环境干扰。分类差异指数对于采样规模和范围不敏感, 因此可用于不同时期、地点的数据比较[57]。而且, 当区域发生环境退化时, 物种较少的分类群会率先消失, 导致该分类差异指数下降, 因此可以用于评估环境的干扰程度。已有研究发现, 物种多样性与分类差异指数的变化趋势不一致[3], 分类差异指数对环境干扰更敏感[56]。本研究的结果显示,近十年来鄱阳湖人类活动干扰增大, 尤其是鄱阳县、新建县和余干县等距离长江干流较远的区域人类活动干扰最为明显。已有研究结果显示, 人类活动造成的土地利用增加对鱼类多样性有显著的影响[58]。近10年来, 江西省社会和经济快速发展,2010年至2019年, 江西省人口增加了209万, GDP增加了15322亿元, 人类活动明显增大。鄱阳湖周边水产养殖、农业、生活污水的排放造成鄱阳湖富营养化日益加重[59—61], 围垦、长江干流和鄱阳湖支流水利工程建设和运行、采砂活动则改变鄱阳湖鱼类栖息地物理和水文特征[34,36,62]。

鄱阳湖鱼类物种多样性和功能多样性指数有明显的季节差异。鄱阳湖鱼类种类变化可能与水位和气温的变化相关[30]。鄱阳湖水位通常于4月开始升高, 7—8月到达水位峰值, 9月处于持续高水位状态, 10月水位开始下降[63]。丰水期, 在洪水脉冲的作用下, 长江干流开始灌入鄱阳湖, 为鱼类提供丰富食物来源[64], 江湖之间的鱼类交流增加, 湖区面积增加, 提供了广阔的栖息地, 因此丰水期湖区鱼类物种较多[65]。

3.2 环境变化对鱼类多样性的影响

鄱阳湖鱼类群落时空分布可能与水温、水位、流速、离岸距离、距长江距离、有无支流等因素有关[66,67]。本研究结果显示, 鄱阳湖湖区鱼类物种多样性、功能多样性和分类差异指数与水温呈显著正相关。已有的研究证明, 水温是影响鱼类繁殖、生长和摄食等生理生态过程的最重要因素,决定着鱼类物种组成和分布特征[68,69]。鄱阳湖水温存在明显的季节差异, 随水温的变化, 鱼类群落多样性也随之改变, 7—8月水温达到最高, 多样性也最大。同时, 7—8月是鄱阳湖水位最高的时期, 水面面积最大, 洄游性鱼类的幼鱼进入湖区生长发育,定居性鱼类在湖区扩散, 导致了物种多样性增加[70]。

总悬浮物浓度和叶绿素浓度是影响功能多样性和分类差异指数的重要环境因素之一[69,71]。已有研究结果显示, 叶绿素浓度与鱼类、浮游动物和浮游植物多样性存在负相关关系[69,71,72]。总悬浮物和叶绿素浓度是水质和富营养化程度的主要指标之一。近10年来, 鄱阳湖的人类活动干扰加剧,土地利用、非法采砂、围垦、污水排放、鄱阳湖出入湖输沙量改变, 水质由Ⅰ、Ⅱ类下降为Ⅲ、Ⅳ类、Ⅴ类[36]。富营养化通常导致外来物种, 耐受物种增加, 从而改变湖泊鱼类群落的物种丰富度和均匀度, 在湖区, 富营养物质及悬浮物的升高限制敏感物种的生存, 随富营养化的加剧, 耐性物种逐渐取代敏感物种。同时, 有机物的积累为耐性物种提供食物来源, 导致其密度和生物量较高, 导致分类差异指数的降低[73—75]。

鄱阳湖是典型的吞吐型、季节性湖泊[63], 水位和水面面积变动较大, 具有较高的生境异质性, 为鱼类提供产卵场和栖息地, 与洞里萨湖和亚马逊洪泛平原类似, 具有较高的鱼类多样性[76—78]。洪水泛滥平原的鱼类资源具有明显的时空分布格局。比如, 亚马孙流域的鱼类物种组成与丰度在不同类型栖息地之间及枯水期与丰水期之间有差异显著[79,80]。洪泛平原也是最易受人类活动干扰的生态系统。比如, 捕捞及森林砍伐对亚马孙流域的捕捞量造成显著影响, 每平方公里的森林损失导致鱼类捕捞量减少9%[81]。

总体而言, 近十年来, 鄱阳湖鱼类群落结构发生了明显的改变, 但是小型鱼类依旧是优势种, 鱼类群落小型化现象严重, 主要原因可能是过度捕捞的影响。同时, 鄱阳湖的人类活动干扰增大, 生境异质性降低, 鄱阳县、新建县和余干县等距离长江干流较远的区域人类活动干扰较大。2021年1月起,长江十年禁渔政策已经开始实施, 预测鄱阳湖的鱼类资源量将增加[43]。

致谢:

衷心感谢中国科学院水生生物研究所刘焕章研究员对本文提供的宝贵修改意见及指导, 感谢中国科学南京地理与湖泊研究所宋春桥研究员、陈探助理研究员对遥感数据和分析的指导和支持。