流溪河底栖动物功能摄食类群组成及其水生态指示作用

陈 慈,朱昆鹏,刘 玥,李佳旭,谭 颖,3,王 璐*

(1.广东省水文局广州水文分局，广东 广州 510150;2.暨南大学生态学系,广东 广州 510632；3.东北师范大学草地科学研究所植被生态科学教育部重点实验室,吉林 长春 130024)

流溪河是广州最重要的河流，被喻为广州的“生命河”“母亲河”。受水利建设、农业生产、城市化发展及旅游开发等因素影响，流域性人为活动影响加剧，从上游到下游正经历着大规模土地开发，河流生态条件与水质面临着进一步退化的风险[1-2]。流溪河生态保护是广州市生态建设的重要内容，也是广州河长制建设中重要的部分，开展流溪河系统性的生态学研究是科学监测与评估的基础。

大型底栖动物是河流生态系统的重要组成部分，其处于水生生物食物网的中间环节，在河流生态系统的物质循环和能量流动中具有极其重要的作用[3]。同时，底栖动物多样性高，分布广，对环境因子反应敏感，是河流生态系统健康评价的关键类群。底栖动物物种组成及多样性已被广泛应用于河流生态系统研究及健康评价[4-5]。根据栖息地模板理论(habitat-templet)和景观过滤假说(landscape filter assumption)[6-7]，栖息地作为环境的过滤器对生物的性状进行筛选，通过筛选的物种构成当地群落，因此探究底栖动物的性状分布特征能更好地指示生境环境的变化。按照底栖动物摄食方式，底栖动物可划分为撕食者、刮食者、滤食者、收集者和捕食者[8]。底栖动物功能摄食类群处于不同的营养级，能反映河流的食物资源状况，体现河流生态系统的生态过程。根据底栖动物不同功能摄食类群的生态学特征构建的功能评价指标体系，能从物质循环、物质纵向输送能力、沿岸物质输入及生境稳定性等方面指示河流生态系统的功能健康[9-11]。相关评价指标在国内已有应用，并被证明能很好地指示环境因子的变化[12-14]。

目前，流溪河底栖动物物种多样性及底栖动物完整性评价研究已受到了地方政府和不少学者的关注[15-17]，为流溪河生态系统结构完整性研究提供了一定的数据基础。但研究多针对底栖动物群落物种组成特征及其生物评价作用，缺乏对底栖动物功能摄食类群组成及其水生态指示作用的关注。为了从生态系统功能角度进一步评价流溪河生态系统健康状况，本研究于2019年枯水期和丰水期分别对流溪河底栖动物进行了系统性的采样，同时测定环境理化因子，对底栖动物功能摄食类群的空间分布进行分析，并应用功能摄食类群对流溪河流域的生态系统健康状况进行判断。本研究的开展可为流溪河水质监测与评估体系的建立和生态管理提供基础数据与方法上的参考。

1 研究地概况及研究方法

1.1 研究地概况

流溪河位于广州市北部，是广州市重要的水源地之一。流溪河水系发源于从化吕田峰山，流经从化区和白云区地区时汇入众多溪流，在南岗口与白泥河汇合后注入珠江，流入南海。流溪河属珠江三角洲水系，水系地理坐标为113°10′12″～114°2′00″E，23°12′30″～23°57′36″N，流域干流全长171 km，总面积2 300 km2。流域地貌属于华南台地的一部分，为粤北山区与珠江三角洲平原的过渡地带，东北高、西南低，上游为山区，间有小平原，良口以下主要为丘陵平原区。该流域属华南亚热带季风气候区，受季风环流影响以及临近南海的海洋调节，气候温湿，雨量充沛，年平均气温21.2℃，年平均降水量1 823.6 mm，每年4—9月为丰水期，10月至次年3月为枯水期，丰水期降雨量占全年的81.3%。

2019年，沿流溪河共设置13个采样断面(图1)，采样点覆盖了流溪河上游的吕田河、玉溪水和黄龙带水库上游河段样点(S1—S2主要受农业和种植业污染影响，S3—S5主要受河道挖沙影响)、良口镇和温泉镇所在的中游河段(S6—S9，主要受生活污染影响)以及城市化发展较快的下游河段(S10—S13，主要受生活污染和工业化污染影响)。

图1 流溪河水质与底栖动物采样点的设置与分布

1.2 数据获取

1.2.1生境数据获取

1.2.2底栖动物数据获取

分别于枯水期(2019年3月)和丰水期(2019年9月)，在所选断面100 m范围内，使用40目的D型网(口径25 cm×25 cm)对底栖动物样品进行采集。采集时先用D型网在岸边刮取、搅动水生植物，采集其上的底栖动物，再将D型网放置于水流的下方，在水流上方清洗较大的石块，然后搅动其底质，使底栖动物流入网中。在现场使用40目筛网过滤样品，将网内所有采集物装入塑料封口袋内，加入75%的酒精保存，带回实验室。在实验室内采用人工挑拣的方法在托盘中将底栖动物挑拣出，装入50 mL塑料瓶中，同时加入75%酒精溶液固定保存样品。在体视显微镜下，对采集到的底栖动物进行鉴定、计数，分类鉴定工作尽量鉴定到属级水平，分类鉴定参考相关书目[18-19]。结合现有的文献资料[7,20]对流溪河底栖动物功能摄食类群进行划分。

1.3 数据分析

对环境数据进行主成分(PCA)分析以了解采样点之间在水体理化性质上的差异。考虑环境变量的量纲差异，分析前对环境变量进行标准化处理。并采用单因素方差分析探究不同河段间环境因子的差异。采用Two-way PERMANOVA分析上、中和下游间及不同水期间底栖动物群落组成的差异。采用双因素方差分析探究流溪河底栖动物各功能摄食类群相对丰度及丰度在枯水期和丰水期之间及上、中和下游之间差异。采用冗余分析(Redundancy analysis，RDA)探究底栖动物功能摄食类群群落组成与环境因子关系，并使用前向选择筛选统计显著的环境因子。物种数据采用底栖动物功能摄食类群相对丰度，并对数据进行lg(X+1)转换。同时采用层次分割的方法[21]，获得每个解释变量(环境因子)所分配的解释率。

参照Merritt等[9]和Cummins等[10]提出的生态系统功能属性指标体系，从自养作用/异养作用、粗颗粒有机物/细颗粒有机物、悬浮有机物/沉积有机物、生境稳定性和下行效应控制能力方面，应用底栖动物功能特征参数对流溪河流域生态系统功能的现状进行评价。使用的底栖动物数据为各类群的丰度。生态系统属性指标及评价标准见表1。

表1 大型底栖动物功能摄食类群及其表征的生态系统属性

数据分析在R 3.4.3软件中完成，采用主要软件包为vegan和rdacca.hp，具体的R程序运行指令详见Borcard 等[22]。

2 结果与分析

2.1 环境特征

对环境因子进行PCA分析，排序结果见图2。根据 PCA 双序图上采样点的分布来看，上游样点和中游样点的环境因子差异不大，它们多数分布在排序图的同一侧，营养盐、浊度、电导率处于较低水平水平，河宽较小，流速较高;而大多数下游采样点分布在排序图的另一侧，营养盐、浊度、电导率处于较高水平，流速较低。单因素方差分析结果也表明， 下游河段的营养盐、水温和河宽等显著高于上游和中游河段(表2)。

图2 采样点和环境因子在PCA排序图上的分布

表2 上中下游河段差异显著的环境因子(平均数±标准差)及其单因素方差分析结果

2.2 底栖动物功能摄食类群组成

本次调查共采集到大型无脊椎底栖动物1 037头，隶属于8纲，19目，43科，59属。其中，水生昆虫相对丰度最高，达68.56%；其次为前鳃亚纲、腹足纲、双壳纲和甲壳纲，相对丰度分布为9.16%、8.78%、6.56%及5.30%；寡毛纲、蛭纲和瓣鳃纲类群相对丰度较低，分别为0.77%、0.48%及0.39%。Two-way Permanova分析结果表明底栖动物群落组成在枯水期和丰水期间差异不大(F=0.946，P=0.403)，但在上、中和下游样点间差异显著(F=1.287，P=0.021 6)。枯水期上游样点采集到的主要优势类群为摇蚊科、四节蜉属、盖蝽属和短沟蜷属类群；中游样点采集到的主要优势类群为摇蚊科、河蚬、泥甲科、萝卜螺属和狭口螺属类群；下游样点采样采集到的优势类群为摇蚊科类群。丰水期上游采集到的主要优势类群为摇蚊科、四节蜉属、龙虱属、鞘蛾科类群；中游样点采集到的主要优势类群为摇蚊科、河蚬、细蜉属和田螺属类群；下游采样点采集到的主要优势类群为摇蚊科类群。

在底栖动物功能组成方面，流溪河底栖动物以收集者为主要类群，相对丰度达58.73%；其次为刮食者和捕食者，相对丰度分别为13.43%和14.95%；滤食者和撕食者较少，相对丰度仅占2.80%和0.10%。枯水期和丰水期各样点底栖动物功能摄食类群组成见图3、4，多数样点功能摄食类群为3～4个，少数样点为1～2个，枯水期下游样点13未采集到底栖动物。各功能摄食类群相对丰度在上、中和下游样点间及2个水期间均无显著差异。对底栖动物功能摄食类群丰度的时空动态进行分析(表3)，结果表明中游收集者丰度在枯水期高于丰水期(F=3.279，P=0.085)；上游捕食者丰度在枯水期高于丰水期(F=3.675，P=0.07)。枯水期捕食者在不同河段间差异显著(F=4.812，P=0.02)，表现为上游显著高于中游和下游。

表3 大型底栖动物功能摄食类群丰度

图3 各样点底栖动物功能摄食类群相对丰度

图4 底栖动物功能摄食类群与环境变量的冗余分析的排序

2.3 环境因子对底栖动物群落的影响

对2次采样的底栖动物功能群落组成与环境因子进行RDA分析，向前选择表明在枯水期，影响底栖动物群落结构的主要环境因子为流速(Vel)和氨氮(NH3-N)，对流溪河枯水期功能摄食类群群落结构变异的解释率为14.5%；其中，氨氮的解释率为9.24%，流速的解释率占5.24%。在丰水期，影响底栖动物群落结构的主要环境因子为二氧化硅(SiO2)和流速(Vel)含量，对群落结构变异的解释率为11.7%，其中二氧化硅解释率为11%，流速解释率为0.7%。

2.4 基于底栖动物功能摄食类群参数的流溪河生态系统评价

图5表述了流溪河在丰水期和枯水期各样点功能摄食类群所表征的生态系统属性。由自养作用/异养作用参数可见，除个别样点外，流溪河大部分样点参数低于阈值，处于异养状态。粗颗粒有机物/细颗粒有机物参数可见流溪河流域所有样点均低于阈值，处于不健康状态。在悬浮有机物/沉积有机物参数方面，除丰水期上游和中游的个别样点外，总体上低于阈值，处于不健康状态。在下行效应控制能力方面，一些上游样点高于阈值，处于调控能力不健康状态；中游和下游多数样点低于阈值，处于健康状态。在生境稳定性方面，除上游挖沙河段样点3、4及中游样点8外，总体上处于稳定或近稳定状态。

图5 流溪河各样点底栖动物功能摄食类群参数

续图5 流溪河各样点底栖动物功能摄食类群参数

3 讨论

底栖动物群落功能摄食类群对研究河流生态系统结构和功能组成具有重要的作用。河流连续体理论认为河流从源头到河口是连续、统一的，有机物数量、资源分配和底栖动物功能摄食类群沿河纵向连续[23]。在本次调查中，流溪河从上游到下游采样点上的功能摄食类群组成均存在缺失，表明人为干扰已严重破坏了流溪河底栖动物的营养级结构。但底栖动物功能摄食类群组成在枯水期和丰水期间差异不显著，指示了底栖动物营养级结构的季节间稳定性。

撕食者以外源有机物和水生植被为食物来源，将粗颗粒有机物(CPOM)分解为细颗粒有机物(FPOM)，能为收集者和滤食者提供食物来源[24]。撕食者多为敏感类群，对食物及环境变化反映敏感。根据河流连续体理论，上游低级别河段底栖动物功能摄食类群以撕食者占优势[23]。而流溪河流域采集到的撕食者丰度极低，大部分样点撕食者缺失，反映了食物来源的缺乏及生境的不适宜。自然环境条件往往和人为干扰共同影响底栖动物的群落构建[25-26]。撕食者多为喜凉物种，普遍认为热带亚热带地区撕食者丰度和多样性较低[27]，这也是流溪河流域采集到的撕食者较少的原因。刮食者以附着藻类为主要食物来源，较多地出现在中游水面开阔、有充足阳光照射的生境中[23]。本研究在流溪河上游采集到的底栖动物中刮食者较多，表明上游生境较适宜刮食者生存。滤食者过滤细颗粒有机物为食，多栖息于流速较急的生境中。目前流溪河上共建有小型电站14座，并修建了11个拦河坝(图1)，一些河段存在非自然断流是导致这一结果的主要原因。如：东坑二级电站下游样点S4(上游样点)、塘下坝下样点S10(中游样点)和人和坝下样点S12(下游样点)均为非自然断流，枯水期和丰水期均未采集到滤食者类群。收集者对环境的适应性较强，是流溪河流域中最为优势的类群。但上、中和下游样点采集到的优势收集者类群存在差异，上游样点中采集到的收集者以中耐污类群四节蜉及耐污类群摇蚊为主要的优势类群，中游样点以中耐污类群河蚬及耐污类群摇蚊为主要的优势类群，而下游样点耐污染类群摇蚊科为绝对优势类群，这也与流溪河下游水质污染最严重的生境环境条件相一致。

底栖动物群落组成很大程度上受到水体环境因子的影响。枯水期流速是影响底栖动物功能摄食类群分布的关键环境因子，其解释率达14.5%(图4a)。底栖动物，尤其是对水流流动性需求较高的滤食者，与流速呈显著正相关。流溪河流域内多个电站和拦河坝影响了河流的流动性，是导致这一结果的主要原因。以往大量研究结果表明氮磷元素及有机物含量高会引起河流水体富营养化，导致某些底栖动物类群消失，耐污种成为优势物种[18,28]。在本研究中，NO3含量对枯水期底栖动物群落分布的解释率达9.24%，且其与以敏感类群为主的撕食者和刮食者丰度呈显著负相关。谭颖等[15]对2018年流溪河底栖动物物种组成与环境因子关系的研究已指出NO3是影响枯水期流溪河底栖动物群落结构的关键环境因子，本研究从功能摄食类群组成的角度进一步证实了这一结果。在丰水期，由于降水量的增加稀释了水体化学物质的含量，氮磷元素含量不再显著影响底栖动物的分布。此时，SiO2成为关键环境因子。SiO2能影响底栖硅藻的生长，可能通过影响藻类生长间接影响底栖动物[29]。这一结果也与谭颖等[15]的研究结果一致。虽然2个水期环境因子对底栖动物群落分布的解释率都较低(枯水期14.5%、丰水期11.7%)，但较低的群落影响因子解释率在淡水生态学研究中是普遍现象[30-31]。后续研究会增加测定的环境因子参数(例如重金属含量等)，进一步探讨环境因子对底栖动物功能摄食类群的影响。

底栖动物功能摄食类群的组成也指示了生境的健康状况。上游较低的撕食者丰度，但较高的刮食者丰度，指示了河流郁闭度低、河岸带受损的特征。粗颗粒有机物/细颗粒有机物参数进一步指示了流溪河流域河岸带处于不健康状态。流溪河流域大部分样点滤食者缺失，悬浮有机物/沉积有机物参数也低于阈值，指示了流溪河流域连通性差，纵向运输能力不健康的特征。捕食者以其他类群底栖动物为食，上游样点捕食者丰度较高导致样点的下行作用调控能力过强，处于不健康状态，指示了营养级结构的不健康。此外，流溪河流域采样点生境稳定性的最低值出现在受挖沙干扰影响的玉溪水河段(样点3、4)，指示了挖沙对河流生境稳定性的显著影响。

随着中国河长制建设的推进，河流生态系统的健康状况日益受到重视。现阶段，中国的河流监测与评价也正在从单纯的物理化学指标监测和限值达标的评价体系，向基于保护河流水生态完整性为目标的多要素多指标的综合监测评价体系发展，底栖动物已经被纳入河流水生物监测的重要指标。生态系统完整性包括结构完整性和功能完整性[32]。林罗敏等[16]和刘帅磊等[17]通过构建底栖动物完整性评价指数从生态系统结构角度初步对流溪河进行了生态评价。本文则通过底栖动物功能摄食类群参数，从功能属性方面对流溪河进行了生态评价。本研究使用的底栖动物功能摄食类群参数较好地指示了流溪河生态系统的功能健康状况，可见底栖动物功能摄食类群参数可应用于流溪河生态监测，应纳入河流生态监测的指标。此外，应用的评价标准是Cummins等[10]基于温带地区河流研究得出的，其在热带亚热带地区评价标准的划定有待进一步探究和考量。今后可在流溪河所属的珠江水系的上游，选择无或受轻度干扰的溪流调查底栖动物功能摄食类群组成，构建适合中国南亚热带地区的河流底栖动物功能摄食类群评价参数标准，为后续流域的监测及修复提供理论依据及指导标准。

4 结论

流溪河流域底栖动物以收集者、刮食者和捕食者为主，滤食者和撕食者较少。流速、营养盐、SiO2是影响底栖动物功能摄食类群组成的关键环境因子。流溪河生态保护应注意河岸带植被恢复、减少挖沙干扰、减少水质污染并恢复河流连通性。底栖动物功能摄食类群参数能很好地指示流溪河流域的健康状况，应被纳入河流生态监测的指标。