草地贪夜蛾对2种豆科蔬菜的取食和产卵选择性及其适应性研究

许 冬，李文静，王 玲，尹海辰，丛胜波，杨妮娜，谢原利，万 鹏

(1.湖北省农业科学院植保土肥研究所，农业农村部华中作物有害生物综合治理重点实验室，农作物重大病虫草害防控湖北省重点实验室，武汉 430064；2.湖北省植物保护总站，武汉 430070)

草地贪夜蛾SpodopterafrugiperdaJ.E.Smith是一种源自美洲地区的多食性、远距离迁飞性重大入侵害虫(吴秋琳等,2019;Kebede and Shimalis,2021)。2019年1月，我国云南普洱市江城县首次发现了草地贪夜蛾，截止5月底，已入侵贵州、广东、海南、安徽、山东等15个省(区、市)(杨普云等,2019)。草地贪夜蛾繁殖能力和适生性强，寄主范围广泛，包括玉米Zeamays、甘蔗Saccharumofficinarum和水稻Oryzasativa等76科353种不同植物(Montezanoetal.,2018;谢殿杰等,2021)。在我国，其不仅取食危害最适寄主玉米，在小麦TriticumaestivumL.、大麦Hordeumvulgare、青稞Hordeumvulgare、燕麦Avenasativa、糜子Panicummiliaceum、小葱Alliumschoenoprasum等作物以及马唐Digitariasanguinalis、牛筋草Eleusineindica等一些禾本科杂草上也有发生，严重威胁着我国粮食安全和生态安全(徐丽娜等,2019;杨现明等,2019;赵雪晴等,2019;Heetal.,2020;汤印等,2020;刘欢等,2021;张云慧等,2021)。另外，草地贪夜蛾成虫在通过季节性迁飞寻找适宜环境完成多个世代繁殖的过程中，逐渐分化出嗜食玉米、高粱Sorghumbicolor等的玉米型和主要危害水稻、牧草的水稻型(Saldamando and Vélez-Arango,2010;吴孔明,2020)。而前期的研究发现，入侵我国的草地贪夜蛾群体很可能来自一个水稻型和玉米型杂交群体的后代，并在长期的演化扩散过程中，玉米型的核基因组占据了主导地位，从而形成了一种特殊的玉米型(唐运林等,2019;张磊等,2019)。鉴于我国草地贪夜蛾群体可能兼具两种品型的生物习性，存在入侵适应过程中寄主范围进一步拓宽的可能性，因此，对我国境内适合草地贪夜蛾生长发育的寄主研究亟待解决。

长江流域是草地贪夜蛾“北迁南回”过渡区，也是“三区四带”布防的关键环节，抓好阻击防控对保障黄淮海玉米生产安全、降低西南华南秋冬季发生基数具有重要作用。该区域多级阶梯型地形、丰富的农作物多样性、单元面积小等特征，会造成一定区域内田间多种寄主共存，辗转为害的桥梁较多，从而导致草地贪夜蛾在该地区世代重叠加重、暴发灾变的风险加大。因此，了解草地贪夜蛾对不同作物的取食及产卵喜好，有助于指导长江流域作物布局以及阐明草地贪夜蛾在该地区转主危害的生物学规律。本研究以玉米、豇豆Vignaunguiculata和四季豆Phaseolusvulgaris为测试对象，研究其对草地贪夜蛾幼虫取食选择性及生长发育的影响，并分析草地贪夜蛾成虫对3种寄主的产卵选择性，为评估草地贪夜蛾从玉米地转移至相邻豇豆、四季豆上的潜在危害风险提供科学依据。

1 材料与方法

1.1 试验材料

草地贪夜蛾于2019年7月20日采自湖北省通山县大畈镇板桥村夏季玉米地。室内利用人工饲料继代饲养繁殖，成虫用10%蜂蜜水饲喂，收集所产卵块，作为供试虫源。室内饲养环境条件：温度25℃±1℃，相对湿度60%～70%，光周期16 L ∶8 D。

玉米(汉丹777)，湖北省种子集团有限公司生产；豇豆(力丰久摘不败豇豆)和四季豆(特嫩王中王)，均为沧州津科力丰种苗有限责任公司生产。以上种子均在温室内采用花盆栽培，待其长至3～4叶时备用。新鲜豇豆豆荚和四季豆豆荚由市场上购买，清水冲洗、自然晾干后备用。

1.2 草地贪夜蛾幼虫取食选择性试验

参考叶碟法(张云慧等,2021)，测定草地贪夜蛾不同龄期幼虫对3种寄主的取食选择率。在直径为20cm的玻璃培养皿底铺湿润的滤纸，沿四周放入新鲜玉米叶、豇豆豆荚、豇豆叶、四季豆豆荚和四季豆叶，寄主叶片取2片(直径2 cm)，豆荚取1段(长度2 cm)，摆放顺序随机且间距相等。在培养皿中心，接入不同龄期的幼虫(2龄及以上幼虫均以人工饲料饲喂，试验前进行2 h饥饿处理)。初孵幼虫和2龄幼虫每皿接入10头，3龄和5龄幼虫为避免互相攻击影响试验结果每皿放置3头，各重复不少于10次。每组培养皿设置完成后用黑布笼罩，6 h后观察记录幼虫的取食选择情况。

取食选择率(%)=(取食该植物组织的幼虫数/幼虫总数)×100

1.3 草地贪夜蛾取食豇豆叶片和四季豆叶片对其生长发育的影响

将上述3种寄主叶片分别放置于一透明塑料培养皿(底径6 cm，口径8 cm，高度4 cm)中，并接入1头4 h内孵化的初孵幼虫，盖好后放置到一养虫间内。环境条件：温度25℃±1℃，相对湿度70%±5%，光周期16 L ∶8 D。每组50头，重复 3次。幼虫2龄之前，每3 d更换一次新鲜叶片，2龄之后每天更换新鲜食物。逐日观察、记录草地贪夜蛾生长发育情况直至成虫死亡，统计取食各寄主化蛹率、成虫羽化率等。

按上述试验条件饲喂另一批用虫，待其羽化后，选取5对同日羽化的雌、雄成虫，移入内壁预先设有白色滤纸的玻璃杯(底径6 cm，口径8 cm，高10 cm)中，以10%蜂蜜水饲喂，用白色滤纸罩住杯口逐日观察记录成虫产卵情况，连续观察7 d。不同寄主处理重复5次。同时，取一批未交配的雌、雄成虫，按同一条件饲喂，统计雌、雄成虫寿命。

1.4 草地贪夜蛾产卵选择性试验

选取种植密度和长势基本一致的玉米苗、豇豆苗和四季豆苗用于试验，两两组合，分别将玉米苗和豇豆苗以及玉米苗和四季豆苗放置到100 cm×50 cm×100 cm的120目纱网养虫笼中，放入8对羽化1 d的草地贪夜蛾雌、雄成虫，笼中放置5%蜂蜜水用于成虫补充营养，重复4次。每天记录草地贪夜蛾在玉米、豇豆以及四季豆不同部位产卵数量，并计算着卵率和卵块比，连续记录6 d。

植物着卵率(%)=(该植物上的着卵量/所有植物上的着卵量)×100

1.5 数据分析

试验数据利用Excel 2007和SPSS 16.0软件进行处理。草地贪夜蛾幼虫取食选择性、幼虫发育历期、蛹重、蛹期、成虫寿命、单雌产卵量等数据应用单因素方差分析(one-way ANOVA，LSD多重比较法)，对不同寄主产卵选择性卵块数、植物落卵量等数据差异分析采用t测验。净生殖力(R0)、世代平均周期(T)、内禀增长率(rm)、周限增长率(λ)等生命表参数计算参考Birch(1948)和梁革梅等(2008)的方法。

2 结果与分析

2.1 草地贪夜蛾幼虫取食偏好性

草地贪夜蛾不同龄期幼虫对玉米叶均表现出取食偏好性(表1)。初孵幼虫选择取食玉米叶和豇豆叶的个体总数最高，分别占33.41%±5.57%和38.04%±8.28%，显著高于其它寄主组织处理(F4，69=7.036，P<0.001)。随着幼虫龄期的增长，幼虫对取食玉米的偏好逐渐减弱，其中，2龄幼虫对玉米叶、豇豆叶和四季豆叶的取食选择率分别为27.58%±9.97%、25.67%±4.62%和38.00%±8.34%，处理间差异不显著(F2，29=0.694，P=0.508)，但均显著高于取食四季豆豆荚和豇豆豆荚选择率(F4，49=5.528，P=0.001)；3龄幼虫和5龄幼虫的取食偏好性继续弱化，对玉米叶和其它4种寄主组织的取食选择率无显著差异(3龄：F4，49=1.839，P=0.138；5龄：F4，49=1.893，P=0.128)。

表1 草地贪夜蛾幼虫对不同寄主的取食选择性Table 1 Feeding selectivity of Spodoptera frugiperda larvae to maize,cowpea and kidney bean

2.2 不同寄主叶片对草地贪夜蛾生长发育及寿命的影响

不同寄主对草地贪夜蛾幼虫和蛹发育历期以及成虫寿命影响不同(表2)。取食玉米叶的草地贪夜蛾的幼虫历期、雌蛹历期和雄蛹历期分别为14.52±0.06 d、7.19±0.08 d和8.38±0.10 d，取食豇豆叶的为17.37±0.11 d、8.05±0.11 d和9.02±0.11 d，四季豆叶的为19.52±0.48 d、8.43±0.53 d和10.70±0.34 d，取食玉米叶的幼虫历期(F2，218=301.533，P<0.001)、蛹历期(雌蛹：F2，203=22.637，P<0.001；雄蛹：F2，98=40.310，P<0.001)均显著短于豇豆叶和四季豆叶处理。和嗜好寄主玉米叶相比，取食豇豆叶的草地贪夜蛾蛹重、成虫寿命无明显变化，但取食四季豆叶的草地贪夜蛾蛹重(雌蛹：F2，120=16.422，P<0.001；雄蛹：F2，95=13.175，P<0.001)、雄成虫寿命(F2，52=3.138，P=0.028)显著降低或变短。取食豇豆叶和四季豆叶对草地贪夜蛾化蛹率和羽化率影响较大，玉米叶处理的化蛹率和羽化率分别为82.00%±5.03%和74.00%±7.02%，而取食豇豆叶和四季豆叶的分别为67.22%±2.42%和55.56%±4.01%、15.63%±4.51%和12.50%±4.13%，处理间差异显著(化蛹率：F2，8=55.981，P<0.001；羽化率：F2，8=36.232，P<0.001)。总体来看，取食豇豆叶和四季豆叶的草地贪夜蛾发育进度相对缓慢，化蛹率和羽化率较低，表明玉米叶对草地贪夜蛾的生长发育具有更好的适生性。

表2 取食3种寄主植物对草地贪夜蛾发育历期及寿命的影响Table 2 Effects of developmental duration and longevity of Spodoptera frugiperda fed on 3 host plants

2.3 不同寄主叶片对草地贪夜蛾生殖力的影响

从生殖力来看，玉米叶处理的单雌产卵量为1 138.29±141.79粒，豇豆叶处理的为1 179.45±95.54粒，两者间差异不显著，但均显著高于四季豆叶处理的585.5±130.24粒(F2，11=7.144，P=0.014)(表3)。取食玉米叶和四季豆叶的雌雄性比分别为1.47和1.37，较为接近，而取食豇豆叶的草地贪夜蛾雌雄性比仅为0.75。从实验种群生命表参数来看，玉米叶饲养的草地贪夜蛾的净生殖率(R0)最大，其次为豇豆叶，取食四季豆叶的最低，说明草地贪夜蛾在玉米和豇豆上的爆发危害潜能较高，在四季豆上爆发危害的潜能较小；取食玉米叶平均时代历期(T)为34.54±0.31 d，显著短于豇豆叶和四季豆叶处理的35.38±0.57 d和36.14±1.04 d(F2，129=25.916，P<0.001)；取食3种不同寄主的草地贪夜蛾种群内禀增长率(rm)、周限增长率(λ)变化趋势一致，均表现为玉米叶处理最高，豇豆叶次之，四季豆叶最低。整体而言，取食玉米叶的草地贪夜蛾种群增长能力最强，取食四季豆的增速较慢。

表3 取食3种寄主植物对草地贪夜蛾繁殖参数的影响Table 3 Effects of fecundity parameters of Spodoptera frugiperda fed on 3 host plants

2.4 草地贪夜蛾成虫对不同寄主的产卵选择性

草地贪夜蛾成虫产卵行为对不同寄主具有明显的选择性。选择寄主玉米的卵块数、单雌着卵量以及植物着卵率均高于豇豆和四季豆处理。其中，在玉米和豇豆产卵选择试验中，草地贪夜蛾选择玉米的着卵块数为18.67±5.17块，显著高于豇豆上的1.67±0.33块(t=3.278，df=6，P=0.031)；选择玉米的着卵量占植物着卵量的95.81%±1.90%，其平均单雌着卵量为695.33±31.37粒，为豇豆处理的23.35倍，差异显著(t=19.546，df=6，P=0.001)(表4)。在玉米与四季豆产卵选择试验中，玉米处理的着卵块数(t=4.542，df=6，P=0.010)和单雌着卵量(t=3.686，df=6，P=0.021)分别为37.00±6.08块和716.68±154.65粒，显著高于四季豆处理的9.33±0.33块和146.17±6.29粒(表5)。

表4 草地贪夜蛾成虫对玉米和豇豆的产卵选择性Table 4 Oviposition preference of Spodoptera frugiperda to maize and cowpea

表5 草地贪夜蛾成虫对玉米和四季豆的产卵选择性Table 5 Oviposition preference of Spodoptera frugiperda to maize and kidney bean

其产卵行为对不同寄主部位也表现出选择性。草地贪夜蛾倾向于在玉米植株叶片背面上产卵，表现出较高的嗜好性，其次为玉米叶正面，在玉米茎秆、四季豆叶片正背面、四季豆茎秆、豇豆叶片正背面、豇豆茎秆上的着卵量较少。在玉米和豇豆选择试验中，草地贪夜蛾约96%的卵量选择产在玉米叶片上，而玉米叶片背面的着卵量约占植物着卵量的66.35%，显著高于玉米叶片正面的22.44%(t=6.911，df=6，P=0.002)(图1-A)；在玉米和四季豆选择试验中，玉米叶片背面的着卵量为3 323.33粒/笼，占植物着卵量的64.81%，显著高于玉米叶片正面的682.67粒/笼(t=6.490，df=6，P=0.003)(图1-B)。

图1 草地贪夜蛾在玉米、豇豆和四季豆不同部位的产卵量Fig.1 Fecundity of Spodoptera frugiperda on different parts of maize,cowpea and kidney bean

3 结论与讨论

在长期的协同进化过程中，植食性昆虫的种群繁衍很大程度上取决于能否寻找到合适的寄主植物并获得足够的营养。植食性昆虫在寻找寄主取食过程中不仅会受到寄主植物挥发物的影响，寄主的基本形态、植物营养组成等也是决定其取食选择的重要影响因子(Zaluckietal.,2002;Piyasaengthongetal.,2016)。同时，寄主在长期的选择压力下，也会迫于植食性昆虫选择表现出相应的防御策略，即表现出一定的抗虫性，包括抗生性、不选择性和耐害性(刘欢等,2021)。本文研究结果表明，草地贪夜蛾低龄幼虫(1～2龄)不仅对嗜食寄主玉米叶表现出较强的选择性，对豇豆叶和四季豆叶也表现出嗜好性，但高龄幼虫(3龄和5龄)对不同寄主组织的取食偏好性降低。这和前人的研究，随着龄期的增长，草地贪夜蛾幼虫对寄主玉米的取食偏好性逐渐减弱结果类似(黄芊等,2019;姚领等,2020)。由于本试验所用的豇豆叶和新鲜豇豆、四季豆叶和新鲜四季豆为不同品种，可能会对幼虫取食选择产生一定影响。而草地贪夜蛾低龄幼虫和高龄幼虫对寄主取食偏好性差异则可能与高龄幼虫活动能力强、能自主选择取食寄主植物有关(Luginbill,1928)。

草地贪夜蛾作为一种多食性害虫，具有广泛的寄主适应性，但不同寄主营养成分的差异会对草地贪夜蛾等植食性昆虫的生命周期及种群变化趋势产生不同影响(刘蓬等,2016;Wuetal.,2019;杨普云等,2019)。一般情况下，取食嗜食寄主存活率高、发育历期短，而取食非嗜食寄主死亡率高、发育历期长。前人的研究显示，草地贪夜蛾取食水稻、甘蔗、高粱、小葱等寄主的发育历期明显降低，结果均表明植物中玉米是草地贪夜蛾最适寄主植物(黄芊等,2019;汤印等,2020)。本研究结果显示，草地贪夜蛾取食玉米叶、豇豆叶和四季豆叶等玉米型寄主植物均可完成世代繁衍，但取食豇豆叶和四季豆叶的幼虫存活率、化蛹率及羽化率均显著降低，幼虫期和蛹期显著延长，取食四季豆叶的成虫寿命明显缩短。Xieetal.(2021)研究显示，取食四季豆叶的草地贪夜蛾可以完成生活史，各龄期幼虫和蛹的存活率无显著性变化，但其幼虫、蛹的发育历期显著延长，蛹重显著降低，成虫寿命明显缩短。肖勇等(2022)研究显示，相比寄主玉米，取食豇豆叶的草地贪夜蛾幼虫存活率显著降低，幼虫发育历期显著缩短，其蛹重和发育历期无显著变化。本研究结果和前人的部分研究结论不一致，而产生这一差异的原因可能是与所用实验种群、试验的条件以及寄主植物品种等不同有关(Xieetal.,2021;肖勇等,2022)。此外，相比嗜食寄主玉米，取食四季豆叶的草地贪夜蛾羽化率仅为12.50%，其平均单雌产卵量、内禀增长率显著降低，世代平均历期显著增长，表明草地贪夜蛾对四季豆的适生性相对较差；而取食豇豆叶的草地贪夜蛾世代平均历期虽显著增长，但其羽化率可达50%，且平均单雌产卵量未表现显著变化，表明草地贪夜蛾对豇豆表现出一定的适生性。这也预示着当草地贪夜蛾种群密度过大、嗜食寄主植物匮乏时，草地贪夜蛾存在转移到非嗜食寄主如豇豆生境作为临时过渡避难场所取食危害的风险。

寄主选择是植食性昆虫生命活动中的重要行为。一般情况下，植食性昆虫会选择偏好寄主上产卵以利于其后代幼虫生长发育(钦俊德和王琛柱,2001;徐蓬军等,2019)。本文对草地贪夜蛾产卵选择结果显示，草地贪夜蛾成虫倾向把卵产在偏好性强的玉米寄主上，产在豇豆的卵量仅占总卵量的4.19%左右，产在四季豆的卵量约占18.23%，这与前期以玉米作为嗜食寄主测试草地贪夜蛾成虫在烟草、禾本科杂草、豇豆等植物上的产卵选择性结果一致(徐蓬军等,2019;张云慧等,2021;肖勇等,2022)。本研究结果显示，在不同寄主植物同时存在的情况下，草地贪夜蛾成虫虽会主动选择相对嗜好寄主玉米产卵，但部分成虫会选择在豇豆和四季豆上落卵，由于其幼虫在取食豇豆叶和四季豆叶均可完成生活史，推测草地贪夜蛾对这两种寄主有潜在危害风险。因此，要特别注意对其在蔬菜与玉米邻作区域的监测预警工作，特别是玉米豆角高效立体套作栽培模式种植面积较大的地区。