柑橘大实蝇物候对气候变暖的响应

蔡普默, 赵梦婷, 宋蕴哲, 张华猛,3, 孟李涛, 林 嘉, 聂传朋, 李焰焰, 季清娥*

1武夷学院茶与食品学院园艺系，福建 武夷山 354300； 2福建农林大学作物病虫生物防治研究所/生物农药与化学教育部重点实验室/闽台作物有害生物生态防控国家重点实验室，福建 福州 350002； 3南京农业大学昆虫分子生态与进化实验室，江苏 南京 210000

全球气候变化是近年来备受关注的热点问题之一，政府间气候变化专门委员会(Intergovernmental Panel on Climate Change, IPCC)最新报告预估未来20年全球平均温度升高将达到或超过1.5 ℃(IPPC,2021)。昆虫作为生物多样性重要的组成部分，对全球气候变暖的响应极为敏感，环境温度的改变必然会影响其生长发育、生存繁殖和扩散分布等生命活动(陈瑜和马春森，2010； 董兆克和戈峰，2011； 戈峰，2011； 张鹤和林进添，2015)。研究表明，气候变暖会加速昆虫各虫态的发育，使得其物候期如始见期、迁飞期和种群高峰期提前，如蝴蝶(Forister & Shapiro，2003)、蜻蜓(Dingemanse & Kalkman,2008)、蚜虫(Wuetal.,2020)等。但也有例外，Gordo & Sanz (2005)发现橄榄实蝇BactroceraoleaeGmelin的羽化始期于1975年前呈推迟趋势，而后则提前发生，但50年间该害虫羽化始期总体上提前，西方蜜蜂ApismelliferaL.和菜粉蝶PierisrapaeL.的始见期也表现出相同的气候变化响应模式。

柑橘大实蝇BactroceraminaxEnderlein属双翅目Diptera实蝇科Tephritidae离腹寡毛实蝇属Bactrocera(陈世骧和谢蕴贞，1955)，是我国重要的对外检疫对象之一(黄秀琴等，2012)。柑橘大实蝇是柑橘类的一种重要害虫，在我国一年仅发生一代，主要以雌虫产卵于果实内，幼虫孵化后钻蛀取食，使果实完全丧失经济价值和食用价值(汪兴鉴和罗禄怡，1995)。在我国，柑橘大实蝇主要分布于湖北、湖南、四川、贵州、重庆等省(市)(李杖黎等，2012)，其中，湖北省宜昌市是危害重灾区(杨文寿等，2013)。在宜昌市，柑橘大实蝇主要以蛹在橘园土壤中越冬，通常在翌年5月上旬开始羽化，羽化成虫以晨露或蜜源为食发育至性成熟，5月中旬达羽化高峰期，6月上旬至中旬为其成虫交配和产卵期(张小亚，2007)。

揭示以温度升高为主要特征的气候变暖对昆虫物候影响的生态学机制，不仅在理论上可阐明昆虫对全球气候变化响应的一般规律，而且在生产应用中可预测害虫未来的发生趋势，提高预测预报的准确性和害虫防治决策的科学性。本研究以柑橘大实蝇物候记录较为丰富的地区——湖北省宜昌市为研究区域，通过20余年(1997—2020年)柑橘大实蝇的物候记录数据和同期气象数据，分析成虫田间羽化和产卵的年际变化情况、发生地区温度变化情况及二者的关系，旨在阐明湖北宜昌地区柑橘大实蝇田间物候对气候变暖的响应特征，为探讨柑橘大实蝇对气候变化的响应与适应、优化气候变化情境下的防控方案提供参考。

1 材料与方法

1.1 实蝇发生数据收集与处理

本研究中的柑橘大实蝇物候数据和发生数据均来源于中国知网数据库的文献记录。检索时，以物种拉丁学名或中文名为主检索词，如柑橘大实蝇、橘大实蝇、柑桔大实蝇、桔大实蝇、橘大果实蝇、桔大果实蝇、Bactroceraminax等，再分别结合其他检索词如种群动态、田间动态、发生和高峰等。多次使用以上检索词的不同组合进行检索，摘录出所需数据，建立数据库。本研究所涉及的实蝇生活史特征参数如下：以田间首次观察到成虫羽化的日期为羽化始期；以田间观测到成虫羽化量达到最大值的日期为羽化高峰期；以田间观测到最后一头成虫羽化的日期为羽化结束期；以首次观察到产卵行为的日期为产卵始期；以观察到产卵行为次数达最大值的日期为产卵高峰期；以最后一次观测到成虫产卵的日期为产卵结束期。

在量化实蝇物候指标时，注意数据的标准化，文献中一些较为模糊的时间概念，如7月下旬、8月中旬等，以取中间值的方式将模糊的时间量化。如:上旬为每月前10 d，取5日；中旬为每月11—20日，取15日；下旬为每月最后10或9 d，取25日。若时间跨度较广取中间值，如4月20日—5月6日，取中间值4月28日。部分文献中记录了同一地区不同观测点柑橘大实蝇的物候数据，则取这些数据的均值作为该地区的观测值。本研究将柑橘大实蝇物候数据量化为数字，以发生时间与当年1月1日之间相差的天数表示。如2017年记录的柑橘大实蝇羽化高峰期为5月17日(王前涛等，2018)，该日期与当年1月1日之间相差的天数为136 d，则2017年宜昌市柑橘大实蝇的羽化高峰期以136表示。

1.2 数据处理与分析

本文所有的气象数据均来自于中国气象数据网(http:∥data.cma.cn/)，数据集为中国国际交换站地面气候标准值月值数据集及年值数据集。利用一元线性拟合方法，建立一元回归模型，分析湖北宜昌市40年(1981—2020年)年平均温及不同季节平均温度的变化趋势，计算相关系数和温度变化速率。同样地，分析柑橘大实蝇成虫羽化始期、羽化高峰期、羽化结束期、产卵始期、产卵高峰期和产卵结束期随着年际推移或年均温升高的变化趋势。其中，回归系数为负值表明物候期在年际间或随着年均温升高有提前趋势，若为正值则说明有延迟趋势；回归关系显著(P<0.05)说明提前或延迟趋势显著，反之则表示趋势不显著。最后，通过Pearson相关函数分析柑橘大实蝇物候期对不同季节均温的响应特征。所有数据分析使用SPSS软件。

2 结果与分析

2.1 柑橘大实蝇物候记录的文献收集

截至2021年8月，在中国知网数据库中共找到134篇与柑橘大实蝇物候记录相关的文献，涉及四川、重庆、贵州、云南、湖北、湖南、陕西、浙江、广东、广西10个省(市、自治区)。其中，关于湖北省柑橘大实蝇发生的文献最多，且主要集中在宜昌市，有39篇，共提取出115条有关宜昌市柑橘大实蝇物候发生的有效数据。

2.2 湖北宜昌市温度变化特征与趋势

1981年以来，湖北宜昌市年均温、春季均温、夏季均温、秋季均温及冬季均温均呈不同程度地上升趋势(图1)。其中，湖北宜昌市春季均温升温趋势最显著，升温速率达(0.0243±0.0117) ℃(F1,38=4.351,P=0.044，Y=0.02431X-31.64,R2=0.1027)。而年均温及夏季、秋季和冬季均温有升温趋势，但是不显著，年增温速率分别为(0.0095±0.0117)、(0.0056±0.0112)、(0.0034±0.0111)、(0.0083±0.0120) ℃(全年：F1,38=1.804,P=0.187,Y=0.009487X-1.954,R2=0.04533；夏季：F1,38=0.250,P=0.620,Y=0.005632X+15.52,R2=0.006534；秋季：F1,38=0.946,P=0.760,Y=0.003421X=11.11,R2=0.002484；冬季：F1,38=0.474,P=0.492,Y=0.008255X-10.09,R2=0.002484)。

图1 近40年湖北省宜昌市季节均温和年均温的变化特征Fig.1 Variation of seasonal and annual mean temperature in Yichang City, Hubei Province at recent 4 decades A:全年；B:春季；C:夏季；D:秋季；E:冬季。 A: Annual; B: Spring; C: Summer; D: Autumn; E: Winter.

2.3 柑橘大实蝇成虫田间物候年变化趋势

通过汇总历年的柑橘大实蝇成虫田间物候数据，发现1997—2020年，湖北宜昌市柑橘大实蝇的年平均羽化始期为5月9日，年平均羽化高峰期为5月16日，年平均羽化结束期为5月28日。对柑橘大实蝇成虫羽化始期、羽化高峰期和羽化结束期与对应的年份进行线性回归分析(图2)，发现该地区柑橘大实蝇羽化始期和羽化结束期与年份皆呈负回归关系，说明近20余年柑橘大实蝇羽化始期在湖北宜昌市平均每年提前(0.1235±0.2066) d，但未达显著水平(F1,22=0.357,P=0.556,Y=-0.1235X+377.1,R2=0.01597)，而羽化结束期则显著提前，平均每年提前(0.3269±0.1572) d (F1,22=6.325,P=0.031,Y=-0.3269X+805,R2=0.1854)。此外，柑橘大实蝇成虫羽化高峰期在湖北宜昌市发生延迟，但不显著(F1,22=0.136,P=0.716,Y=0.06304X+9.836,R2=0.006144)，平均每年延迟(0.063±0.171) d。

图2 柑橘大实蝇田间羽化情况的年际变化Fig.2 Inter-annual changes of emergence of B. minax in field A:羽化始期；B:羽化高峰期；C:羽化结束期。 A: The beginning of emergence; B: The peak of emergence; C: The end of emergence.

1997—2018年，柑橘大实蝇在湖北宜昌市年平均产卵始期为6月13日，年平均产卵高峰期为6月23日，年平均产卵结束期为7月1日。由图3可知，该地区柑橘大实蝇产卵始期和年份呈正回归关系，说明近20余年柑橘大实蝇产卵始期在湖北宜昌市平均每年延迟(0.3715±0.4649) d，但未达显著水平(F1,12=0.639,P=0.439,Y=0.3715X-583,R2=0.05052)。而柑橘大实蝇成虫产卵高峰期和结束期在湖北宜昌市提前，但均未达到显著水平(高峰期：F1,8=0.136,P=0.716,Y=-0.3566X+886.8,R2=0.07723；结束期：F1,8=0.002,P=0.963,Y=-0.04448X+281.2,R2=0.0002878)，平均每年分别提前(0.357±0.4358)和(0.044±0.927) d。

图3 柑橘大实蝇田间产卵情况的年际变化Fig.3 Inter-annual changes of oviposition of B. minax in field A:产卵始期；B:产卵高峰期；C:产卵结束期。 A: The beginning of oviposition; B: The peak of oviposition; C: The end of oviposition.

2.4 柑橘大实蝇成虫田间物候对气候变暖的响应

2.4.1 柑橘大实蝇田间物候对年均温的响应特征 对湖北省宜昌市柑橘大实蝇成虫羽化指标和对应年份的年平均温度进行回归分析，发现该地区柑橘大实蝇羽化始期和高峰期与年均温皆呈正回归关系，说明柑橘大实蝇羽化始期和羽化高峰期皆随年均温提升呈延迟的趋势，但延迟趋势未达显著水平(羽化始期：F1,22=0.028,P=0.868,Y=0.4746X+120.9,R2=0.001276；羽化高峰期：F1,22=0.195,P=0.663，Y=1.024X=118.8,R2=0.008777,图4A、B)。此外，柑橘大实蝇羽化结束期与年均温呈负回归关系，表示随着年均温增加，柑橘大实蝇在湖北宜昌市的羽化结束期呈提前趋势，但提前趋势未达显著水平(F1,19=0.006,P=0.993，Y=-0.02269X+148.8,R2=0.00376,图4C)。若湖北宜昌市年均温提高1 ℃，当地柑橘大实蝇羽化始期延迟0.4746 d，羽化高峰期推迟1.024 d，羽化结束期提前0.0227 d。

图4 柑橘大实蝇田间羽化随年均温提升的变化Fig.4 Changes of emergence of B. minax as the increased annual average temperature in the fieldA:羽化始期；B:羽化高峰期；C:羽化结束期。A: The beginning of emergence; B: The peak of emergence; C: The end of emergence.

由图5可知，柑橘大实蝇产卵始期和年均温呈负回归关系，即柑橘大实蝇产卵始期在湖北宜昌市随年均温提高呈提前的趋势，但该趋势未达显著水平(F1,12=0.590,P=0.457，Y=-4.286X+237,R2=0.04687)。随年均温提高，柑橘大实蝇产卵高峰期和结束期皆呈正回归关系，即湖北宜昌市柑橘大实蝇产卵高峰和结束期表现出延迟趋势，但趋势不显著(产卵高峰期：F1,8=0.044,P=0.839,Y=1.173X+151,R2=0.005465；产卵结束期：F1,8=0.008,P=0.930,Y=1.081X+173.2,R2=0.001018)。若湖北宜昌市年均温提高1 ℃，当地柑橘大实蝇成虫产卵始期提前4.286 d，产卵高峰期延迟1.173 d，产卵结束期延迟1.081 d。

图5 柑橘大实蝇田间产卵随年均温提升的变化Fig.5 Changes of oviposition of B. minax as the increased annual average temperature in the field A:产卵始期；B:产卵高峰期；C:产卵结束期。 A: The beginning of oviposition; B: The peak of oviposition; C: The end of oviposition.

2.4.2 柑橘大实蝇田间物候对季节均温的响应特征 由表1可知，通过Pearson相关函数分析近20年柑橘大实蝇对不同季节平均温度的响应特征，发现柑橘大实蝇羽化始期在湖北宜昌市与春季均温呈显著负相关(P=0.039)，羽化高峰期与四季均温未发现有显著相关性，羽化结束期与冬季均温显著负相关(P=0.044)。此外，柑橘大实蝇产卵始期和高峰期在湖北宜昌市与四季均温无显著相关性，仅产卵结束期与冬季均温呈显著负相关(P=0.046)。

表1 柑橘大实蝇物候指标与年均温和不同季节均温的相关系数Table 1 The coefficients between the phenological parameters of B. minax and annual and seasonal mean temperatures

3 讨论

年均温显著升高是气候变暖最明显的特征之一(Gomietal.,2010)。大多数害虫受到气候变暖的影响，生长发育速率加快，羽化和首次飞行时间提前，进而危害期提前，且每年繁育的昆虫代数增多，加重了有害生物的发生强度和频率，使得害虫防治难上加难(唐继洪，2011； 张翠英等，2008； Brauneetal.,2008； Trnkaetal.,2007； Wuetal.,2020)。

本研究基于文献记载的柑橘大实蝇历年田间物候数据，发现1997—2020年，柑橘大实蝇在湖北宜昌市的羽化呈提前且产卵呈延迟的态势，而其羽化和产卵都呈缩短的态势。此外，本研究发现，随着年均温升高，柑橘大实蝇在湖北宜昌市总体上羽化延迟且缩短，产卵危害提前且延长。除了年均温对柑橘大实蝇物候期产生影响之外，季节均温也对其产生影响。研究表明,阿波罗绢蝶ParnassiusapolloL.种群数量与冬季和春季均温存在显著的负相关关系，冬季越冬温度和春季孵化温度是影响该蝴蝶数量的重要气候因素(于非等，2012)。本研究也发现，柑橘大实蝇羽化始期与春季均温呈显著负相关，羽化结束期与冬季均温显著负相关，而产卵结束期与冬季均温呈显著负相关。通常，柑橘大实蝇在11—12月至翌年4—5月以滞育蛹在土壤中越冬，越冬蛹在6 ℃以下经过约30 d后，才能解除滞育羽化为成虫。地温达19 ℃以上开始羽化(李红丽等，2014)。冬季均温和翌年春季均温的提升使得土壤温度更快达到柑橘大实蝇蛹解除滞育所需的温度要求，影响实蝇的羽化情况。因此，冬季均温和春季均温是影响柑橘大实蝇在湖北宜昌市发生和危害的关键气候因素。全球气候变暖的特征除年均温和季节均温提升之外，还有最高温升高、日温度积累、昼夜温差变化、CO2浓度升高、O3浓度提升等因素(陈瑜和马春森，2010; 戈峰，2011)，而本研究仅考虑柑橘大实蝇对年均温和季节均温的响应。因此，未来需要综合分析多个环境气候因素对柑橘大实蝇的影响，才能准确掌握未来全球气候变化下柑橘大实蝇灾变规律及对其发生提出精准预警。

本研究基于文献中的柑橘大实蝇发生数据和同期气候数据的回归模型分析，对研究气候变暖对柑橘大实蝇的长期效应有一定的参考价值。然而，研究仍存在一定的局限性，如某些历史文献提供的时间信息较模糊、时间的量化具有不确定性等。国内缺乏长期监测柑橘大实蝇发生的数据，只能通过检索文献数据库来获取信息。在不同的研究论文中，柑橘大实蝇田间物候调查的方法不同造成的系统误差较大、数据质量欠佳，如赵巍巍等(2020)将柑橘大实蝇蛹预埋在柑橘园土壤中，观察其羽化出土的时期；而李杖黎等(2012)则是通过在监测点悬挂装有蛋白饵剂的引诱装置监测柑橘大实蝇的发生情况。全球气候变暖对柑橘大实蝇的影响是长期的生态效应，除能改变其物候期之外，还可能扩大其地理分布区，增加向两极或高海拔扩散的机会，协助其向新领地入侵定殖、扩大寄主范围等(陈瑜和马春森，2010; 戈峰，2011; 张鹤和林进添，2015； 张花龙等，2015; Razaeral.,2015)，这些都是在全球气候变暖背景下防控柑橘大实蝇所必须考虑的，需进一步深入研究。

致谢：衷心感谢福建农林大学闽台作物有害生物生态防控国家重点实验室黄晓磊教授指导收集气候数据。