海洋植物多糖及其在食品工业应用的研究进展

薛 卫，王培培，2，3*，吴文惠，2，3，马 明，2，陈 磊

（1.上海海洋大学 食品学院，上海 201306；2.上海海洋大学 上海水产品加工及贮藏工程技术研究中心，上海 201306；3.上海海洋大学 农业农村部水产品贮藏保鲜质量安全风险评估实验室（上海），上海 201306；4.江南大学 糖化学与生物技术教育部重点实验室 生物工程学院，江苏 无锡 214122）

海洋来源多糖资源丰富，由于特殊的生存环境，其结构具有多样性[1]。海洋植物多糖是指从海洋植物中提取的高分子碳水化合物的总称，是由单糖通过糖苷键连接的大分子聚合物。近年来，随着国家海洋强国战略的实施，关于海洋植物多糖的研究快速增多，主要集中于海洋藻类，如褐藻、红藻和绿藻等，但关于海洋高等植物如海草及红树植物的研究相对较少。

海洋植物多糖在食品工业中应用广泛。海洋植物多糖不仅是一种优质的膳食纤维，具有抗衰老、抗糖尿病、抗高血脂及抗肿瘤、抗氧化等保健功效；而且由于其良好的成膜性、抗菌、抗病毒及抗氧化等特性，它也是目前生物基塑料（可食用涂层或薄膜等）首选的一种大分子化合物[2]。本文对海洋植物多糖及其在食品行业中的应用前景进行综述，希望为其功效研究和在食品行业的开发利用提供参考。

1 海洋植物多糖的来源和生物活性

1.1 海藻多糖

海藻食用价值很早就被人们发现，例如皱波角藻（Chondrus crispus）很早就被南爱尔兰人当作食物，海带（Laminaria japonica）和紫菜（Porphyraspp.）等在中国和日本等地也备受欢迎。海藻产量丰富，富含多糖、脂质、活性肽和矿物质等多种生物活性物质，是巨大的海洋生物资源宝库。目前研究最多的海藻多糖主要包括红藻多糖、褐藻多糖、绿藻多糖和蓝藻多糖。

红藻多糖主要包括半乳聚糖、甘露聚糖、木聚糖和细胞质内的葡聚糖等，其中卡拉胶和琼胶是研究和应用最广泛的两种。卡拉胶是一种硫酸化的半乳聚糖，是由D-半乳糖和3,6-内醚-D-半乳糖重复单元通过α-1,3-和β-1,4-糖苷键连接而成[3]。琼胶是红藻中另一类半乳聚糖，根据是否含有硫酸基团可分为琼脂糖和琼脂胶。两者的主链结构相似，都是由D-半乳糖和3,6-内醚-L-半乳糖（3,6-anhydro-Lgalactose，L-AHG）通过α-1,3-和β-1,4-糖苷键交替连接形成的链状大分子[4]。褐藻多糖是从褐藻中分离出的天然多糖，包括海藻酸钠、岩藻聚糖和褐藻淀粉[9]。海藻酸钠是由α-L-葡萄糖醛酸和β-D-甘露酸醛酸以1,4-糖苷键连接的重复单元组成的线性酸性多糖；岩藻聚糖是由一种富含岩藻糖且在不同位点含有多个硫酸基团取代的酸性多糖；褐藻淀粉是一类β-葡聚糖，主要由β-1,3-连接的葡萄糖主干结构和β-1,6-连接的葡萄糖分支组成[5]。绿藻中发现的硫酸多糖包含硫酸化鼠李聚糖、硫酸化半乳聚糖还有一些特殊的硫酸化甘露聚糖等[6-7]。石莼聚糖（ulvan）是最常见的绿藻多糖，其主要单糖单元为α-L-鼠李糖[6]。此外，绿藻中还存在一些罕见的硫酸化甘露聚糖，如TABARSA M等[8]还从刺松藻（Codium fragile）中分离出一种特殊的硫酸化甘露聚糖，其主要由D-β-1,3-甘露糖单元连接而成，含有少量分支和硫酸根基团。蓝藻多糖分为蓝藻糖原/淀粉、脂多糖（lipopolysaccharide，LPS）和胞外多糖等。可溶性糖原是蓝藻中主要的储能分子，但也有一些蓝藻中发现存在明显的淀粉类多糖，如蓝杆菌属（Cyanobacteriumsp.）。大多数蓝藻的LPS与普通革兰氏阴性菌不同，具有更简化的LPS结构，其含鼠李糖、岩藻糖、木糖、甘露糖、半乳糖和葡萄糖等中性糖[9]。

海洋藻类多糖的提取方法除常规的水提醇沉外，超声、微波及酶法等辅助提取也被广泛应用。提取的多糖为了分析结构和更好的探究其活性需要进一步纯化，如使用离子层析DEAE SephoseFast Flow和凝胶层析Sephacryl S-100等。海藻多糖被报道具有抗氧化、抗肿瘤、抗炎、抗凝血、抗病毒以及益生元等多种活性。近年来对海洋中藻类多糖的研究进展见表1，包括来源、提取方法、单糖组成以及其生物活性。表明海藻来源多糖具有多种生理活性，在食品工业中存在极大的利用价值。

表1 海藻来源多糖的研究Table 1 Research on polysaccharides from seaweed

续表

1.2 海草多糖

在海洋植物中，与海藻相比，海草往往被忽视。海草是地球上最受威胁但被忽视的生态系统之一，是唯一能定居在海床上的开花植物。截至2019年全球已知的海草物种为72种。作为唯一完全生活在海洋环境中的高等植物，海草中的化合物具有广泛的生物活性和潜在的药用价值，例如，用于治疗发烧、皮肤病、肌肉疼痛、处理伤口及一些肠胃问题，用作婴儿镇静剂，治疗辐射伤害的药物以及潜在的抗菌剂等。海草中蕴含着丰富的多糖，在干燥的鳗草（Zostera marina）中碳水化合物的含量＞50%。近年来，随着对海洋的深入探索，海草多糖也逐渐引起人们的关注。

果胶是植物多糖中重要的一类，可以结合重金属，降低血清胆固醇水平，并具有免疫刺激和抗溃疡活性等。海草中的果胶，特别是来自结缕草科（Zosteraceae）的果胶，在结构上与陆生植物相比有轻微的差异，如存在阿拉伯半乳聚糖-I（arabinogalactan-I，AG-I）和阿拉伯半乳聚糖-II（arabinogalactan-II，AG-II）以及一些其他类型的糖。KHOTIMCHENKO Y等[22]通过酸水解、草酸钠提取以及乙醇沉淀从鳗草（Zostera marina）和红纤维虾形草（Phyllospadix iwatensis）提取得到果胶成分，与市售柑橘果胶相比，来自红纤维虾形草的果胶具有更强的铈结合能力；来自鳗草的果胶结合汞离子的活性比纤维素材料、木质素衍生物和活化木炭高约10倍[23]。SGREBNEVA M等[24]从鳗草（Zostera marina）中提取一种果胶类多糖——鳗草素（Zosterin），体内实验发现，鳗草素能显著的保护大鼠肝脏免受铅离子的损害，并且降低由铅离子激活的大鼠体内自由基和过氧化物氧化的速率；鳗草素处理还能使大鼠肝细胞核中核糖核酸（ribonucleic acid，RNA）含量增加，可能增强大鼠肝脏对铅离子的抵抗力。

海草中同样存在着各种各样的硫酸化多糖。国内外对于海草硫酸化多糖的相关研究见表2，由表2可以看出，海草硫酸多糖的活性主要表现在抗凝血、抗氧化、抗炎以及抗肝衰竭等方面，但相关文献较少，相对于世界海草种类，海草多糖研究仍存在大量空白。

表2 海草来源硫酸化多糖的研究Table 2 Research on sulfated polysaccharides from seagrasses

1.3 红树多糖

红树植物（mangrove plant）是一类生长在热带海洋潮间带的木本植物，可分为真红树和半红树。红树植物对各种温度、沿海强风、极端潮汐、盐度波动、海岸湍急水流、以及厌氧土壤都有很强的适应能力，其拥有特殊的光合作用路径，在碳水化合物代谢或多酚合成等生理过程中会有修饰或改变，并因此产生具有独特生物活性的代谢产物，有极大的药用潜力。ZHANG T等[29]从老鼠簕（Acanthus ilicifolius）中分离得到两种多糖，分别是中性糖和酸性糖，它们的分子质量分别为1 775 Da和23 161 Da。酸性糖主要由阿拉伯糖、半乳糖、葡萄糖和甘露糖组成。而酸性糖是一种果胶型杂多糖，主要由51.23%的糖醛酸以及鼠李糖、阿拉伯糖和半乳糖组成。酸性糖在0.2 mg/mL的含量下对1,1-二苯基-2-三硝基苯肼（1,1-diphenyl-2-picrylhydrazyl，DPPH）自由基的清除率达到80%，对超氧阴离子自由基的清除率达到56.4%。

国内外关于红树来源多糖的研究如表3所示，红树多糖具有降血糖、抗氧化、抗病毒、抗补体活性、抗凝血、抗菌等活性，尽管目前针对红树多糖相关的研究较少，但仍具有很大的研究价值。

表3 红树植物来源多糖的研究Table 3 Research on polysaccharides from mangrove plants

2 海洋多糖在食品工业的应用

海洋植物在食品工业中具有巨大应用前景，构成了海洋经济产业的重要基础。概括来说，主要包含保健与功能食品及食品包装两个方向。

2.1 在保健与功能食品中的应用

2.1.1 抗病毒

一些海洋植物多糖已被证实具有抗病毒活性，这些多糖抗病毒机制作用于病毒感染的各个阶段。首先，病毒在入侵宿主细胞时，通常先与宿主细胞静电结合，再向稳定的不可逆结合转变，一些海洋植物多糖可以直接与病毒粒子相互作用或与病毒竞争相应受体来干扰病毒的入侵。BUCK C B等[35]研究发现，来自齿形麒麟菜（Eucheuma denticulatum）的卡拉胶阻断人乳头状瘤病毒（human papilloma virus，HPV）感染的主要机制是与病毒衣壳的直接结合。这种结合阻止了病毒衣壳和细胞表面硫酸乙酰肝素蛋白聚糖（heparan sulfate proteoglycan，HSPG）附着因子之间的相互作用。再者，病毒的复制是在宿主细胞内利用宿主细胞的原料合成自身核酸和衣壳，一些已发现的海洋植物多糖可以直接干扰复制所需酶或抑制其中的靶点从而抑制病毒的转录和复制过程。不仅如此，海洋植物多糖还可以通过刺激宿主吞噬细胞的吞噬功能，激活宿主免疫细胞分泌抗体、细胞因子和补体分子等发挥抗病毒作用。SUN Y等[36]从长茎葡萄蕨藻（Caulerpa lentillifera）中分离得到4种多糖（CLGP1、CLGP2、CLGP3和CLGP4），其中CLGP4是一种均一的杂多糖，其分子质量为3 877.8 kDa，是由木糖、甘露糖和半乳糖按摩尔比1∶2.15∶2.40构成。它可以显著促进巨噬细胞的增殖，强化巨噬细胞的吞噬功能和促进一氧化氮（NO）生成，并且能在体外增强巨噬细胞酸性磷酸酶的活性。

2.1.2 抗肿瘤

大量海洋植物多糖表现出良好的抗肿瘤活性。LV Y J等[37]从丛生鳗草（Zostera caespitosaMiki）中提取出一种富含芹糖半乳糖醛酸的多糖，发现其通过抑制人脐静脉内皮细胞的迁移来发挥抗血管生成作用，通过促进巨噬细胞的吞噬作用发挥免疫调节作用。PALANISAMY S等[38]从匐枝马尾藻（Sargassum polycystum）中分离得到的岩藻聚糖在50 μg/mL质量浓度下可显著抑制人乳腺癌细胞增殖，并能诱导人乳腺癌细胞凋亡。WU J等[12]从红毛菜（Bangia fuscopurpurea）中分离的多糖在体外对A2780、COC1、SKOV3、HO-8910和OVCAR3卵巢癌细胞的增殖均有明显的抑制作用。

2.1.3 抗高血糖

糖尿病是指血糖和脂质代谢紊乱为特征的慢性代谢病，且其发病率近年来显著增加。海洋植物多糖已经在体内外表现出显著的抗糖尿病活性。ANTONY T等[39]从四迭团扇藻（Padina tetrastromatica）中分离出一种硫酸半乳聚糖，其在体外对高血糖病理相关的一种酶-二肽基肽酶-4具有显著抑制，半抑制浓度（50 inhibiting concentration，IC50）值达0.25 mg/mL；对α-淀粉酶和α-葡萄糖苷酶也表现出明显的抑制活性，IC50值分别为0.98 mg/mL和0.87 mg/mL。ZHONG Q W等[40]采用微波辅助从裙带菜（Undaria pinnatifida）中提取得到三种硫酸化多糖UP-3、UP-4和UP-5，实验发现UP-3、UP-4在体外不仅对α-葡萄糖苷酶有显著的抑制作用，还可以在不影响细胞活力的情况下促进胰岛素抵抗细胞对葡萄糖的摄取；体内实验进一步表明UP-3、UP-4可以降低小鼠餐后血糖水平、减轻胰岛细胞损伤，减轻肝脏脂肪变性，促进肝糖原合成。KHAIRUDDINK等[41]还发现长茎葡萄蕨藻（Caulerpa lentillifera）中富含多糖的水提物可以预防糖尿病引起的男性生殖功能障碍。此外，很多红树植物多糖也被发现表现出显著的抗糖尿病活性。

2.1.4 调节肠道环境

人体肠道微生物区系是一个复杂的系统，对健康至关重要。肠道中含有约1 013个肠道微生物，且其拥有的基因大约是人类基因的100倍，人类的很多生命活动和疾病都和肠道微生物区系息息相关。海洋植物多糖已被证实是一种有效的益生元调节肠道的健康。由于人体中缺乏相应的酶，海洋植物多糖大多不能被上消化道消化，从而能够安全到达肠道。然后，人体结肠中大量的微生物可以选择性地利用这些海洋植物多糖，使有益菌丰度增加，如双歧杆菌属、乳酸杆菌属等。这些微生物利用这些多糖后还可以产生大量短链脂肪酸，如乙酸、丙酸、丁酸等，其中乙酸可以改善葡萄糖耐量并抑制脂肪合成、丙酸可增加葡萄糖摄取和减少肥胖相关炎症、丁酸可以促进细胞分化，滋养结肠黏膜，调节免疫反应，改善肠道屏障功能等[15]。

2.1.5 抗炎

炎症是身体应对有害刺激（如细菌、病毒等）的防御反应，但不受调节的炎症反应会导致很多的病理状况。炎症是由很多复杂的细胞信号通路介导的生物学过程，其中包含NO、环氧化物酶-2（cyclooxygenase-2，COX-2）以及炎症细胞因子有肿瘤坏死因子-α（tumor necrosis factor-α，TNF-α）、白细胞介素-1β（interleukin-1β，IL-1β）、白细胞介素-6（interleukin-6，IL-6）等关键介质。研究发现，海洋植物多糖可以调节这些介质来调控炎症。CUI M X等[42]从石花菜（Gelidium pacificum）提取的一种硫酸化多糖在体外不仅可以保护THP-1细胞免受LPS的细胞毒性的影响，还可以显著降低NO的含量，通过TLR4 信号通路发挥抗炎作用。WANG L等[43]从马尾藻（Sargassum fulvellum）中分离得到硫酸化多糖SFPS，发现其在体外可以显著抑制LPS诱导的一氧化氮合酶（nitric oxide synthase，NOS）和COX-2的表达水平，在斑马鱼体内也有效降低了LPS刺激引起的细胞死亡、活性氧和NO浓度。

2.1.6 抗氧化

海洋植物多糖是一种天然的抗氧化剂，尽管其抗氧化活性不如抗坏血酸，但考虑到其较大的生物相容性仍具有研究价值。从海草、红树植物和海藻等一些海洋植物中提取的多糖均具有较强的抗氧化活性。SILVA J M C等[26]从莱氏二药草（Halodule wrightii）中提取出一种硫酸化多糖，其抗坏血酸当量为15.21 mg/g，但在低质量浓度（0.005 mg/mL）下，其超氧化物歧化酶的清除效果优于没食子酸。LI Q等[31]从木榄（Bruguiera gymnorrhiza）中提取出多糖BGP，其对超氧阴离子自由基、2,2'-联氮-双-3-乙基苯并噻唑啉-6-磺酸（2,2'-azino-bis（3-ethylbenzothiazoline-6-sulfonic acid），ABTS）自由基和羟自由基均具有较强的抗氧化能力。黄依佳等[44]从蓝藻粉中提取的蓝藻多糖CB-2-1在质量浓度为2 mg/mL时对DPPH自由基和羟基自由基的清除率最高达到98.75%和72.64%。

2.1.7 其他功能活性

海洋植物多糖不仅具有上述活性，KOLSI R B A等[45]还从小丝粉草（Cymodocea nodosa）中分离得到一种具有出色抗高血压活性的硫酸化多糖，以N-马尿酰-组氨酸-亮氨酸水合物（N-hippuryl-His-Leu hydrate salt，HHL）为底物时，其IC50值为0.43 mg/mL。来自全楔草（Thalassodendron ciliatum（Forss.））的多糖具有强大的肝改善功能[28]。一些岩藻聚糖还可作为一种具有靶向性的天然配体受体蛋白的类似物来改善心脑血管疾病。这些研究为海洋植物多糖在功能食品中的应用提供了理论依据。

2.2 在食品包装中的应用

随着全球环保意识的不断深化，环保的食品包装成为当下研究热点。海洋植物多糖具有抑菌、抗氧化、保水性和良好的生物相容性的特点，且来源广泛，因而引起广大关注。比较几种不同海藻来源多糖，卡拉胶表现出良好成膜能力，是制作生物塑料最有前途的藻胶之一。卡拉胶有高效的胶凝性能，用于制造可食用包装和薄膜涂层，可防止食品变色、保持食品水和质地，并有助于芳香产品的封装[46]。HE F等[47]基于k-卡拉胶、明胶和姜黄素研制出一种单向透气可食膜，并将其应用于草皮鱼片的保鲜，发现其具有比亲水膜具有更好的机械强度和耐水性，且该单向膜会检测到鱼片新鲜度的变化，并通过颜色变化来显示。ABDILLAH A A等[48]利用箭根淀粉与异卡拉胶制成可生物降解的可食性薄膜，发现其具有较高的抗拉强度、水溶性、膨胀性和阻隔性，30 d后可完全降解，在室温下成功保持了圣女果的质量，将保质期延长到10 d。除卡拉胶外，琼脂、海藻酸钠、淀粉和果胶等海洋植物多糖在可食用膜中也被广泛研究。MADERA-SANTANA T J等[49]研究发现，将甘油加入琼脂薄膜后，降低了薄膜的不透明度和色差，改变了晶带的强度和结晶度。HUQ T等[50]探究了纳米结晶纤维素（nanocrystalline cellulose，NCC）对海藻酸盐基可生物降解纳米复合膜的增强作用，发现当NCC含量为5%时，复合膜的拉伸强度最高，比对照提高了37%。此外，NCC的加入还显著提高了纳米复合材料的水蒸气透过率。

3 总结

海洋植物是海洋中宝贵的生物资源，然而国内外关于海洋高等植物，即海草和红树植物的相关研究很少。本文综述了海藻多糖、海草多糖及红树植物多糖的研究进展。海洋植物多糖资源丰富且毒副作用小，具有多种生物活性，在食品工业中可以用来制作保健功能性食品和可食用薄膜或涂料等。目前，海洋植物多糖结构研究仍存在很大困难，很多应用也存在于实验室阶段，但随着科技进步和需求导向，海洋植物多糖的市场必将越来越广阔。本文对海洋植物多糖来源和在食品工业中的应用进行总结，为更好的利用海洋植物资源提供参考。