杞麓湖浮游植物群落结构对富营养化的响应及鱼产力评估

杜红春，朱挺兵，龚进玲，胡飞飞，孙 昳，李学梅，杨德国，缪祥军，王翠莲，黄哲参

(1.中国水产科学研究院长江水产研究所，农业农村部淡水生物多样性保护重点实验室，武汉 430223；2.云南省渔业科学研究院，昆明 650051；3.通海县水产工作站，云南玉溪 652799；4.云南亚美湖泊水质治理有限公司，云南玉溪 652799)

浮游植物是水生态系统中重要的初级生产者，同时也是食物链的基础环节，在能量流动和物质循环过程中占据着十分重要的位置[1]。浮游植物具有生长周期短、对环境变化反应灵敏等特点，因而常被用于水质评价。此外，浮游植物还是滤食性鱼类重要的饵料来源，其群落结构变化可直接或间接影响水域中其它生物的生长，进而影响渔业产量。因此，通过研究水域内浮游植物的现状，不仅能够对水域的水质状况进行评价，同时也能对水域内潜在的鱼产力进行评估，为鱼类的合理放养提供科学依据，增加渔业产量，使水生态系统达到平衡[2]。

杞麓湖位于云南省中部，隶属玉溪市通海县，海拔为1 796 m[3]，是云南省九大高原湖泊之一。杞麓湖呈新月状，南北较窄，平均宽3.5 km，东西较长，平均长10.4 km，湖面积为37.3 km2，平均水深为4.5 m，湖泊容积为1.676×108m3[4-5]。杞麓湖紧靠通海县城，且周边有大面积的农业种植区，农业污染和生活污染等面源污染是造成杞麓湖水质较差、重度富营养化的主要原因。历史资料表明，杞麓湖污染严重，属劣Ⅴ类水质，水体内氮磷含量较高，为浮游植物提供了丰富的营养源，使得浮游植物密度增加，水体富营养化程度增加[6]。关于杞麓湖浮游植物的研究较少，仅有的报道也存在调查周期短、采样范围小[3,7-9]等问题，缺乏对杞麓湖浮游植物全年全湖区的整体研究。本研究对杞麓湖浮游植物及主要富营养化水质指标进行了周年性的季度调查，分析了浮游植物群落结构和富营养化特征，并评估了浮游植物所提供的鱼产力，以期为杞麓湖生态保护及利用提供科学依据。

1 材料与方法

1.1 研究区域与样点设置

杞麓湖位于东经102°33′48″～102°52′36″，北纬24°4′36″～24°14′2″。根据杞麓湖的形状特点和水文特征，在湖区入水口、湖中心以及湖周边等区域设置了6个点位，分别于2021年3月、6月、9月和12月进行了浮游植物样品和水样的采集，点位分布见图1。

图1 杞麓湖采样点分布图Fig.1 Sampling sites for the Qilu Lake

1.2 采样方法与处理

浮游植物定性样品采集：用25号浮游生物网在水面约0.5 m处以“∞”字形来回滑动3～5 min，将采集到的样品置于50 mL的样本瓶中，加入甲醛固定。定量样品采集：根据采样点的水深，用采水器在不同水层取等量的水混合后取1 L的混合水，加入10～15 mL鲁哥试剂，静止48 h后，去除上清液，浓缩至30 mL，置于50 mL样本瓶中。依据《中国淡水藻类-系统、分类及生态》[10]在光学显微镜下对浮游植物进行鉴定和计数。浮游植物生物量的计算采用体积法，根据形态相近似的几何体积公式计算而得[11]。

水体透明度(SD)现场用塞氏盘测定。采集浮游植物的同时采集1 L水样，带回实验室测定总氮(TN，碱性过硫酸钾消减紫外分光光度法)、总磷(TP，钼酸铵分光光度法)和叶绿素a(Chl-a，丙酮萃取分光光度法)。

1.3 数据分析

1.3.1 浮游植物群落结构特征

根据优势度(Y)≥0.02确定该浮游植物为优势种[12]。采用Shannon-Wiener多样性指数(H)[13]、Pielou均匀度指数(J)[14]和Margalef丰富度指数(D)[15]对杞麓湖浮游植物多样性进行综合分析。

运用R 4.0.3软件的Vegan软件包对浮游植物密度进行非度量多维尺度排序分析(Nonmetric multidimensional scaling,NMDS)，基于Bray-Curtis相异系数对不同时间点各点位进行空间排序，选取在任意一次采样点相对密度大于0.1%的物种，将该物种的密度数据进行In(X+1)转化以降低极值的影响。不同时间和点位的浮游植物群落结构差异是否显著通过相似性分析(Analysis of similarities,ANOSIM)和多元置换方差分析(Permutational multivariate analysis of variance,PERMANOVA)在999次迭代下进行检验[2]。

1.3.2 综合营养状态指数法

本研究利用综合营养状态指数法对杞麓湖富营养化状况进行评价，以Chl-a为基准参数，选取TN、TP和SD参数进行相关加权综合，具体计算方法参考《中国湖泊环境》[16]。综合营养状态指数的分级见表1。

表1 综合营养状态指数分级Tab.1 The classification of the comprehensive trophic state indexes

1.3.3 鱼产力估算

根据《内陆水域鱼类增养殖学》计算湖泊浮游植物所能提供的鱼产力，公式为：

F=m×(P/B)×a/k

式中，F为鱼产力(kg/hm2)，m为饵料生物现存量(mg/L)，P/B为饵料生物周转率，a为鱼类对饵料生物的利用率，k为饵料系数[17]。不同地区不同水体的P/B系数、饵料系数、饵料利用率取值不同，本研究杞麓湖的P/B系数取110，饵料系数取40，饲料利用率取20%。

2 结果

2.1 浮游植物种类组成

调查期间，共检出浮游植物213种，隶属8门116属，其中绿藻门最多，有52属118种，占总种类数55.4%；其次为硅藻门(18属31种)和蓝藻门(23属28种)，分别占总种类数的14.6%和13.1%；裸藻门(7属16种)占总种类数的7.5%，隐藻门(4属8种)占总种类数的3.8%，甲藻门(5属6种)和金藻门(6属6种)均占总种类数的2.8%，定鞭藻门1属1种，仅占总种类数的0.5%。

依时间看，3月的种类数(141种)>6月(137种)>9月(130种)>12月(113种)(图2)，除12月外，其余3个时间段的种类数相差不大。6个点位中，S1点位的种类数(154种)>S2(140种)>S5(133种)>S6(132种)>S4(131种)>S3(129种)(图2)，6个点位的种类数差距不大。不同时间不同点位的种类数组成均以绿藻门为主，蓝藻门和硅藻门次之。

2.2 浮游植物优势种

杞麓湖浮游植物优势种有14种，其中蓝藻门12种，绿藻门1种，硅藻门1种。蓝藻门的优势度较大，且在各个季度均为优势类群，而绿藻门和硅藻门的优势度较小，仅在个别时间段有优势，其中绿藻门的四尾栅藻(Scenedesmusquadricauda)仅在3月、6月、12月为优势种，硅藻门的小环藻(Cyclotellasp.)仅在12月为优势种。不同季节表现出的优势度各不相同，3月和12月的优势种均有7种，3月以伪鱼腥藻(Pseudoanabaenasp.)和颤藻(Oscillatoriasp.)为主，优势度分别为0.368和0.249；12月以伪鱼腥藻的优势度最高，为0.628。6月和9月的优势种均有5种，且均以伪鱼腥藻的优势度最高，优势度分别为0.552和0.692。伪鱼腥藻在全年各季度均占较大优势。

图2 杞麓湖浮游植物种类组成的时空分布Fig.2 Temporal and spatial distribution of phytoplankton species composition in the Qilu Lake

2.3 浮游植物密度和生物量

杞麓湖浮游植物的平均密度为(50.442±4.479)×107ind./L(平均值±标准误，下同)，其中蓝藻门密度最高，占总密度的90.6%；其次为绿藻门(7.0%)和硅藻门(1.8%)；其余门类占比均不超过0.5%。4次调查中浮游植物密度9月[(80.408±6.131)×107ind./L]>3月[(52.442±5.144)×107ind./L]>12月[(35.693±2.102)×107ind./L]>6月[(33.225±3.557)×107ind./L]。除6月与12月浮游植物密度差异不显著外，其余时间段的浮游植物密度差异均显著，其中9月与其余3个时间段的差异呈极显著(P<0.01)(图3)。6个点位浮游植物平均密度介于(39.413±5.642)×107～(54.291±12.787)×107ind./L，6个点位浮游植物的密度相差不大，差异不显著(F=0.207，P=0.955)。不同时间不同点位浮游植物密度组成中，均以蓝藻门占绝对优势，蓝藻门的占比均超过85%。

杞麓湖浮游植物生物量的平均值为(20.132±2.208) mg/L。其中蓝藻门生物量最高，占49.6%；其次为绿藻门，占22.5%；硅藻门次之，占20.4%；之后依次为隐藻门(4.3%)，裸藻门(2.7%)，金藻门(0.5%)，定鞭藻门(0.0%)。4次调查中浮游植物生物量3月>(23.565±1.955) mg/L>9月(21.300±1.374) mg/L>6月(19.467±2.946) mg/L>12月(16.199±0.516) mg/L。4个时间段浮游植物生物量相差不大，没有显著性差异(F=2.203,P=0.119)。6个点位浮游植物生物量介于(217.727±1.606)～(224.481±2.820) mg/L。6个点位的生物量相差不大，差异不显著(F=0.687,P=0.639)。不同时间不同点位的浮游植物生物量组成基本均以蓝藻门为主，绿藻门和硅藻门次之，蓝藻、绿藻和硅藻占浮游植物总生物量的95%以上。

表2 杞麓湖浮游植物优势种及其优势度Tab.2 Dominant species of phytoplankton and its dominance in the Qilu Lake

图3 杞麓湖浮游植物密度和生物量的时空分布Fig.3 Temporal and spatial distribution of phytoplankton density and biomass in the Qilu Lake不同的小写字母表示显著性差异(P<0.05)，不同的大写字母表示极显著性差异(P<0.01)。下同。

2.4 浮游植物群落结构的季节演替

选用相对密度大于0.1%的物种，基于Bray-Curtis相似性系数对浮游植物密度数据进行NMDS排序分析，结果如图4所示。NMDS排序图显示在二维空间上的应力值为0.113，小于0.2，说明该图可用于描述样本间的相似关系。浮游植物群落按采样时间分为4组，存在一定的时间差异。单因素方差分析(ANOSIM)和多元置换方差分析(PERMANOVA)结果表明不同时间间存在极显著差异(ANOSIM:P=0.001;Adonis:P=0.001)，不同点位之间不存在显著差异(ANOSIM:P=0.998;Adonis:P=0.723)。

图4 杞麓湖不同季节各站点浮游植物的非度量多维尺度分析结果Fig.4 Nonmetric multidimensional scaling analysis(NMDS)of phytoplankton community during different seasons and area in the Qilu Lake

2.5 浮游植物生物多样性指数

杞麓湖不同时间段浮游植物Shannon-Wiener多样性指数的变化范围为0.884～2.424，均值为1.691±0.081，季度变化趋势为3月(2.118±0.096)>6月(1.820±0.069)>9月(1.168±0.082)>12月(1.656±0.076)。Pielou均匀度指数的变化范围为0.278～0.720，均值为0.490±0.021，季度变化趋势为3月(0.608±0.028)>6月(0.510±0.026)>12月(0.468±0.019)>9月(0.373±0.026)。Margalef丰富度指数的变化范围为0.939～2.209，均值为1.537±0.066，6月(1.802±0.102)>3月(1.580±0.065)>12月(1.693±0.050)>9月(1.073±0.030)。4个时间段中除6月与12月差异不显著外，其余时间段间的浮游植物生物多样性指数差异均显著(图5)。

图5 杞麓湖浮游植物生物多样性指数Fig.5 Phytoplankton diversity indices in Qilu Lake

2.6 综合营养状态指数

调查期间杞麓湖综合营养状态指数变化范围为68.4～86.7，均值为75.6±0.9，除2021年6月个别点位的综合营养状态指数小于70，显示为中度富营养状态外，其余时间段各点位均为重度富营养状态。各时间段综合营养状态指数相差不大，其中3月较高，其次为6月和9月，12月较低。整体而言，2021年4次调查中，杞麓湖的水质均处于重度富营养状态，引起杞麓湖富营养化的主要因子为TP，营养状态指数最大，为88.6±1.9。

表3 杞麓湖综合营养状态指数特征值Tab.3 The characteristics of comprehensive trophic status indexes in Qilu Lake

2.7 浮游植物的鱼产力评估

杞麓湖平均水深为4.5 m[4]，浮游植物年平均生物量为20.132 mg/L，则每公顷浮游植物生物量为905.94 kg，根据鱼产力计算公式可得，由浮游植物提供的鱼产力为498.27 kg/hm2。杞麓湖湖泊面积为3 700 hm2[4]，按水面面积计算可得杞麓湖可提供食浮游植物鱼类的渔产潜力为1 843.59 t。

3 讨论

3.1 杞麓湖浮游植物群落结构特征

本研究共在杞麓湖采集鉴定出浮游植物213种，以绿藻门为主，与历史报道类似。相比杞麓湖往年的调查结果(表4)，当前杞麓湖浮游植物的种类数有所增加，但门类组成变化不大，仍以绿藻、蓝藻和硅藻为主，其余门类占比均不超过10%，表明杞麓湖浮游植物群落格局处于相对稳定状态。杞麓湖浮游植物优势种有14种，其中蓝藻12种、绿藻1种，硅藻1种。不同季节的优势种有一定的差异，但整体上仍以蓝藻门的伪鱼腥藻为主要优势种。杞麓湖浮游植物年平均密度为(50.442±4.479)×107ind./L，其中蓝藻门密度占比最高，超过90%。平均生物量为(20.132±2.208) mg/L，蓝藻门占比接近50%。与历史报道相比(表4)，杞麓湖浮游植物密度的组成结构没有明显变化，均是以蓝藻门为主。OLIVER等[18]研究发现，在温度和光照随季节变化不明显的亚热带地区，若水体中氮磷含量较高，则蓝藻可能成为水体内全年的优势藻群。对于地处亚热带地区的杞麓湖，其周边农业农村面源污染占入湖污染物总量的85%以上[19]，致使水体中氮磷富集，利于蓝藻生长。研究表明，在稳定的水体中适宜多数蓝藻生长，而绿藻和硅藻更适合生长在紊乱的水体中[20]。杞麓湖湖区面积较小，且是封闭型湖泊，仅有少数入湖口，没有出湖河流[21]，水体流动性差，整体较为稳定，因而形成了常年以伪鱼腥藻等蓝藻为主的优势藻类生长的状况。

杞麓湖浮游植物生物量和多样性具有一定的时空变化。本研究中杞麓湖的浮游植物密度和生物多样性指数随季节变化表现出一定差异，其中9月与其余时间段差异极显著，这可能是因为9月温度较高，降雨量较大，通过地表径流带入到水体的营养盐浓度增加，使伪鱼腥藻等蓝藻大量繁殖导致的，有研究表明伪鱼腥藻与温度呈显著正相关[22]，在9月密度达5.56×108ind./L，但是因为蓝藻生物量小，使得4个调查时间段间生物量差异不显著。同时与1982年的历史报道[7]相比，本研究测得的杞麓湖浮游植物密度增长了100多倍，一定程度上指示了杞麓湖近几十年来水体营养状态的剧烈变化。从空间上看，杞麓湖各点位的浮游植物密度、生物量和生物多样性指数的差异均不显著，可能是因为杞麓湖面积较小，水体交换流动性差，各点位的水质参数相差不大。

表4 杞麓湖浮游植物群落结构的年际变化Tab.4 Interannual variation of phytoplankton community structure in Qili Lake

3.2 杞麓湖富营养化评价

据调查，一般以蓝藻为主的湖泊处于富营养状态，以蓝藻、绿藻、硅藻和隐藻为主的湖泊处于中营养状态，以绿藻和金藻为主的湖泊处于贫营养状态[9]，而杞麓湖浮游植物群落组成以蓝藻为绝对优势，可以认为杞麓湖水体的营养状态较高。杞麓湖的优势种有栅藻、伪鱼腥藻等，都是易于生存在富营养化环境的耐污性物种[24-25]。基于多样性指数法对杞麓湖富营养化进行评价，其中Shannon-Wiener多样性指数、Margalef丰富度指数和Pielou均匀度指数的均值分别为1.691、1.537和0.490，表明杞麓湖水质处于中污染状态，与杨鸿雁等[4]的调查结果相比，杞麓湖浮游植物的多样性指数和均匀度指数均增加，表明杞麓湖浮游植物种类增多。秦洁等[26]和杨鸿雁等[4]利用Chl-a、TP、TN、SD和高锰酸盐指数(CODMn)对杞麓湖的营养状态进行评价，结果显示为中度富营养，富营养化程度略低于本研究利用综合营养状态指数的评价结果。这可能是因为本研究仅选用了4个指标，缺乏高锰酸盐指标。秦洁等[26]的研究结果显示TN的营养状态指数最高，而本研究显示TP的营养状态指数最高，是引起杞麓湖富营养化的主要因子。相比往年的调查结果[4,27]，本研究中TP含量显著增加，这可能是因为杞麓湖流域农田耕种面积广，且以蔬菜种植为主，蔬菜的复种指数较高，农田的水肥药使用量也较高[28]，而农业化肥流失对杞麓湖TP的贡献率达73.98%[29]，造成杞麓湖水体中TP含量显著增加，从而使杞麓湖浮游植物数量增加、水体富营养化加重。

3.3 杞麓湖的鱼产力

1958年之前杞麓湖的渔业以自然增殖为主，主要的鱼类种类为大头鲤、杞麓鲤和云南鲤，占比85%左右，1959年后渔业由自然增殖变为放养为主、增殖为辅的模式，鱼类增加了青鱼、草鱼、鲢、鳙和长春鳊等养殖种类，外来种与土著种形成竞争关系，土著种数量逐渐减少[27]。此后，麦穗鱼等杂鱼形成优势种，渔获物中经济鱼类主要是鲢、鳙，土著种如大头鲤、杞麓鲤等几乎没有[5]，缺乏鱼类的下行调控，浮游植物等饵料生物全面增长。杞麓湖近几十年来富营养化程度逐渐增加，水质恶化，水体中氮磷含量增加[6]。为改善水质现状，自2011年起杞麓湖开展“以渔净水”活动，向湖中投放鲢、鳙等滤食性鱼类。滤食鱼类进食时不能自主挑选食物，鲢鳙滤食浮游植物多以蓝藻和绿藻为主，鲢多食绿藻，鳙多食蓝藻[30]。合理放养滤食性鱼类，既能控制水质，减轻水体富营养化程度，也能增加渔业产量。本研究求得杞麓湖浮游植物可提供的鱼产力为1 843.59 t。而据地方水产部门统计，杞麓湖鲢等主食浮游植物鱼类年产量不足1 000 t，说明杞麓湖的浮游植物还有较大的利用空间。建议在进一步研究的基础上，适当加大杞麓湖鲢鳙的放养量，调整放养比例，限制蓝藻等的生长，提高水体透明度，为水生植物和底栖动物恢复提供条件，进而为土著鱼类提供产卵场和饵料生物，以达到净水、恢复和发展生态的目的。