红耳鹎对城市绿地植物果实的取食和传播研究

汪国海，韦丽娟，牙彩珍，钟应东，唐创斌*

(1.广西民族师范学院化学与生物工程学院，广西崇左 532200；2.广西民族师范学院数理与电子信息工程学院，广西崇左 532200)

绿地建设是城市现代化建设的重要内容，是保护、恢复和提高城市生物多样性的重要举措[1]。但随着城市化指数及道路硬化面积的不断扩大，绿地植物的果实或种子很难通过风力和重力作用而就地萌发，导致许多绿地植物的种群更新较为困难。鸟类作为城市生态系统中的重要组成部分，绿地中的植物不仅能为鸟类提供丰富的食物资源[2];同时被鸟类吞入消化道中的种子能伴随其日移动距离的增加而被传播到适宜萌发的微生境中，避免后代因母树周边高强度的种内竞争和自然天敌(病原体、微生物、食草动物和种子捕食者)而造成的高密度死亡率[3]，使其后代占据新的生态位扩大其种群的空间分布范围，从而影响植物种群的续存和群落多样性的维系[4]。

鸟类对植物果实的取食和传播是一个复杂的动态过程，同时受植物特征(果实大小、颜色、结实量、母树郁闭度)、鸟类体型特征及取食行为等多种因素综合影响[5-7]。研究表明，植物特征是影响种子传播的重要因素，如结实率高且果实颜色鲜艳的植物能吸引更多不同种类的鸟类对其种子进行取食[8];鸟类往往会以啄食的方式取食大尺寸的果实后直接将其丢弃在母树树冠层内，同时果实大小还会影响种子在鸟类体内的滞留时间，从而影响种子的传播距离及植物种群的空间分布[9-10]。

红耳鹎(Pycnonotusjocosus)隶属于雀形目(Passeriformes)鹎科(Pycnonotidae)鹎属鸟类，广泛分布于东南亚、印度及我国的西藏、云南、贵州、广西及广东等地[11]。其通常集群活动，多栖息于热带雨林、季雨林的林缘地带，常见于林园、公园、村寨附近的林缘、次生林以及灌木丛中[12]。红耳鹎属于杂食性动物，常以植物和小型昆虫为食[13]。目前仅原宝东等[14]对红耳鹎的取食生态位进行了研究，但其未对红耳鹎在植物种群更新中的生态作用进行分析。因此，该研究以红耳鹎为研究对象，通过观察其对城市绿地中的植物种子的取食行为，探讨其在植物种子传播和种群更新中的生态作用，以期为城市生态系统中的动植物协同进化的研究提供基础数据参考。

1 研究区域及方法

1.1 研究区域概况研究区域位于崇左市的广西民族师范学院校园内(22°23′N，107°23′E)。该地属于亚热带季风气候区，气候温和、雨量充沛，常年光热充足。年平均温度22 ℃，7月最高温度为36 ℃，1月最低温度为 1 ℃;年降雨量为1 200 mm，有明显的旱季和雨季之分(雨季为4—9月，旱季为10月至翌年3月)，其中80%的降雨量都集中在雨季;年无霜期达340 d，年日照时数高达1 600 h。校园内种植有大量的果实植物包括海南蒲桃(Syzygiumcumini)、秋枫(Bischofiajavanica)、桂花(Osmanthusfragrans)、萍婆(Sterculianobilis)、假萍婆(Sterculialanceolata)、香樟(Cinnamomumcamphora)、雅榕(Ficusconcinna)和海桐(Pittosporumtobira)等。同时还分布有红耳鹎、白头鹎(Pycnonotussinensis)、白喉红臀鹎(Pycnonotusaurigaster)和暗绿绣眼鸟(Zosteropsjaponicus)等多种食果鸟类。

1.2 研究方法2020年9月底至2021年1月，每日6：30～10：30和15：30～17：30借助Safari10×26 变焦双筒望远镜，采用焦点动物扫描法对红耳鹎的取食行为进行观察，并详细记录其取食的植物种类、取食频次、取食时间、取食数量、取食基质(树上或地面)和取食方式(整吞或啄食)，直至其离开观察母树为止[8，15]。若一群红耳鹎同时访问目标母树，又无法对所有鸟类的取食行为进行同步观察时，则选择最适宜观察的一只个体进行记录[16]。若红耳鹎以整吞的方式取食某类植物种子则将其定义为种子传播者[17]。所有的观察都是在晴朗的天气中进行，同时采用游标卡尺对红耳鹎取食的植物果实特征(长度、宽度和重量)进行测量。

采用One-Sample T-test 检验红耳鹎对不同植物的取食频次、平均访问只数、平均取食时间及平均取食量间的差异进行分析;先统计出红耳鹎以啄食或整吞方式取食不同植物果实的频次，然后采用Bipartite 函数绘制取食网络图，两者间的连线宽度越大，说明红耳鹎以该种方式取食植物果实的频次越多;采用Pearson对红耳鹎的取食量与植物种子特征间的关系进行相关性分析。所有数据的分析在SPSS 20.00上完成，并将其显著水平设定为P<0.05。采用R语言(3.6.1)进行作图[18]。

2 结果与分析

2.1 取食植物种类及果实形态特征研究期间共观察到红耳鹎取食秋枫、香樟、雅榕、海桐及苦楝(Meliaazedarach)5种植物的果实。不同植物间果实的长度(t=8.381，df=4，P=0.001)、宽度(t=13.307，df=4，P<0.01)及重量(t=8.381，df=4，P=0.009)都存在极显著差异(表1)。

表1 不同植物的果实形态参数(n=100)Table 1 Fruit morphological parameters of different plants(n=100)

2.2 取食行为红耳鹎对不同植物果实的取食频次存在极显著差异(t=4.822，df=4，P=0.009)，其中对秋枫和苦楝果实的取食频次最高，占总频次的32.43%和26.33%(表2、图1)。红耳鹎对不同植物果实的平均取食只数、平均取食时间及平均取食量间都存在极显著差异(P<0.01)，其中红耳鹎对雅榕果实的平均取食量[(2.78±0.09)颗]、平均取食时间[(38.08±1.51)s]和平均取食只数[(3.94±0.21)只]都最高。从取食方式上来看，红耳鹎以整吞的方式取食香樟、雅榕和海桐的果实，同时以整吞和啄食方式取食秋枫的果实，属于种子潜在传播者，而仅以啄食方式取食苦楝的果实，属于种子捕食者(图1)。

表2 红耳鹎对不同植物果实的取食行为变化Table 2 Changes of feeding behavior of Pycnonotus jocosus on fruits of different plants

图1 红耳鹎与植物果实间的取食网络Fig.1 Foraging network between Pycnonotus jocosus and plant fruits

相关性分析结果表明，果实长度(r=-0.891，P=0.042)、宽度(r=-0.709，P=0.180)和重量(r=-0.956，P=0.011)都与平均取食量间均呈负相关(图2)，说明果实体积越小，红耳鹎对其取食量越多。

图2 种子平均取食量与果实特征间的相关性Fig.2 Correlation between mean feeding amount and fruit characteristics

3 讨论

研究期间观察到红耳鹎取食5种植物的果实，说明城市绿地中的植物能为红耳鹎提供充足的食物来源。其他研究也发现红耳鹎的食物组成中含有大量的植物果实[14，19]，但不同区域中红耳鹎取食的植物种类和数量存在一定差异，这可能与当地植物群落的组成和食物资源的可利用性有关。研究期间也发现同域分布的白头鹎与红耳鹎存在激烈的食物资源竞争，申仕康等[20]的研究也发现两者间的食物相似性指数高达0.74，大量食物资源竞争者的分布会在一定程度上影响红耳鹎对不同植物果实的取食行为。红耳鹎对雅榕果实的平均取食数量、平均取食时间和平均取食只数都明显高于其他植物，这种种间差异可能与不同植物果实营养及其母树特征有关。成熟的雅榕果实营养含量高且其母树枝条茂密，有利于提高红耳鹎取食时的安全性。

鸟类对植物果实的取食方式常会随植物果实尺寸的大小而发生改变[21]。相关研究表明，鸟类会直接以整吞的方式取食小型的植物果实后再以粪便的形式将其排出体外，而常以啄食或呕吐的方式取食尺寸较大的果实[15，22]。该研究中红耳鹎以整吞的方式取食尺寸较小的香樟、雅榕、海桐和秋枫4种植物的果实属于种子传播者，而以啄食的方式直接在树上取食苦楝的果肉部分，对其没有传播作用。红耳鹎取食完果实后有时直接在取食树冠上停栖，有时会飞至取食树周围的木棉(Bombaxceiba)、扁桃(Amygdaluscommunis)及鸡冠刺桐(Erythrinacristagalli)等树上休息。在鸟类取食后停歇的树木下方的鸟粪中发现许多表面洁净、无果肉包裹的裸露种子，且有部分香樟和雅榕的幼苗成功更新，说明红耳鹎的取食能促进城市绿地中植物种群的更新。其他研究也发现，植物种子经红耳鹎消化道处理后其萌发率明显提高[23]，这种促进作用对城市绿地中的植物种群更新具有重要意义。

许多研究表明，受鸟喙宽度及其自身重量的限制，鸟类往往会取食形状大小适中的种子[24]。这是因为较大的植物果实会占据鸟类大部分的肠道容量，限制鸟类对其他额外食物资源的取食，降低其整体觅食效率[25-26];同时较大尺寸的果实会加剧鸟类飞行的负担，促使其尽快将体内的种子排出体外，降低植物种子的传播距离及其到达不同微生境中的机会，从而影响后期植物种群的空间分布格局[9]。该研究中，不同植物的果实长度、宽度和重量均与平均取食量间呈负相关，说明植物果实形态特征数据越小，鸟类对其取食数量越多。红耳鹎对雅榕和香樟果实的取食数量较多，这可能是由于这2种植物的果实属于肉质果，易于消化，从而促使其取食更多。

该研究表明，红耳鹎的取食行为有助于城市绿地中的植物种子传播，对维持城市生态系统结构和功能的稳定性具有重要意义。因此在后期的城市化建设过程中，应考虑适当搭配诸如种植不同类型的果实植物及植被结构等栖息地植物景观因素，通过借助鸟类的取食和传播行为来提高不同斑块间的连通性，进而提高城市生态系统中的物种多样性。