荒漠灌丛和土壤动物关系及对降水变化的响应研究进展

郭志霞，刘任涛，赵文智

（1.宁夏大学农学院，宁夏 银川 750021；2.宁夏大学生态环境学院，宁夏 银川 750021；3.西北土地退化与生态恢复国家重点实验室培育基地，宁夏银川 750021；4.中国科学院西北生态环境资源研究院，甘肃 兰州 730000）

荒漠生态系统属于干旱地貌，主要是因为受副热带高压带的调控，年降水量在250 mm以下，而且非常集中，年降水量有时甚至集中在一两次之内，其蒸发量也远超过正常降水量（大几倍甚至上百倍）［1］，空气非常干燥。因而，荒漠地区物理风化剧烈，而化学风化较弱，地面裸露，植被极其稀少［2］。干旱地域约占全球土地面积的1/3［3］，气候变化、人类活动干预使得这一地域极易产生荒漠化［4］，导致该地区土地发生退化［5］。灌丛植被是荒漠生态系统中十分重要的植物类型之一［6］，在中国分布面积高达2×108hm2，具有很强的抗旱能力［7］，能够有效地防风固沙、保持水土，在荒漠生态系统的保护、恢复和重建中发挥着重要的作用［7］。

在荒漠生态系统中，随着灌丛的建植生长发育，植被群落结构组成由单一的灌木、半灌木演变成一年生草本逐渐占优势的复杂灌草复合系统［4］。此外，灌丛通过遮阴和提高地表粗糙度来改变植被区的微气候、土壤理化性质，同时微生境改善又为近地面种子萌发［8］、种子库维持［8］、动植物定居［9］和生长提供适宜环境［10］，从而形成灌丛“肥岛”。灌丛“肥岛”会吸引土壤动物、微生物等到灌丛下生存、发育和繁殖，进而提高灌丛微生境下土壤动物的多样性，形成“虫岛”现象，这种效应的形成有利于灌丛微生境多样性保育和土壤性质改善［11］。

土壤动物作为土壤生物的重要组分，其种类丰富且高度多样化，具有广泛的生活史策略和摄食类型［12-13］，在生态系统功能、植物群落动态乃至人类健康中均发挥着至关重要的作用［14］。同时，土壤动物已几乎参与了一切主要的土壤生态过程，并且它们在有机质分解、养分循环和维持土壤结构和稳定等方面发挥重要作用。土壤动物群落组成和多样性与土壤的物理、化学及微生物特性的变化密切相关。在灌丛栽植背景下，这些土壤理化性质和微生物特性也会发生变化。鉴于此，本研究围绕“灌丛和土壤动物作用”这一核心问题，主要从荒漠灌丛分布及生长特征、荒漠灌丛和土壤动物分布关系的基础上，分析了荒漠灌丛土壤动物分布对降水变化的响应规律及内在机制。在此基础上，针对荒漠灌丛土壤动物研究中存在的问题提出了未来可能的研究方向和建议。

1 荒漠灌丛分布及生长特征

1.1 荒漠灌丛分布特征

灌丛是荒漠、半荒漠区的一种主要植被类型，因落叶灌丛常分布于沙质土壤且长势稀疏低矮，故又称为荒漠灌丛或者沙地灌丛［15］。其中，一部分是以喜暖的亚洲中部草原成分在植被组成中起主导作用，而另一部分是以耐旱植物占比重较大［16-17］。在气候带上，中国灌丛物种的主要分布区为湿润地区常绿灌丛和干旱半干旱区落叶灌丛［18］；在分布区域上，灌丛分布主要集中于甘蒙荒漠、半荒漠区（内蒙古包头以西、宁夏回族自治区中北部、甘肃北部及西部广大地区）和蒙东荒漠草原区（内蒙古阿巴嘎旗以东、大兴安岭西南缘以西、跨越辽宁西端、河北北部和山西北部的广大地区）［5，19］。

在地理分布上，我国灌丛植物种类与亚洲中部荒漠地区分布灌丛关系密切［20］，属于亚洲中部地区灌丛植被类型，群落分布特征表现为：1）具有明显的旱生形态，除河谷地段和林区有湿生和中生植物种类外，在干旱的黄土丘陵区和石质山地为重旱生或典型旱生植物种类［21］；2）灌木类群的建群种和优势种，大部分为矮高位芽植物或地上芽植物，群落结构不明显；3）分布于干旱的石质山地和黄土丘陵的灌木群落，大多只有灌木层而缺乏草本层［21］，但在植被保存比较完整的地段，常出现低矮灌木层与高大的草本层，在垂直空间上处于同一个阶段的现象；4）灌木群落的建群种和优势种比较低矮，一般为40 cm左右，最低仅20 cm，如麻黄（Ephedra sinica）等，只有河谷和林缘的种类可超过1 m［22-23］；5）自然植被为草原、半荒漠和荒漠类型，但由于生境的变化，这些灌木与草本植物之间，存在着一定的生态联系及其在空间上的演变关系；6）根据群落分布生境特征，包括所处的地形地貌及土壤特征等，可分为黄土灌丛、荒漠灌丛、红砂岩灌丛、盐漠灌丛、石山灌丛、河谷灌丛、悬崖灌丛七大类含48个群落［24］。

1.2 荒漠灌丛生长特征

荒漠灌丛的栽植与建成，即灌丛的冠幅与株高［25］、灌丛体积的增长和灌丛表面积的扩大，体现了灌木个体在生长发育过程中与环境间的协调关系［26］。不同灌木的这种特征之间的差异性速度生长，会导致不同类型的冠型形成，体现了不同物种与环境条件之间的相互关系。自然环境的不确定性和资源亏缺是干旱生境的典型特征，植物在生长过程中更趋于维持存活，并非生殖和生长，所以荒漠灌丛的生长将极其缓慢［27］。因此，荒漠灌丛形态特征可以有扁平、近半球形和竖直3种类型，但形态建成后，由于维管导水系统向上提升力的限制，限制灌丛高度的生长，可较快达到生长极限，使得灌丛形态最终表现为扁平型和近半球型［26］。

1.3 荒漠灌丛堆形成与发育

在荒漠生态系统中，灌丛与风沙沉积物共同作用而形成荒漠灌丛沙堆，例如，以荒漠灌丛柠条（Caragana konshinskii）、油蒿（Artemisia ordosica）以及红砂（Reaumuria songarica）为核心，由沙土物质围绕植株沉积形成的典型灌丛沙堆。一般情况下，灌丛沙堆发育过程包括4个阶段：生长发育初期的雏形阶段、生长发育过程中的迅速增长阶段、生长发育成熟期的相对稳定阶段和生长发育后期的衰退阶段［28］。每一个发育阶段的荒漠灌丛沙堆，均呈现不同的沙堆形态特征、土壤和植被状况（表1）。

表1 不同演化阶段灌丛沙堆形态、土壤及植被状况Table 1 Shrub sand nebkha morphology，soil and vegetation at different succession stages［33］

灌丛沙堆的发育与发展过程实际上是植物、风力、沙源三者共同作用下的一种平衡状态［29］。荒漠灌丛本身结构具有一定通透性，对固沙、集沙是一种良好的障碍物，在经过沙丘和植物生长之间的相互作用后，植物背风侧风速降低、风沙堆积，植物在堆积的风沙上继续生长，灌丛和沙质土壤相互作用并逐步发育成灌丛沙堆；并且，当植被覆盖率足够高时表现出来，这是因为不同的植物种类、形态特征直接影响到了沙堆发育的过程和形态形成［30］。每一个发展阶段均是因此逐步发育成灌丛沙堆，随着生境不断变化，当植被覆盖率足够高时风蚀就会停止，灌丛沙堆的形成进程也就终止［31］。影响沙堆形态发育和塑造的主要原因是荒漠灌丛的类型和性质，但其所在的地理环境、土壤质地是否具有丰富的沙源和风积作用是沙堆快速形成并扩展的外部因素［32］。

2 荒漠灌丛对土壤动物分布的影响

2.1 荒漠灌丛内外土壤动物分布

荒漠灌丛对土壤动物群落结构及动态可产生重要的影响［34］，研究表明，土壤动物对荒漠灌丛有无、种类、年龄和所处生境的响应机理存在一定的差异。例如，在塔克拉玛干沙漠［35］、美国加州干旱区［36］和以色列内盖夫荒漠［37］研究灌丛内外对土壤表层大型节肢动物的影响中发现灌丛对大型节肢动物具有明显的庇护所的作用，有利于维持大型节肢动物物种多样性，并且在灌丛内外生境条件下地表大型节肢动物的种类、数量存在明显的季节变动。这些研究也表明灌丛下具有比周围裸地或者草地土壤更高的湿度、更低的温度、更高的土壤养分含量和更丰富的食物资源［38］，同时荒漠灌丛的“肥岛”效应为土壤动物提供了良好的栖息场所和食物资源条件，进而影响土壤动物在灌丛内外的分布特征，产生“虫岛”效应［39］。整合国内外干旱生态系统中灌丛有无对优势土壤动物分布情况的影响（表2），这些研究均证实灌丛的“虫岛”效应［36-37，40-44］，并且灌丛内外优势类群数差异基本在2倍以上。

表2 灌丛内外土壤动物优势类群数分布情况Table 2 Distribution of dominant groups of soil faunal inside and outside the shrub

2.2 灌丛对土壤动物分布的影响

不同灌丛下产生的“虫岛”效应不尽相同（表3）。刘任涛等［45］在宁夏盐池县开展了不同固沙灌丛林营造初期地面节肢动物群落结构特征的研究发现油蒿灌丛下地面节肢动物生物量个体数、类群数和Shannon指数相较花棒（Hedysarum scoparium）、沙拐枣（Calligonum mongolicum）和柠条灌丛来说是最高的，同时其灌丛下捕食性和腐食性动物类群的个体数和类群数也是最高的（表3）。说明在灌丛林营造短期内，油蒿灌丛林对地面节肢动物多样性的保育效应和功能类群的影响要高于其他灌丛林地。同时在宁夏盐池研究灌丛斑块地面节肢动物的聚集效应中发现不同灌丛通过对灌丛下微生境的改变如土壤质地、电导率、pH等显著影响地面节肢动物的分布，并且对灌丛外样地也产生一定的辐射作用［46］。同时澳大利亚学者Kwok等［47］研究发现灌木物种是土壤动物群落组成、功能群分布的重要驱动力。

表3 不同灌丛土壤动物分布情况Table 3 Distribution of soil faunal in different shrubs［45］

2.3 荒漠灌丛生长过程对土壤动物分布的影响

干旱区荒漠灌丛对土壤的“肥岛”效应存在一个逐渐演变过程［46］。荒漠灌丛对土壤动物的聚集效应随灌丛生长发育而发生变化。随灌丛建植及发育过程对土壤性质的作用，对生活于其中的土壤动物群落分布产生了显著影响［48］。刘任涛等［46］在研究不同年龄柠条灌丛对地面节肢动物的影响中发现，在荒漠灌丛中期到成熟期间，土壤有机质提高，为更多种类的土壤动物存活创造了适宜条件［49-51］，灌丛下具有显著的聚集效应，类群数、个体数和多样性指数灌丛内均高于灌丛外，并且优势类群减少，常见类群增多。但是成熟期到衰老期间内外土壤条件持续改善和生态系统相对稳定，灌丛内外土壤动物群落结构显著差异消失［52］。老龄期灌丛内外又出现显著差异，表现为灌丛内高于灌丛外，这种变化导致食物网结构的复杂化，有利于干旱生态系统的有效恢复［52］。

2.4 生境差异对荒漠灌丛土壤动物分布的影响

不同草地类型荒漠灌丛所处生境也大不相同，致使灌丛下土壤动物密度、类群、优势种等表现出一定的差异［53，75］。在不同退化程度草地对灌丛下土壤跳虫恢复潜力进行分析研究，发现退化程度较浅的草地灌丛下土壤跳虫恢复力和扩散力较高，因此随着退化程度的降低，土壤跳虫密度大、种类数量多、多样性高［54］。在人工沙化治理从流动-半流动沙地到荒漠草原区过渡过程中，由于灌丛下沙生植物发生显著变化，植物丰富度、均匀度和多样性指数逐渐增加，灌丛下大型节肢动物与地上植物多样性指数具有一致变化趋势［55］。张武等［56］对松嫩平原草甸区灌丛下中小型土壤动物进行研究，结果表明灌丛下中小型动物的个体数量和类群数量随纬度的降低而增加，同时灌丛下土壤动物类群与土壤营养物质（氮、磷、钾、pH）具有线性相关性［56-57］。放牧与封育相比，放牧对灌丛下土壤动物个体数、类群数、种群密度以及丰富度产生负向影响，而放牧强度对灌丛下土壤动物的影响也不尽相同［58］。张安宁等［59］、杨志敏［44］研究放牧、封育条件下灌丛对土壤节肢动物群落的影响，前者得出放牧干扰的负向影响可通过灌丛对土壤大型节肢动物多样性的保育效应得到减弱，有利于灌丛的合理利用与管理［59］，而后者发现封育样地较放牧样地“虫岛”效应减弱，并且灌丛内外的分布格局无显著差异［44］。

3 荒漠灌丛土壤动物对降水变化的响应

降水是荒漠生态系统重要的水分来源，也是物质循环、能量流动过程的重要驱动因子［60］。在干旱生态系统中，自然条件极其苛刻，植物可利用资源十分稀缺，并长期处于营养资源和水分条件匮乏状态［61］，在水资源较丰富的时期，降水以脉冲形式输入该系统［62］。“脉冲-储存”范式体现了群落自身发展和水分变化之间的耦合作用［26］。降水的长期变化和不同灌丛的用水策略的交互作用［63-64］，使得灌木出现适宜其环境生长的表型特征，导致水分条件和营养资源的空间异质性，进而影响灌丛土壤动物的时空分布格局。研究表明，随着降水减少，灌丛对土壤动物的聚集效应越明显［41-42，45］，在偏干旱的生境中更多的土壤动物类群喜欢聚集在灌丛微生境中栖息、繁殖和活动［39］，从而导致灌丛内外土壤动物群落组成差异增大［65］。总体来说，降水对荒漠灌丛土壤动物分布产生了直接或间接影响。

3.1 降水对荒漠灌丛土壤动物分布产生直接影响

灌丛下地表土壤动物因生活在土壤表层而经常暴露在变化的环境中，因此其多度大小受降水直接影响最大［66］。灌丛下土壤动物扩散能力强弱可以表示土壤动物多度分布变化特征［66］，灌丛下土壤动物扩散能力弱的蚂蚁和蜘蛛受降水影响较大，而扩散能力强的甲虫受降水影响较小［67］。而灌丛下生于土层中的土壤动物由于土壤水分含量较少，强烈影响其产卵行为、存活及多度大小。在土壤水分较低的情况下，影响植食性土壤动物的产卵行为，导致产卵推迟或把卵产在较深土层中或者几乎不产卵［67］。因此食根性蚜虫的繁殖率、成虫个体大小和多度随土壤水分含量降低而减少。植食性线虫不同种属对土壤水分条件变化的响应也不尽相同，研究发现矮化属线虫（Tylenchorhynchus acuroides）及剑属线虫（Xiphinema americanum）对湿度变化比对短针属线虫（Pratylenchusneglectus）更敏感［68-69］。

3.2 降水对荒漠灌丛土壤动物分布产生间接影响

降水变化对植物的生物活性、土壤呼吸及代谢过程均有影响，从而对生态系统的初级生产量产生重要的反馈作用［70-71］，进一步影响灌丛下土壤生物的群落组成。并且，在干旱半干旱地区地表径流的源-汇变化主要是受到灌丛斑块、土壤结皮、动物巢穴等的影响，这些会调控土壤水分和养分的空间格局改变，进一步影响土壤动物对降水变化的响应模式［62］。首先，降水变化可以通过直接影响灌丛下凋落物的分解和土壤呼吸过程而对土壤动物的结构和数量产生显著影响［62］。其次，降水变化条件下，灌丛径流可将冠层附着的大气沉降物携带进土壤，进而改变土壤动物群落、生活环境及其土壤食物网结构［72-73］。另外，降水不同会影响灌丛下土壤温度、湿度、气体含量等土壤环境条件，这些影响因素相互作用进而对土壤动物群落多样性分布产生显著的耦合效应［74］。最后，降水变化会改变土壤湿度及其食物资源条件，通过影响土壤微生物分布，进而影响土壤线虫和小型节肢动物的数量分布［53］。

4 进一步关注的科学问题

目前关于荒漠灌丛对土壤动物的庇护作用已有大量研究，而基于降水、荒漠灌丛、土壤动物群落之间具有一定关联性，但这种关联性受到哪些因素的影响，会带来怎样的生态效应，跨地理气候带的灌丛、土壤动物的关联机制是否一致还需要更多深入的研究。因此，后续研究需注重以下问题：

1）加强灌丛地下生物响应所带来的生态反馈影响研究。地上及地下生态系统之间是紧密相连的。荒漠生态系统地上部分生产者的变化会导致地下系统中不同级别营养级生物的改变，而地下生物多样性、土壤生物之间相互作用的变化进一步改变营养循环速率，这些最终会反馈影响地上生态系统的格局和功能。因此，在不同地区设计大尺度、长期试验，通过野外自然降水变化试验，深入研究不同降水条件下荒漠灌丛土壤动物群落结构变化对地上灌丛植被生长与演替过程的反馈作用，对全面准确地了解干旱荒漠生态系统地下生态过程对气候变化的响应和适应机制具有重要的理论意义，同时又可以为干旱荒漠区人工植被建设选择、沙漠化防治提供依据。

2）采用新的研究方法和技术手段来加强影响机制和途径的研究。今后应在此基础上，设置控制试验来模拟降水变化，加强定量分析比较灌丛对降水再分配过程的影响及其对土壤动物多样性分布的作用机制研究。同时，应加强新兴技术的应用，将常规方法与新技术进行综合，使用分子技术、稳定同位素技术等，定量研究不同降水分布背景下灌丛根系多样性、根系分泌物多样性变化对土壤动物多样性分布的影响途径。

3）在荒漠、半荒漠地区修复过程中灌丛下土壤动物与人类健康有着至关重要的联系，灌丛下土壤动物赖以生存的土壤环境健康状态对人类影响很大。要深入挖掘基于灌丛下土壤动物功能性状、土壤食物网的土壤健康评价指标。土壤动物微生物群组、食性方面随环境变化复杂多样，需要利用多种研究方法对土壤健康评价进行分析，比如脂肪酸分析法、稳定同位素技术和DNA分子技术等，进一步确定灌丛下土壤动物与其他土壤动物之间的营养关系。