草莓土传性病害及其防治研究进展

李东阳，陈润丽，黄小威，桑 松，徐宗余，杨婷婷，干华磊，苏文瑾

（宁波三江益农作物保护有限公司，浙江 宁波 315100）

草莓（Fragaria×ananassaDuch.）又名红莓、地莓、地果，为蔷薇科草莓属多年生草本植物，是世界上重要的经济作物之一。草莓含有丰富的营养成分，如维生素C、叶酸和锰等，还含有花青素、水解单宁和酚酸等酚类化合物，可以有效预防神经退行性疾病以及心血管疾病[1]。草莓原产于欧洲，首先在法国开始栽培，随后传至英国、荷兰和丹麦等国。由于草莓具有广适性和高经济价值，且生态型多，近几十年来草莓的世界产量急剧增长，2017 年的世界产量超过1 300 万t[2]，位居小浆果中的首位。虽然草莓在我国的种植历史短，但因其具有栽培周期短、回报快和效益高的特点，深受果农喜爱，因此近年来草莓产业在全国各地发展迅速。2018 年中国草莓产量达500 万t，占全球总产量的50%以上[3]。然而，由于草莓通常采用设施促成和半促成栽培模式，加之常年连作、有机肥施用不足和土壤酸化，使土传性病原菌成为优势种群，导致很多草莓种植区的土传性病害日趋严重，这严重阻碍了草莓产业的发展。有研究发现，连作后土壤中的镰刀菌（Fusarium）、腐质霉属（Humicola）相对丰度显著增加；近年来各地均出现了由于连作导致的茄腐镰孢菌（Fusarium solani）和菜豆球壳孢菌（Macrophomina phaseolina）等真菌诱发草莓冠根腐和炭腐病的报道[4]。

1 草莓土传性病害的种类

草莓土传性病害包括根腐病、黄萎病、枯萎病和立枯病等。

1.1 草莓根腐病

根腐病是引起草莓根茎腐烂的一类土传性病害的统称。发病植株的根系比健康植株颜色灰暗、短小，且不定根大量死亡，新生根吸收能力下降，常导致植株地上部弱小或整株青枯。引起草莓根腐病的病原菌多达20 余种，如球壳孢目（Sphaeropsidales）、疫霉属（Phytophthorasp.）、丝核菌属（Rhizoctoniasp.）、拟盘多毛孢属（Pestalotiopsissp.）、镰刀菌属（Fusariumspp.）、炭疽菌草莓专化型（Colletotrichum fragariae）、弯孢属（Curvulariasp.）、腐霉属（Pythiumsp.）和链格孢（Alternaria alternata）等，致病机制复杂。

1.1.1 草莓冠根腐 草莓冠根腐表现为被害根腐烂呈白色，因此又称草莓白根腐，是由一种或多种真菌病原体引起的病害，其病原菌包括胶胞炭疽（Colletotrichum gloeosporioides）、炭疽菌草莓专化型、菜豆球壳孢、镰刀菌（Fusarium solani）、恶疫霉（Phytophthora cactorum）、拟盘多毛孢等[5]。其中拟盘多毛孢也是引起草莓冠腐病、叶斑病和果腐病的主要病原菌。

1.1.2 草莓红中柱根腐病 草莓红中柱根腐表现为被害植株根中柱变红褐色，由内至外腐烂并可扩展到根茎，严重时木质部及髓部坏死、整根干枯。植株从定植到开花正常生长，但在开花结果期，久雨初晴后叶尖突然凋萎，不久呈青枯状，可导致全株迅速枯死。刘紫英等[6]认为，江西宜春草莓红中柱根腐的病原菌为疫霉。

1.1.3 草莓黑根腐病 草莓黑根腐表现为植株早衰、矮小、株势弱和坐果率低。发病初期，根尖分生组织变黑变褐，然后逐步延伸到根茎部。带病种苗定植后处于半萎蔫状态，不能正常缓苗。成株在发病初期中午遇强光照时叶片萎蔫，但早晚可恢复，随病情加重可导致植株枯死。草莓黑根腐病可能由一种或多种病原菌复合侵染所致，双核丝核菌AG-A融合群和立枯丝核菌可感染草莓引起黑根腐病[7]；立枯丝核菌、镰刀菌和腐霉复合侵染也可引起草莓黑根腐病[8]。拟盘多毛孢属也是草莓根腐病的致病菌之一，其种类繁多，分为内生拟盘多毛孢和病原拟盘多毛孢2 种。内生拟盘多毛孢普遍以内生状态存在于植物中，但在一定条件下可以转变为病原拟盘多毛孢。

1.1.4 镰刀菌属根腐病 镰刀菌因其致病范围广、致病力强，在植物各生长阶段均能侵染致病，使植物表现出枯萎、腐烂和坏死等病状，是农业生产中最为严重的病原菌之一。镰刀菌导致的草莓根腐病在全世界均有发生。穆丽松等[9]从草莓红中柱根腐病株发病部位分离得到了茄腐镰刀菌。盛茹媛等[10]通过形态学及分子生物学技术对北京地区草莓根腐病病原菌进行鉴定的结果认为，其病原菌为尖孢镰刀菌。

1.1.5 炭疽属根腐病 草莓炭疽属根腐病表现为果实腐烂，叶片和匍匐茎出现炭疽病斑，根冠腐坏。上海地区草莓炭疽属根腐病的主要致病菌为尖孢炭疽（C.acutatum）和胶孢炭疽（C.gloeosporioides）。韩永超等[11]采用分子生物学鉴定的结果认为，武汉地区草莓根腐病的病原菌为暹罗刺盘孢菌。张国珍[12]重点分析了草莓炭疽根腐病与红中柱根腐病的区别，认为炭疽菌复合种包含多个小种，草莓根腐病可能是炭疽菌多小种复合侵染所致。

1.1.6 其他属真菌导致的草莓根腐病 2010 年，Verma 等[13]发现新月弯孢菌能够引起草莓根腐病；2013 年，Adhikari 等[14]报道了柱孢霉侵染引发草莓根腐病的案例；2017 年，Alam 等[15]报道了球毛壳菌感染草莓可引起根冠腐病。

1.2 草莓黄萎病

黄萎病是草莓的一种常见维管束病害。草莓感染黄萎病后，嫩叶变成黄绿色，扭曲成舟形，叶表面失去光泽，复叶上的双侧小叶不对称，叶片和叶柄产生黑褐色长条形病斑，叶缘和叶脉变成黄褐色。草莓黄萎病的病原菌为大丽轮枝菌（Verticillium dahliae），该菌能够侵染豆科、蔷薇科等38 科600多种植物。大丽轮枝菌不仅在土壤中的积累量较高，而且其致病性强，1 g 土壤中只要有3 个微菌核就会导致草莓损失50%[16]。

1.3 草莓枯萎病

草莓枯萎病是一种毁灭性病害，病原菌为尖孢镰刀菌草莓专化型（Fusarium oxysporumf.sp.fragariae），在世界范围内对草莓生产均造成严重损失。该病主要侵害草莓根部，堵塞木质部并使木质部褐化，可造成根系坏死，植株迅速枯萎死亡。发病初期表现为心叶变黄，植株长势弱，果梗、叶柄、根部维管束变褐色，镜检可见菌丝。枯萎病的发病症状与黄萎病较相似，但枯萎病会导致植株心叶黄化、卷曲畸型。尖孢镰刀菌草莓专化型在0～20 cm的土层内密度最高，其休眠孢子可以在土壤中存活多年。草莓在带菌土壤中育苗时，病菌可通过匍匐茎传给子苗。

1.4 草莓立枯病

草莓立枯病是由丝核菌引起的真菌病害，其发病症状为受害植株地上部分呈青枯状或猝倒状，发病后期逐渐变成黑褐色枯死[17]。发病后植株茎基部和根皮层腐烂，果实表面出现暗褐色斑块、僵硬、干腐。

2 草莓土传性病害的防治

2.1 物理防治

2.1.1 太阳能消毒法 太阳能消毒法可以有效地清除连茬2 a 以上土壤中的病原菌，一般在气温较高的7—8 月进行。具体方法是：在日光温室或大棚的前茬作物收获后，首先施用适量有机肥、秸秆和土壤净化剂，然后深翻40 cm 并浇透水，再用塑料薄膜覆盖地表后密闭大棚半个月以上。大棚内的气温可高达60～70℃，正午时能达到80℃，这样的高温能够杀死土壤中的大部分线虫、虫卵和病原菌。

2.1.2 土壤蒸汽消毒法 土壤蒸汽消毒法是利用80～100℃的高温蒸汽来杀灭土壤中的病原菌，分为湿热消杀和干热消杀2 种。土壤蒸汽消毒不仅可以改变土壤中真菌群落结构，而且还可促进植株生长[18]。

2.1.3 土壤强还原处理法 土壤强还原处理法是向土传性病害严重的土壤中施用大量易降解的有机物后，灌水使土壤含水量达到饱和以隔绝空气，造成强还原环境以快速杀灭病原菌和改善土壤理化性质的一种方法。土壤强还原处理后可减少由青枯病引起的马铃薯褐腐病土壤中的病原体数量92%以上[19]。

2.2 化学防治

采用化学药剂进行土壤熏蒸消毒可以有效预防和控制草莓土传性病害。溴甲烷（Methyl bromide，MB）由于其汽化点低，熏蒸效果好，是控制病原体、线虫和杂草最常用的熏蒸剂。种植前采用溴甲烷熏蒸可以控制草莓的土传性病害，但由于溴甲烷会消耗平流层中的臭氧，根据《蒙特利尔议定书》，溴甲烷已于2015 年被禁止生产和使用[20]。目前，溴甲烷已由氯化苦（Pic）、棉隆（dazomet）、1,3-二氯丙烯（1,3-d）、二甲基二硫醚（DMDS）、威百亩（metam sodium） 等取代[21]，也可以达到与溴甲烷类似的效果。氯化苦可以有效控制土壤中镰刀菌和其他导致根腐病的病原菌，但其对眼睛具有刺激作用，必须由训练有素的专业人员操作且操作时必须穿戴特殊防护设备，并防止旁观者意外暴露。棉隆可以与土壤水分有效结合，并释放活性物质异硫氰酸甲酯杀死土壤中的有害微生物，棉隆熏蒸对土壤中有益微生物的影响较小，还可以增加固氮细菌和链霉菌的数量并减少氨氧化细菌的数量；考虑到使用方法、操作环节、安全性等因素，棉隆可以在设施草莓生产中取代氯化苦。氯化苦与棉隆交替熏蒸可提高土壤铵态氮和钾的含量，增加土壤导电性。与连续施用氯化苦相比，氯化苦与棉隆交替使用可以显著提高草莓产量。用完全不渗透膜可以提高1,3-二氯丙烯+氯化苦在土壤中的持效浓度，达到与溴甲烷类似的熏蒸效果[22]。西班牙草莓苗圃的试验结果表明，1,3-二氯丙烯+氯化苦熏蒸后，对病原菌的抑制率可以达到61%～65%[23]。氯化苦+1,3-二氯丙烯+萘氧丙草胺、氯化苦+1,3-二氯丙烯+地散磷+萘草胺也是控制草莓土传性病害较好的土壤熏蒸组合[24]。

另外，一些常用的高效低毒化学药剂也可用于草莓土传性病害的防治，例如：嘧菌酯、咪鲜胺、吡唑醚菌酯、克菌丹+环酰菌胺、异菌脲+己雌酚、啶酰菌胺+吡唑醚菌酯是防治草莓炭疽冠根腐的常用药剂。在草莓发病初期，每间隔10～15 d 喷施1次25%嘧菌酯悬浮剂，连续喷施5 次，对草莓炭疽病的防效可达70%以上[25]。杨敬辉等[26]测定了12种杀菌剂对小丛壳菌的毒力，结果表明供试病菌对咪鲜胺最敏感，EC50为0.05 mg/L。氢氧化铝、精甲霜灵、亚磷酸盐、三乙膦酸铝可防治草莓疫霉冠根腐。定植前用嘧菌酯和咪鲜胺溶液浸幼苗可以防治草莓炭疽病[27]。吡唑嘧菌酯和甲基托布津作为保护剂对胶孢炭疽引起的草莓冠根腐有较好的防治效果[28]。嘧菌酯、吡唑嘧菌酯和精甲霜灵对草莓皮腐病有预防作用，精甲霜灵对皮腐病还有治疗作用[29]。采用甲霜灵和乙膦酸铝叶面喷施和土壤灌根可以降低皮根腐的发病率[30]。

2.3 生物防治

拮抗微生物可以直接或间接地控制土壤病原菌的生长，在草莓种植系统中引入一种或几种有益微生物或其代谢产物可以抑制病原菌侵入，达到以菌防菌的效果[31-32]。常见的有益微生物菌群包括芽孢杆菌、假单胞菌、木霉菌和放线菌等。

2.3.1 用内生菌防治草莓土传性病害 植物内生真菌作为拮抗菌的潜在机制已被广泛研究[33]，从健康草莓植株的茎尖分离出的非致病尖孢镰刀菌可以有效抑制尖孢镰刀的侵染， 但非致病尖孢镰刀菌很难在植株上定植。深色有隔内生真菌（DSE）属子囊菌门的根际真菌，可以在多种植物中定植[34]，一些DSE 真菌已用于真菌病害防治，如用于稻瘟病菌（Magnaporthe oryzae）、卷心菜黄萎病菌（Verticillium longisporum）以及由大丽轮枝菌引起的番茄黄萎病的防治[35]。此外，DSE 真菌还可以作为植物生长促进剂，促进蔬菜作物如番茄、苜蓿和芦笋等对养分的吸收[35-36]。Harsonowati 等[37]证明了具有根定殖作用的DSE 真菌C.chaetospiraSK51 可以在草莓植株中发挥重要作用，可以提高草莓对尖孢镰刀菌草莓专化型的防效，同时是一种生长促进剂。

2.3.2 用生防细菌防治草莓土传性病害 芽孢杆菌在土壤中的存活率高、生长快、产孢稳定、耐受性强，可制成粉剂和可湿性粉剂等多种剂型使用。芽孢杆菌与化学农药混用不丧失活性，是理想的生防菌对象。苏云金芽孢杆菌、枯草芽孢杆菌、多粘类芽孢杆菌、地衣芽孢杆菌和解淀粉芽孢杆菌可用于防治草莓枯萎病。国内外应用于草莓根腐病防控的生防细菌主要是假单胞菌和芽孢杆菌等[38-39]。芽孢杆菌产生的次级代谢产物，如抗生素和降解真菌细胞壁的水解酶有较好的抗菌效果[40]。例如：贝莱斯芽孢杆菌（B.velezensis）CE100 可以产生抑制病原真菌生长和产孢的环四肽，能分泌几丁质酶和ß-1,3-葡聚糖酶等水解酶，使病原菌细胞壁中的几丁质和 -葡聚糖聚合物降解，导致菌丝变形和生长被抑制。因此，芽孢杆菌可控制草莓中多种真菌病原体，如F.oxysporum、F.oxysporumf.sp.fragariae和M.phaseolina[41-42]。高菲等[43]的研究表明，多粘类芽孢杆菌对引起草莓根腐病的尖孢镰刀菌和石楠拟盘多毛孢菌丝有致畸作用。赵秀娟[44]证实了枯草芽孢杆菌对尖孢镰刀菌、石楠拟盘多毛孢和立枯丝核菌有较好的抑菌效果。汪雪静等[45]从分离获得的荧光假单孢菌和枯草芽孢杆菌中提取得到了次生代谢产物，并发现其可导致尖孢镰刀菌菌丝细胞壁溶解，最后使尖孢镰刀菌菌体裂解死亡。

2.3.3 用生防真菌防治草莓土传性病害 木霉属、酵母菌、粘帚霉属、淡紫拟青霉以及丛枝菌根真菌对土传性病害均有较好的防效，其中木霉分布广、易培养，对其他微生物具有多样化的拮抗机制，因而在植物病害防控方面备受关注，是生防菌中研究最多的一种真菌。目前国内外已有大量木霉菌生防机制的研究报道。例如：黄亚丽等[46]的研究结果表明，木霉发酵液可以抑制立枯丝核菌和镰刀菌的生长，能使草莓产量增加70%以上；徐佳美等[47]测试了哈茨木霉、平菇木霉等4 种木霉菌株对多种草莓病原菌的拮抗效果，结果表明哈茨木霉对拟盘多毛孢菌和立枯丝核菌的抑菌率均为100%，平菇木霉对胶孢炭疽菌的抑制率为100%。丛枝菌根真菌在自然界的分布范围广，能与陆地上90%以上的植物根系形成互惠共生体，既可以促进寄主植物对养分的吸收，又可以调节寄主植物根系的次生代谢途径，从而增强植物对逆境胁迫的耐受性和对病原菌的抵抗力[48]，因此丛枝菌根真菌是另一种极为重要的生防真菌。马宝红等[49]的研究表明，泡囊丛枝菌根与植株共生后对由大丽轮枝菌引起的草莓黄萎病有明显防效，并能显著促进草莓生长。

2.3.4 用放线菌防治草莓土传性病害 放线菌适应环境的能力强，能产生丰富的分生孢子，且孢子的抗逆性强，有利于工业化生产及应用。放线菌与人类关系密切，在已发现的抗生素中，除青霉素和头孢霉素外60%以上的抗生素均为放线菌产生[50]。目前用于生物防治的放线菌主要为链霉菌属及其相关类群。井冈霉素是从链霉菌中开发出的最为成功的一种生物农药，后来又相继开发出了农抗120、S2921 等多种农用抗生素，都得到了广泛应用。利用链霉菌开发出的Ycostop 和Actinovate 可以有效地防治植物病害[51]。沈婷等[52]的研究发现，吸水链霉菌和白刺链霉菌对镰刀菌等草莓根腐病的病原菌具有较好的拮抗效果。陈宏州等[53]对黄麻链霉菌的研究发现，其发酵液对草莓枯萎病具有较强的抑制效果。

2.3.5 生物熏蒸防治草莓土传性病害 科学家于1994 年首次发现了将芸薹属植株深翻到小麦田可以有效地减少小麦全蚀病菌的数量，后来将这种用芸薹属等植物进行病害防治的方法称为生物熏蒸法[54]。甘蓝、荠菜等芸薹属植物对立枯丝核菌和大丽轮枝孢等多种土传性植物病原菌都有一定的抑制作用[55]。因为芸薹属植物组织中含有大量的硫代葡萄糖苷，其在腐烂过程中会逐渐水解成具有挥发性的杀菌性很强的异硫氰酸酯类化合物。利用芸薹属作物进行生物熏蒸可以增加芽孢杆菌和链霉菌以及子囊菌群落的丰度，但对硝化细菌没有影响；还可以改变土壤的理化性质、为土壤增加有效养分。我国芸薹属植物丰富，因其具有极重要的经济价值被广泛栽培，将其作为熏蒸材料防治草莓土传性病害具有重要意义。

2.3.6 利用化感作用防治草莓土传性病害 利用生物化学提取物或植物分泌物抑制草莓病害被称为用化感作用进行防治，这种方法符合农业绿色健康可持续发展的要求，已成为近年来草莓土传性病害防治的研究热点。目前已筛选出了几种对镰刀菌、轮枝菌、丝核菌有明显抑制作用的植物提取物。

2.4 农业防治

2.4.1 轮 作 合理轮作不仅可以改善土壤理化性质，还可以降低休眠孢子和专性寄生病原菌的数量，从而减少病原菌的寄生。因此轮作可有效防治腐生存活力弱且不生成休眠孢子或菌核的病原菌，但对于产生休眠孢子或菌核的病原菌则效果较差。轮作的年限要以病原物在土壤中的存活期限为准。我国南方草莓与水稻轮作可以降低黄萎病的发生。

2.4.2 无土栽培 无土栽培是指不利用天然土壤，仅使用营养液或基质等来提供植物生长环境的栽培方法。草莓无土栽培可以降低植株与病原菌接触的机率，从而达到有效防治土传性病害的目的。草莓无土栽培的形式有立体层架式栽培、基质袋式栽培、气雾栽培、固定吊挂式栽培等。无土栽培可以对温度、湿度、病虫害等进行有效控制，从而大大提高生产效率和效益，相较于传统栽培方式具有极大优势。目前，立体架式栽培是草莓无土栽培最成功的栽培方式，这种栽培方式将草莓定植在椰糠条中，通过水肥一体化滴灌设施进行管理，循环体系经专用灭菌系统灭菌，整个生产过程高效环保，可大大降低病虫害的发病机率。

3 结 论

随着草莓逐渐成为“国民水果”，国内草莓种植面积不断扩大，连作现象日趋严重，草莓土传性病害也逐年加重，这是对草莓产业发展的严峻挑战。引起草莓土传性病害的病原菌种类多，发病机制复杂。为了有效地防控草莓土传性病害，笔者对包括草莓冠根腐、红中柱根腐病、黑根腐病、镰刀菌属根腐病、炭疽属根腐病和其他属真菌导致的草莓根腐病、黄萎病、枯萎病和立枯病等草莓土传性病害的症状和病原菌研究现状进行了归纳和总结；按照绿色生产的标准，在草莓土传性病害的防治方面，笔者对国内外在物理防治、化学防治、生物防治和农业防治4 种防治方法所取得的研究进展进行了综述。