冻土区泥炭地植物生长及碳氮特征对模拟增温的响应

刘桢迪 ，宋艳宇，王宪伟，谭稳稳，张豪，高晋丽，高思齐 ，杜宇

1.中国科学院东北地理与农业生态研究所/中国科学院湿地生态与环境重点实验室，吉林 长春 130102；2.中国科学院大学，北京 100049

自工业革命以来，全球平均气温上升了0.85 ℃（IPCC，2021）。增温速率将在本世纪中叶达到近千年来的新高（Smith et al.，2015）。高纬度冻土区泥炭地是全球碳氮主要储存地，对气候变化响应尤为敏感（Norby et al.，2019；王姝等，2020）。大兴安岭连续多年冻土区内分布有大面积的泥炭地，也是我国增温最明显的地区之一（吴树森等，2017）。同时，大兴安岭泥炭地植物资源丰富，且不同类型冻土区（连续多年冻土区、不连续岛状多年冻土区和零星岛状多年冻土区）泥炭地植物群落组成和物种多样性差异显著（任娜等，2020），气候变暖可能会导致大兴安岭连续多年冻土区泥炭地植物种类发生显著变化。

植物是生态系统的重要组成成分，对维持生物多样性及其生存环境有着不可替代的作用（Ainsworth et al.，2005）。近年来，植物对全球变暖的响应已成为研究热点（Rahbek et al.，2019；Cao et al.，2020）。温度是影响植物生长的重要因素，温度升高可以延长植物的生长季（Xiao et al.，2019），影响包括光合作用速率在内的植物生理特性（Vukicevic et al.，2001），以及改变植物体内的元素分配（Klanderud et al.，2005）。研究植物体内碳氮元素质量分数有助于揭示温度变化对植物生长的影响。全球变暖还会通过影响土壤微生物引起土壤理化性质变化，进而影响植物根系对土壤养分的吸收及植物生长（Zhang et al.，2012；Song et al.，2018；Guan et al.，2019）。长期温度变化还可能导致植物群落内优势种的改变，从而导致生态系统原有的结构和功能发生变化（Schuur et al.，2015）。对于高纬度地区，低温是植物的主要生长限制因子之一，因此增温有助于促进高纬度地区植物的生长（杨晓艳等，2020）。有研究通过分析遥感观测数据发现北半球高纬度地区有变绿的趋势（Lucht et al.，2002；Chen et al.，2018）。研究表明，植物对全球变暖的响应存在区域异质性（Nomoto et al.，2021），而目前针对大兴安岭冻土区泥炭地的研究较少。

本研究以大兴安岭冻土区泥炭地为研究对象，通过开顶箱增温实验（Open-top Chamber，OTC），揭示了温度升高对冻土区泥炭地不同植物生长及不同组织碳氮特征的影响，对深入了解全球变暖背景下冻土区泥炭地植物群落结构和功能变化具有重要意义。

1 材料与方法

1.1 研究区概况

实验地点位于黑龙江省大兴安岭西北坡连续多年冻土泥炭地（52°56′32.40″N，122°51′23.26″E，海拔473 m）。该地区的年平均气温和降水量分别为-3.9 ℃和452 mm，属于寒温带季风性气候，冬季严寒漫长，夏季湿热，雨热同期。土壤类型为泥炭土。植物生长季一般在5—9月，优势植物包括白毛羊胡子草（Eriophorum vaginatum）、杜香（Ledum palustre）、柴桦（Betula fruticose）、笃斯越桔（Vaccinium uliginosum）、甸杜（Chamaedaphne calyculata）和小叶杜鹃（Rhododendron parvifolium）（Meng et al.，2014；Song et al.，2021）。

1.2 实验设计

模拟增温实验开始于2013年9月，通过开顶箱法模拟增温。OTC增温箱长宽高均为1.5 m。对照（CK）组和OTC增温组各设3组重复，每组之间保持一定间隔。2014—2019年生长季使用温度记录仪（Tibbit V2，UTBI-001，Enset，USA）监测地上15 cm处的气温，以及地下5 cm和15 cm处的土壤温度。OTC增温箱导致生长季地上15 cm气温平均升高了0.47 ℃，地下5 cm和15 cm深度的土壤温度分别升高0.60 ℃和0.53 ℃。前期研究发现，模拟增温实验没有改变土壤含水量（Song et al.，2021），因此可以认为OTC组与CK组的差异是由于温度不同引起的。

2019年8月（增温实验6年后），对OTC及CK样地的植被群落特征进行调查。为了去除边际效应，在样地中间位置设立1 m×1 m样方，调查样方内植物种类，并测定样方内植物的高度、密度和盖度，随后收获整株植物，区分柴桦、笃斯越桔、狭叶杜香、甸杜、越桔柳和白毛羊胡子草6种典型植物的根、茎、叶，并收集凋落物。

重要值为该种植物的相对高度、密度、盖度和生物量的代数平均值。Shannon指数（H）Pielou指数（J）由公式（1）和公式（2）计算：

其中：

Pi——第i种植物数量占样方内植物总数的比例；

S——样方内的植物种类。

将收集到的不同植物根、茎、叶分别放在烘箱中，65 ℃烘干48 h至恒质量，随后使用德国MM400高能混合振荡型球磨仪（Retsch，Germany）磨碎。使用德国Multi N/C 2100 TOC仪（Analytik Jena，Germany）采用高温燃烧法测定植物不同组织总碳质量分数，样品经浓硫酸消煮后使用 AA3流动分析仪（Seal Analytical，Germany）测定植物不同组织全氮质量分数，并计算碳氮比。

1.3 数据分析

在 SPSS 24.0软件中使用T检验对 CK组和OTC组进行显著性分析，所有统计结果在P＜0.05时认为差异显著。使用OriginPro 2022软件作图。

2 结果与分析

2.1 模拟增温对泥炭地植物生长特征的影响

增温对大兴安岭冻土区泥炭地柴桦、笃斯越桔、杜香、甸杜、越桔柳和白毛羊胡子草的高度、密度、盖度和重要值的影响如图1所示。不同种类植物对增温的响应不同，与对照相比，模拟增温导致柴桦的高度和重要值分别显著增加 32.92%和45.68%（P＜0.05），白毛羊胡子草的密度和重要值分别显著增加89.62%和31.79%（P＜0.05），而笃斯越桔的盖度，密度和重要值分别显著降低 68.23%、65.71%和51.21%（P＜0.05）。模拟增温对狭叶杜香、甸杜和越桔柳3种植物的生长没有显著影响。

图1 模拟增温对泥炭地植物生长的影响Figure 1 Effect of simulated warming on plant growth in peatlands

2.2 模拟增温对泥炭地植物生物量和多样性的影响

模拟增温对冻土区泥炭地不同植物地上和地下生物量的影响如图2所示。模拟增温显著提高了柴桦的地上、地下生物量，但显著降低了笃斯越桔的地上、地下生物量。增温还导致狭叶杜香和白毛羊胡子草的地上生物量，甸杜的地下生物量显著降低。增温显著增加了植物的总地下生物量，但对总地上生物量没有显著影响。柴桦、笃斯越桔、甸杜、越桔柳和白毛羊胡子草地上、地下生物量变化在方向上具有一致性，狭叶杜香地上生物量显著增加，而地下生物量降低但不显著。模拟增温对冻土区泥炭地不同植物多样性的影响如表1所示。模拟增温导致了植物Shannon指数和Pielou指数显著降低。OTC组植物Shannon指数和Pielou指数相比CK组分别降低了33.50%和30.77%。

表1 模拟增温对泥炭地植物多样性的影响Table 1 Effects of simulated warming on the diversity of plants in peatlands

图2 模拟增温对泥炭地植物地上、地下生物量的影响Figure 2 Effects of simulated warming on aboveground and underground biomass of plants in peatlands

2.3 模拟增温对泥炭地植物碳氮特征的影响

模拟增温对冻土区泥炭地植物不同组织碳氮质量分数及碳氮比的影响如图3所示。增温导致柴桦茎的总碳质量分数显著增加，而凋落物的总碳质量分数显著降低。笃斯越桔根和叶总碳质量分数在增温后显著降低，而凋落物总碳质量分数显著增加。狭叶杜香根、叶和凋落物总碳质量分数在增温后显著降低，甸杜和白毛羊胡子草的凋落物总碳质量分数也在增温后显著降低。增温导致笃斯越桔茎的全氮质量分数显著增加，而凋落物全氮质量分数显著降低。狭叶杜香根、叶和凋落物全氮质量分数在增温后显著降低，甸杜和越桔柳的叶全氮质量分数显著增加，模拟增温导致越桔柳凋落物和白毛羊胡子草叶全氮质量分数显著降低。碳氮比方面，模拟增温导致笃斯越桔根、茎和叶的碳氮比显著降低，笃斯越桔凋落物和狭叶杜香根的碳氮比显著增加，甸杜茎、叶和凋落物的碳氮比显著降低。越桔柳叶和白毛羊胡子草凋落物的碳氮比在增温后显著降低，而越桔柳凋落物和白毛羊胡子草叶的碳氮比显著增加。

图3 模拟增温对泥炭地植物不同组织碳氮特征的影响Figure 3 Effects of simulated warming on carbon and nitrogen characteristics of different tissues of peatland plants

3 讨论

冻土区泥炭地柴桦、笃斯越桔、狭叶杜香、越桔柳和白毛羊胡子草的高度在增温后呈增加的趋势，说明泥炭地植物生长受温度的限制，增温有利于植物的生长。吴红宝等（2019）的研究发现，增温有利于高寒植物的生长，与本研究的结论具有共通性。实验结果还表明不同植物对增温的响应具有差异性，模拟增温显著降低了笃斯越桔的密度、盖度和重要值，但显著增加了白毛羊胡子草的密度和重要值。增温使冻土区泥炭地典型植物柴桦的高度和重要值与白毛羊胡子草的密度和重要值显著增加，笃斯越桔的密度、盖度和重要值显著降低，说明增温有利于高灌木植物和草本植物的生长，但不适合矮灌木植物的生长（赵丹丹，2019）。甸杜高度、密度、盖度和重要值在增温后均有所下降，但与对照组之间没有显著性差异。甸杜是一种泥炭地典型植物，可能更适宜自然温度，而持续的全球变暖可能不适宜甸杜生长。甸杜是一种贫营养泥炭沼泽的指示生物（卜兆君等，2004），而增温可能会通过促进土壤有机氮矿化改变植物生长所需营养状况。全球变暖可能会增加贫营养泥炭沼泽的营养，从而影响了甸杜的生长。在本研究中，笃斯越桔的盖度和密度在增温后显著降低，白毛羊胡子草的盖度和密度在增温后增加，可能成为新的优势种。越桔柳的密度、盖度和重要值都较低，说明模拟增温对其影响尚不明显。在本研究中，增温后柴桦、笃斯越桔、狭叶杜香、越桔柳和白毛羊胡子草高度都有不同程度的增加。一项梯度增温的研究表明，当增温超过一定限度后，增温对植物高度增加的促进作用会逐渐减弱（姜炎彬等，2017）。大兴安岭地区植物资源丰富且气候寒冷，本研究增温幅度较小，因此增温对植物高度仍表现为促进作用，大幅度增温对该地区植物的影响还需要进一步研究。

非冻土区的研究发现，不同类型植物对增温的响应不同（晁倩等，2019），且过度增温会趋向于形成单优势群落，引起群落演替（杨晓艳等，2020）。本研究区内，笃斯越桔有失去优势种地位的趋势，而柴桦、狭叶杜香和白毛羊胡子草则有成为优势种的趋势。物种多样性是生物多样性在物种水平上的表现形式，是群落结构的重要组成部分（汪殿蓓等，2001）。增温引起植物群落Shannon指数和Pielou指数下降，说明多年的模拟增温会导致区域植物优势种发生改变，进而发生演替（Parmesan et al.，2003；Song et al.，2020）。温度升高引发的植物演替可能会导致湿地植物的灭绝，从而影响湿地生态系统功能（任娜等，2020）。湿地植物物种越丰富，其对营养物质的吸收就越有效，生产力也就越高（Engelhardt et al.，2001）。此外，温度升高导致了植物多样性的降低，持续的全球变暖有可能导致泥炭地生态系统稳定性降低，影响生态系统的功能，最终可能会导致泥炭地的退化（黎磊等，2014）。为了保护大兴安岭冻土区泥炭地的生态功能，不适宜增温环境的笃斯越桔和甸杜需要更多的关注。

增温导致柴桦地上、地下生物量增加，甸杜地上、地下生物量降低，说明增温有利于柴桦的生长，但不利于甸杜的生长，与柴桦和甸杜的高度、密度、盖度和重要值对增温的响应一致。对于高纬度泥炭地植物，温度是主要的的限制因子（Panetta et al.，2018）。增温可以直接导致植物的光合作用增加，还可以通过改变养分的有效性，间接促进植物生长及生物量的增加（Zhang et al.，2019）。本研究发现增温导致总地下生物量显著增加。植物主要依靠根吸收水分，小幅度增温会引起土壤水分降低，因而植物通过增加根生物量来缓解水分限制，导致了地下生物量的增加（魏春雪等，2021）。另外增温会导致土壤无机氮质量分数增加（刘美等，2022），这会促进植物根的生长造成植物地下生物量增加（Lee et al.，2007）。生物量增加会提高土壤中凋落物量，增加碳输入，另一方面凋落物增加也会影响土壤微生物活性，影响碳氮循环。

增温导致柴桦、笃斯越桔、狭叶杜香、甸杜、越桔柳5种典型植物叶碳质量分数减少，这可能是因为植物净光合速率降低。生长在寒冷地区的植物在低温下有较高光合速率，最大光合速率出现在较低的温度下，增温可能降低了这些植物的光合速率，同时也增加了呼吸速率（Xiao et al.，2019）。这也可能导致冻土区泥炭地大气CO2浓度升高，从而加剧温室效应，使温度进一步升高。模拟增温后叶片碳质量分数普遍呈降低的趋势，这是高寒植物适应全球变暖的一种表现（Weih et al.，2001）。有研究认为，模拟增温对笃斯越桔叶片的碳质量分数没有显著影响，但使叶片的碳氮比显著降低了30.60%（江肖洁等，2014）。本研究发现增温不仅导致笃斯越桔叶片的碳氮比显著降低了22.41%，还显著降低了叶片的碳质量分数。

全球尺度的研究表明，植物叶片的平均全氮质量分数约为 20.10 mg·g-1（Reich et al.，2004），而在本研究中，增温前后6种植物叶片全氮质量分数均未达到这一平均值，说明泥炭地植物缺少氮营养，其生长受到氮限制（Mao et al.，2015）。增温导致狭叶杜香和白毛羊胡子草叶的氮质量分数显著降低，可能是由于增温促进了狭叶杜香和白毛羊胡子草的生长，从而相对稀释了氮元素的浓度（Hao et al.，2016）。狭叶杜香根、茎和叶增温前的碳氮比分别为87.43、121.32和 33.73，根茎叶碳氮比约为2.59∶3.60∶1，刘石宁等（2020）在天然泥炭沼泽的研究中，狭叶杜香根、茎和叶的碳氮比分别为55.50、86.49 和 23.42，其根茎叶碳氮比约为 2.37∶3.69∶1，与本研究结果有共通性。植物生长环境的改善可能会使植物释放自身养分，导致植物氮质量分数降低和碳氮比增加（Gonzalez-Meler et al.，2017），但本研究的结果与其并不相同。增温可能促进了某些微生物与植物的共生作用，影响了植物对碳氮的获取，从而改变了植物组织的碳氮比（张慧等，2020）。增温还可以通过增加土壤氮矿化和氮有效性间接影响植物生长，这也将导致植物氮的增加和碳氮比降低（Dou et al.，2010）。模拟增温显著降低了笃斯越桔和甸杜叶和凋落物碳氮比，越桔柳凋落物和白毛羊胡子草叶的碳氮比在增温后显著增加，而越桔柳叶和白毛羊胡子草凋落物的碳氮比显著降低。凋落物最终在微生物的作用下被分解，一般认为碳氮比越低，凋落物分解越快，因此甸杜和白毛羊胡子草凋落物的分解速度可能会增加而笃斯越桔和越桔柳的凋落物分解速率可能会降低，这会影响回归土壤的养分，进而影响植物生长（Allison et al.，2008；Zhang et al.，2019）。

4 结论

（1）大兴安岭连续多年冻土区泥炭地植物对增温的响应具有种间异质性，增温显著增加了柴桦的高度和重要值以及白毛羊胡子草的密度和重要值，但显著降低了笃斯越桔的密度、盖度和重要值。增温有利于高灌木和草本植物的生长而不利于矮灌木的生长。

（2）模拟增温会降低泥炭地植物物种多样性。此外，模拟增温导致柴桦的地上、地下生物量显著增加，而笃斯越桔的地上、地下生物量显著降低。增温还显著增加了植物的总地下生物量，总地上生物量则没有显著变化。

（3）增温还导致了柴桦凋落物、笃斯越桔根和叶，狭叶杜香根、叶和凋落物以及甸杜和白毛羊胡子草的凋落物碳质量分数显著降低，柴桦茎和笃斯越桔凋落物的碳质量分数显著增加；狭叶杜香根、叶和凋落物以及白毛羊胡子草叶的氮质量分数显著降低，笃斯越桔茎、甸杜叶以及越桔柳叶的氮质量分数显著增加；笃斯越桔根、茎和叶、甸杜茎、叶和凋落物以及越桔柳叶的碳氮比显著降低，狭叶杜香根以及笃斯越桔和越桔柳凋落物的碳氮比显著增加。植物凋落物碳氮比的改变将影响其分解及土壤养分循环。