南方红壤侵蚀区芒萁叶片对微地形的响应

尚艳琼， 陈志强， 陈志彪， 冯柳俊

( 福建师范大学 地理科学学院, 湿润亚热带山地生态国家重点实验室培育基地， 福州 350007 )

植物叶片是植物应对环境变化较为敏感的器官，是植物功能性状差异的主要表现单位。植物功能性状的变化通常被描述为营养器官(结构)和生殖器官(结构)间营养元素分配及形态结构的差异(Westoby et al.,2002)。植物通过调节营养物质的分配和浓度改变对资源的利用效率，同时还(或)通过改变叶片的形态特征适应环境变化(施宇等，2011)。植物功能性状在特定地点的分布往往是从大尺度到小尺度层层过滤、多重因子共同作用的结果。大部分研究都证实，在全球尺度或大尺度上，气候因子对植物功能性状的分布起决定性作用(Han et al., 2005；Meng et al.,2009)；在中尺度上，土地利用和干扰起主要作用，而在小尺度或局地范围即微观尺度内，地形因子和土壤因子决定性状的分布(Reich & Oleksyn, 2004；张小芳等，2019)。与宏观尺度相比，小尺度的变化或许能够解释大尺度研究中无法解释的环境过滤效应(Kraft et al.,2008)。在微地形(坡位、坡向等)条件下，光照、热量、土壤养分、水分等条件存在一定差异，导致微气候、微环境的差异，引起植物作出不同响应。目前，有关植物功能性状对环境响应的研究大多集中于大、中尺度(Song et al.,2017)，对于局地范围尤其是微尺度下植物功能性状变化的相关研究相对较少，而研究小尺度上微地形对同一物种功能性状的影响，既可以避免种群间遗传差异的影响，也有利于了解植物对异质环境的响应情况及适应策略(Xu et al., 2017)，为植物资源保护与恢复提供依据和指导。

芒萁()为里百科(Gleicheni-aceae)芒萁属(Bernh.)蕨类植物，耐酸、耐旱、耐瘠且适应性强，广泛分布于我国长江以南地区，既是亚热带酸性土壤的指示植物，也是南方红壤侵蚀区生态恢复的先锋植物。由于红壤侵蚀区土壤较为贫瘠，干热化严重，芒萁多生长于地势低凹或坡地沟底处，改善生境后向外蔓延，因此形成芒萁斑块(黄美玲，2014)。地形是影响芒萁分布的重要因素，不同微地形的芒萁具有不同的生长特性。目前，有关芒萁与微地形的研究大多集中于芒萁的散布特征(黄美玲，2014；王秋云，2014)、植株养分(鄢新余，2015)等方面。然而，将芒萁功能性状与环境因子相结合的研究却鲜见报道。鉴于此，该文拟通过研究南方红壤侵蚀区芒萁叶片功能性状对微地形的响应，揭示南方红壤侵蚀区芒萁对微地形的响应及试验策略，以期为侵蚀区的生态恢复及水土保持提供理论依据。

1 材料与方法

1.1 研究区概况

朱溪流域位于福建省长汀县河田镇，该流域属于中亚热带季风性湿润气候，湿热多雨、降雨强度大，主要集中在3—8月，多年平均气温为18.3 ℃，年平均降水量为1 730.4 mm。该区域以丘陵和山地为主，广泛分布粗晶花岗岩岩体，出露部分风化发育为抗蚀性差的酸性红壤。由于地形地貌的作用以及历史乃至当今人类对土地不合理的开发利用，因此该区域一度成为生态脆弱区以及南方主要的红壤侵蚀区(潘宗涛等，2019)。乔木多为次生马尾松()，树种单一，林下灌木主要为散生的轮叶蒲桃()、黄瑞木()等，草类主要为芒萁。

来油坑野外试验区(116°28′55″ E、26°39′43″ N)是该流域水土流失未治理样地，面积约为820 m，高程主要在345～363 m之间，坡度为0°～65°(王秋云，2014)。前期受人为干扰，原生植被遭到严重破坏，水土流失严重，形成数条侵蚀浅沟。现今被作为水土流失对照样地保存下来，近三十年来受人为干扰较少。该区域土壤贫瘠，植被种类较为单一，芒萁呈斑块状分布在不同微地形(图1)。

图 1 研究区实景图Fig. 1 Reality image of study area

1.2 样品采集与分析

2017年10月，在采样地选择3条近似平行的芒萁生长沟，按照沟脊、沟壁和沟底3种微地形，在每个部位分别选取3个采样点， 采集0～20 cm土层的土样，将土样放入密封袋， 同时在生长旺盛的芒萁植株上随机摘取成熟叶片若干放入密封袋。分别采集土壤分析样品和叶片分析样品27个，即3种微地形×3个重复样地×3个采样点。采用土壤温湿度仪(RR-7125-8, 北京雨根科技有限公司)测量地下5 cm温湿度。

将叶片带回实验室用电子游标卡尺测量叶片主脉两侧约0.25 cm处的厚度，其平均值即为叶片的厚度(leaf thickness, LT)；先用叶面积扫描仪(HP Laser Jet pro M1136 MFP)对芒萁叶片进行扫描，再用叶面积分析软件(Image J)提取叶面积(leaf area, LA)。先将叶片在105 ℃下杀青30 min，再在60 ℃下烘干至恒重，称量，得到叶干重(leaf dry weight, LDW)。比叶面积(specific leaf area, SLA)计算公式如下：

=。

式中：为比叶面积，cm·g；为叶面积，cm；为叶干重，g。

烘干的叶样品经粉碎后，对叶片的碳(C)含量(leaf carbon content，LCC)、氮(N)含量(leaf nitrogen content，LNC)采用植物C、N元素分析仪(Vario MAX CN，Elementar, 德国)进行测定；对叶片磷(P)含量(leaf phosphorus content，LPC)经HClO-HSO消煮后采用流动分析仪(SKalar san++, 荷兰)进行测定。

将土壤带回实验室后去除杂物自然风干粉碎，测定包括pH、全碳、全氮、全磷共4个指标。测定方法如下：土壤pH值采用水土比为2.5∶1的水浸电位法测定；全碳、全氮采用土壤C、N元素分析仪(Elementar Vario MAX CN)测定；土壤全磷经HClO-HSO消煮后采用流动分析仪(SKalar san++，荷兰)测定。

1.3 数据处理

利用软件Excel 2016对数据进行统计和预处理，运用软件SPSS 22.0和Canoco 5进行分析。3种微地形中土壤元素含量、计量比和其他环境因子及芒萁功能性状指标比较采用单因素(ANOVA)方差分析，采用最小显著差异法(LSD)进行检验(<0.05)。统计图均采用软件Origin 2018绘制。芒萁叶片功能性状与环境因素进行冗余分析(redundancy, RDA)。

2 结果与分析

2.1 微地形下环境因子的变化特征

研究区的土壤pH值在4.41～4.46之间，呈酸性，沟底和沟壁之间虽无显著性差异(>0.05)，但二者显著低于沟脊(<0.05)。土壤全碳、全氮、全磷含量与C∶N、C∶P、N∶P的均值变化范围分别为2.7～12.44、0.37～0.71、0.07～0.10 g·kg和7.41～16.51、36.95～132.66、5.13～7.76。C、N、P、C∶N和N∶P均表现为沟脊显著低于沟壁和沟底(<0.05)，沟壁和沟底之间没有显著性差异(>0.05)。C∶P呈现沟底显著大于沟壁(<0.05)、沟壁显著大于沟脊(<0.05)的特征。地下5 cm湿度与温度在3种微地形间均存在显著差异(<0.05)(表1)。

表 1 微地形环境因子特征 (平均值 ± 标准差)Table 1 Micro-environment characteristics in

2.2 微地形下芒萁叶片功能性状的变化特征

研究区芒萁的6种叶片功能性状总体差异较大，变异系数在0.05～0.47之间(表2)。叶面积、比叶面积差异最明显，最小值分别是5.72 cm和30.74 cm·g，最大值分别是33.98 cm和88.13 cm·g；叶碳含量差异较小。

表 2 芒萁叶片功能性状的总体特征Table 2 General characteristics of Dicranopteris pedata leaves functional traits

从图2可以看出，芒萁的LT和LA在3种微地形间均差异显著(<0.05)，呈现出沟底>沟壁>沟脊的规律。SLA和LCC在3种微地形间没有显著性差异(>0.05)。沟壁的LNC显著高于沟脊和沟底(<0.05)，沟脊和沟底没有显著性差异(>0.05)。沟脊的LPC含量显著低于沟壁和沟底(<0.05)，沟壁和沟底没有显著性差异(>0.05)。

不同小写字母表示差异显著 (P<0.05)。Different lowercase letters indicate significant differences (P< 0.05).图 2 芒萁叶片功能性状对微地形的响应Fig. 2 Response of leaf functional traits of Dicranopteris pedata to micro-topography

2.3 芒萁叶片功能性状与环境因子之间的关系

为了更好地探讨微地形环境因子与芒萁叶片功能性状之间的关系，本研究采用冗余分析(RDA)方法，结果如图3所示。第一主轴解释了70.99%的环境因子对芒萁叶片功能性状影响，第二主轴解释了8.47%。其中，土壤湿度影响最大，其次是pH、温度、全碳、全氮等。土壤pH与叶面积呈负相关，与叶碳含量呈正相关。土壤碳氮磷含量、C∶P、N∶P、地下5 cm湿度与叶面积、叶厚、叶片氮磷含量呈正相关，且相关性大小表现为叶面积>叶厚>叶氮含量≈叶磷含量。地下5 cm温度与叶碳含量呈正相关，与叶磷含量、叶厚呈负相关。

LT. 叶片厚度; LA. 叶面积; SLA. 比叶面积; LCC. 叶碳含量; LNC. 叶氮含量; LPC. 叶磷含量; pH. 土壤酸碱度; C. 土壤全碳含量; N. 土壤全氮含量; P. 土壤全磷含量; C∶P. 土壤碳磷比; N∶P. 土壤氮磷比; H. 地下5 cm湿度; T. 地下5 cm温度。LT. Leaf thickness;LA. Leaf area;SLA. Specific leaf area;LCC. Leaf carbon content; LNC. Leaf nitrogen content; LPC. Leaf phosphorus content; pH. Soil pH; C. Soil carbon content; N. Soil nitrogen content; P. Soil phosphorus content; C∶P. Soil carbon to phosphorus ratio; N∶P. Soil nitrogen to phosphorus ratio; H. Moisture underground 5 cm; T. Temperature underground 5 cm.图 3 芒萁叶片功能性状与土壤和环境因子的RDA约束排序分析图Fig. 3 Biplot of RDA constrained sequencing analysis of leaf functional traits of Dicranopteris pedata and soil, environment factors

3 讨论与结论

3.1 微地形下环境因子特征变化

微地形的差异易造成其土壤养分、水分含量和土温等外界条件的不同，从而影响植物的群落结构、物种组成及叶片性状等的变化(刘旻霞等，2017)。本研究中，土壤pH、养分、碳氮磷比及温湿度在不同微地形间有显著差异。各微地形土壤均呈酸性，其中沟底酸性最强，这与曾月娥和陈志强(2018)的研究结果一致。该区域成土母质多为酸性岩，在高温多雨的气候条件下，土壤风化淋溶作用强烈，加之沟底芒萁较多，枯落物在腐化的过程中，产生酸性物质造成表层土壤酸化。

土壤C、N、P含量及其生态化学计量特征可以表征土壤有机质的组成和质量，是土壤肥力的重要指标(Tian et al.,2010)。土壤C、N、P含量均明显低于中国陆地土壤的平均水平[C(29.51 g·kg)、N(2.30 g·kg)、P(0.56 g·kg)](Tian et al.,2010)，说明该研究区域的土壤比较贫瘠，原因是研究区为红壤侵蚀区，地表植被稀少，养分累积缓慢。土壤养分自沟脊经沟壁到沟底呈现增加趋势，这与朱平宗等(2020)的研究结果一致，这是地形与植被共同作用的结果。曾月娥和陈志强(2018)的研究表明，芒萁的生物量自沟脊经沟壁到沟底呈现增加趋势，沟底芒萁能固定更多的养分，并随着枯落物与根的分解回归土壤。浅沟不同部位受水流、风等外力侵蚀作用不同，沟脊和沟壁的表层土壤在降雨时发生侵蚀和搬运，沟底则出现沉积(杨文利等，2018)，从而使土壤养分明显好于沟脊。土壤C∶N可以指示有机质的分解速率和N的矿化能力，土壤C∶N越高，有机质的分解速度越慢，土壤N的矿化潜力和供给能力较差(王绍强和于贵瑞，2008)。本研究中，沟脊土壤C∶N显著低于沟壁和沟底，且沟脊土壤C∶N(7.41)低于全国平均水平(14.51)，沟底(16.5)高于全国平均水平，沟壁(14.01)与全国平均水平相似(Zhao et al., 2015)，说明沟脊有机质的分解速率高于沟壁和沟底，推测是低密度的芒萁植株使枯落物易于暴露，物理破碎较快。本研究中，沟壁C∶N较高可能是芒萁生长大量吸收土壤中的N素，导致土壤中N素较少，使得C∶N较大，这与结果分析中沟壁的LNC明显高于沟脊和沟底相吻合；沟底C∶N低于沟壁的原因是相对湿热的条件使得土壤动物和微生物量增加，加快植被枯落物的分解速率。土壤C∶P作为P素矿化能力的标志，是衡量土壤矿化作用释放P素的一个指标(王绍强和于贵瑞，2008)。本研究区沟脊的C∶P低于全国平均水平(61.00)(Tian et al.,2010)，沟壁和沟底则高于全国平均水平。芒萁蔓延生长后，枯落物的分解释放了部分P素，但C∶P不降反升，原因可能是植被覆盖在更大程度上影响了母质风化。

土壤的温湿条件表现为沟底最佳、沟壁次之、沟脊最差的规律，这与曾月娥和陈志强(2018)的研究结论相似。原因是沟底地势偏低形成相对稳定的小气候，空气湿度大且风速偏小，蒸散作用弱，水分散失较少，沟壁的土壤水分受到侧向蒸发的影响，而沟脊受正面和侧面双向蒸发影响，蒸散作用强，温度和水分散失较多。

本研究综合分析环境因子的结果表明，浅沟不同微地形的环境条件优劣表现为沟底>沟壁>沟脊，芒萁的生长状况与此相对应。芒萁为多年生根状茎克隆植物，沟底定植的芒萁随着生境的改善向沟壁蔓延生长，而沟脊更为恶劣的条件使芒萁蔓延受阻，往往只能零星分布。

3.2 微地形对芒萁叶片功能性状的影响

叶片的C、N、P、LT、LA、SLA等，在大尺度不同区域由于水分供应与温度不同因此存在分异性(Reich et al., 2004)，微地形虽然研究尺度较小，但仍存在类似的梯度变化。同时，微地形导致的土壤养分、光照与水分蒸发等环境因素对植物生长会造成一定的影响，从而使植物随环境的变化表现相应的适应策略。本研究中，不同微地形中芒萁的叶片功能性状存在差异，说明芒萁在3种微地形中的适应策略有所不同。

本研究RDA分析结果表明，芒萁叶功能性状与微地形环境因素之间的关系。LT、LA与土壤湿度呈正相关，与土壤温度呈负相关，其中LT与土壤温湿度之间的相关关系与李芳兰和包维楷(2005)的研究结论不同。研究表明，植物可以通过减小叶面积来减少蒸腾造成的水分损失(Picotte et al.,2007)或者增加叶片厚度来增强保水能力(吴林等，2003)。本研究这一不同可能是土壤养分对叶片扩展性生长(如叶片长、宽、面积、厚度)的贡献更大，使其表现出沟底>沟壁>沟脊的规律，这同LT、LA与土壤C、N、P显著正相关相吻合，叶厚与叶面积的协调生长抵消了干旱对叶厚的影响，使统计分析结果有别于前人的结论。

本研究比叶面积与叶碳含量在3种微地形间没有显著性差异，且SLA与环境因子的相关性均不明显。造成这一结果的原因可能是比叶面积受降水、土壤养分、光照等环境因素的影响，具有很高的环境变异性(宋斌等，2015)，C作为构成植物体内干物质的最主要元素，其来源充足导致种内LCC没有显著差异，其含量的细微差别仅仅与生长速率有关即沟脊的芒萁因环境恶劣而生长缓慢。

LNC与土壤养分呈正相关，但沟壁的芒萁LNC显著高于沟底，说明沟壁的芒萁倾向于增加叶氮含量提高最大羧化速率，进而提高叶片光合速率来促进生长(闫霜等，2014)。原因是沟壁土壤的C∶N较沟底低，土壤有机质分解较快，土壤N的矿化和供给能力较高，加之沟壁芒萁的植株密度较低，且高低错落，光照利用率高，芒萁不需要投资过多的生物量到叶面积中提高光捕获能力。沟底的芒萁在LNC显著低于沟壁的情况下，LA显著大于沟壁，通过增大叶面积来提高叶片光捕获能力，从而促进生长。究其原因是沟底水分条件较好，土壤P含量相对较高，且pH显著影响土壤养分的存在形态和植物养分吸收的有效性(郝瑞军，2014)，提高的有效磷含量可以满足叶片细胞分裂增加叶面积时对P的需求。

本研究结果表明，由于微地形的土壤养分与温湿条件等方面的差异，因此芒萁在3种微地形中的适应策略存在差异。沟脊的芒萁通过较小的叶面积来降低水分散失而进行自我保护，沟壁的芒萁通过增加叶氮含量来提高叶片光合速率而促进生长，沟底的芒萁通过增加叶面积来提高光捕获能力而促进生长。