不同红树植物叶片元素重吸收特征

周丽丽，郑焰英，李树斌，吴亚岚，郑茹萍，潘 辉*

(1.闽江学院 地理与海洋学院，福建 福州 350108；2.福建农林大学 林学院，福建 福州 350002；3.国家林业和草原局 杉木工程技术研究中心，福建 福州 350002；4.福州大学 环境与安全工程学院，福建 福州 350108)

养分重吸收(nutrient resorption,NR)是指养分从衰老器官转移并运输到植物其他组织的过程，是植物长期进化中形成的一种重要养分保存机制[1]。此过程增加了养分在植物体内的存留时间和再利用机会，降低了土壤养分波动对植物生长造成的负面影响。通常认为陆地植物生长主要受N和P的限制，从全球尺度来看，养分转移提供的N和P分别占植物所需养分的31%和40%[2]，因此目前关于养分重吸收的研究也主要集中在N和P，而对于其他营养元素的研究较少。然而，植物生长、发育受多种营养元素的共同制约，除N和P元素外，K、Ca、Mg、Fe、Mn、Cu、Zn等营养元素也是植物生长不可缺少的重要限制性养分。

红树林生长于热带和亚热带海岸潮间带，被誉为“海岸卫士”，具有去波消浪、促淤固土、维护生态平衡的重要作用[3]。近年来，红树林的研究主要集中在种群及群落分布、碳储量、微生物及底栖动物多样性等方面[4-6]，关于红树林养分循环及养分重吸收的研究还不是很多。植物器官的养分含量及化学计量比是衡量养分盈亏的重要指标，一般认为水生和湿地生态系统N∶P的养分限制阈值为14和16，当叶片N∶P<14，说明植物生长受N限制，当N∶P>16，说明受P限制，比值介于期间说明受限元素随环境因子而变化[7-8]。樊月等[9]研究了福建漳江口秋茄、木榄、桐花树、老鼠簕的根茎叶养分含量及化学计量特征，发现4种红树植物N∶P(均值为10.99)均小于14，生长均受N限制。陈亮等[10]对三亚铁炉港红树植物研究也得出相似结论，发现6种红树均为N制约型植物。任兴伟[11]对广西北海大冠沙2种生长型白骨壤叶片衰老过程中元素动态及重吸收特征进行了较深入的探讨。然而，以往关于红树林养分动态的研究，或者集中在常见的N、P、K元素而忽略了其他营养元素，或者只针对某种红树林植物，而对于我国典型红树植物多种营养元素的变化特征及重吸收利用规律还明显认识不足[12]。红树林长期生长在水淹、干旱和高盐等胁迫环境中，土壤养分严重流失，关于不同红树植物适应滨海特殊生境的内在机制目前尚不清楚。不同红树植物对不同养分的重吸收规律有何不同,红树植物的养分重吸收过程受哪些因素的影响,还鲜见报道。

本研究在福建漳江口红树林自然保护区内，选择2种拒盐红树秋茄(Kandeliacandel)和木榄(Bruguieragymnorrhiza)以及2种泌盐红树白骨壤(Avicenniamarina)和桐花树(Aegicerascorniculatum)为对象，探讨不同红树植物叶片多种营养元素(N、P、K、Ca、Mg、Fe、Mn、Cu、Zn)的含量差异及重吸收特征，为揭示红树植物的抗性机理及合理配置资源提供科学依据。

1 材料与方法

1.1 试验地概况

试验地位于福建省云霄县漳江口红树林国家级自然保护区(23°53′45″-23°56′00″N，117°24′07″-117°30′00″E)。属热带海洋性季风气候，气候温暖湿润。根据1960-1999年的气候资料，年均气温21.2 ℃，年均降水量1 714.5 mm，主要集中在4-9月。保护区海域属不规则半日潮形态，最大潮差4.67 m，最小潮差0.43 m，平均潮差2.32 m。保护区内红树植物主要有秋茄、桐花树、白骨壤、木榄、老鼠簕(Acanthusilicifolius)等[13]。在天然演替的红树群落中选择秋茄、桐花树、白骨壤、木榄4种典型红树植物，不同红树植物的基本概况见文献[3]。

1.2 样品采集与养分测定

在每种红树林分中，按照潮间带高程划分3个样带，每个样带选择标准木3～5棵，于2019年7月(植物生长季)采用高枝剪在树冠的东南西北4个方向采摘枝条，选择枝条中深绿色的叶片代表成熟叶，已经枯死但未凋落的叶片代表衰老叶，同类型叶片充分混合，并立刻放入装有冰袋的保温箱内，带回实验室备用。保证每种红树植物每种类型叶片50片以上。

将采集的叶片置于烘箱中80 ℃烘干至恒重，粉碎，过0.149 mm筛，用于养分测定。叶片N含量采用元素分析仪(德国，ELEMENTAR Vario EL Ⅲ型)测定，另取部分样品利用浓硫酸-高氯酸消煮法制备待测液，采用电感耦合等离子体发射光谱仪(美国PE，Avio 200型)测定P、K、Ca、Mg、Fe、Mn、Cu、Zn的含量。

1.3 养分重吸收效率计算

计算公式如下[14]

(1)

这种方法是基于单位质量来计算的，假设叶片衰老前后的质量不变，虽然实际情况不完全如此，但研究表明叶片衰老前后的质量损失一般低于10%。

1.4 数据分析

不同红树植物养分含量和养分重吸收效率的差异采用单因素(one-way ANOVA)方差分析(Duncan多重比较法)，成熟叶与衰老叶养分含量间的比较采用独立样本T检验，养分重吸收效率与叶片养分的相关性采用一元线性回归模型来模拟。应用SPSS Statistics 17.0进行数据分析。

2 结果与分析

2.1 不同红树植物叶片养分含量特征

由表1可知，不同红树植物成熟叶的养分含量(Zn除外)差异显著(P<0.05)，成熟叶N、K、Mg、Fe、Cu、Zn含量表现为白骨壤显著最高(P<0.05)，N、P、Ca、Mn、Cu含量表现为桐花树最低。4种红树植物衰老叶的养分含量(Cu除外)差异显著(P<0.05)，衰老叶N、P、Mg含量表现为白骨壤显著最高，木榄显著最低(P<0.05)，K、Ca、Mn含量表现为秋茄显著最高(P<0.05)。整体来说，4种红树植物叶片N、P、K、Cu、Zn含量表现为成熟叶大于衰老叶，Mg、Fe、Mn(木榄除外)含量表现为衰老叶大于成熟叶。

表1 不同红树植物成熟叶与衰老叶多种营养元素的比较Table 1 Comparisons of multiple nutrient concentrations of mature and senescent leaves among different mangrovs

秋茄、桐花树和木榄成熟叶大量养分含量由大到小顺序均为：N、Ca、K、Mg、P，白骨壤N、K、Ca、Mg、P，4种红树植物成熟叶微量养分含量由大到小顺序均为：Mn、Fe、Zn、Cu。秋茄和木榄衰老叶大量养分含量由大到小顺序为：Ca、Mg、K、N、P，白骨壤由大到小的顺序为：Mg、N、Ca、K、P，桐花树由大到小的顺序为：Mg、Ca、N、K、P；秋茄、白骨壤和桐花树衰老叶微量养分含量由大到小顺序为：Mn、Fe、Zn、Cu，木榄由大到小的顺序为：Fe、Mn、Zn、Cu。

2.2 不同红树植物叶片养分重吸收效率

由图1可知，不同红树植物养分重吸收效率(Zn除外)均达显著水平(P<0.05)。4种红树植物N、P、K、Cu、Zn表现为正转移，平均转移率分别为65.88%、38.35%、44.27%、35.78%和66.91%，Mg、Fe表现为负转移，平均转移率分别为-120.56%和-45.93%，秋茄(-23.33%)、桐花树(-31.87%)的Ca元素为负转移，木榄(17.72%)和白骨壤(46.21%)的Ca表现为正转移。除木榄外，其他3种红树植物的Mn元素均表现为负转移。泌盐红树(白骨壤和桐花树)N、P重吸效率显著低于拒盐红树(秋茄和木榄)，而K、Fe重吸收效率则表现为泌盐植物显著最高。泌盐红树(白骨壤和桐花树)对Mg、Mn重吸效率显著低于拒盐红树木榄。

2.3 不同红树植物叶片养分含量与其重吸收的相关性

由表2可知，养分的重吸收效率与成熟叶和衰老叶养分含量多数存在显著的线性相关关系，方程系数为正表示二者正相关，为负表示二者负相关。具体而言，养分重吸收效率与其成熟叶养分含量均呈正相关关系(Mg除外)，其中P、K、Ca、Cu元素二者相关性差异显著(P<0.05)；养分重吸收效率与其衰老叶养分含量均表现为负相关关系，其中P、K、Mg、Fe、Zn元素二者相关性差异显著(P<0.05)。

表2 不同红树植物养分重吸收效率与其养分含量的相关性Table 2 Correlations between NR efficiencies and their nutrient concentrations in mature and senescent leaves among different mangroves

3 结论与讨论

3.1 不同红树植物叶片的养分含量及养分限制

叶片养分可以反映植物的营养水平，受土壤、养分吸收与平衡机制等多种因素的制约。本研究中成熟叶N、P、K、Ca、Mg、Fe、Mn、Cu、Zn养分含量均值分别为16.98 g·kg-1、1.06 g·kg-1、8.21 g·kg-1、10.17 g·kg-1、4.51 g·kg-1、114.98 mg·kg-1、1 039.83 mg·kg-1、4.39 mg·kg-1、22.65 mg·kg-1，与H.Marschner[15]对陆地植物生长养分需求量(15 g·kg-1、2 g·kg-1、10 g·kg-1、5 g·kg-1、2 g·kg-1、100 mg·kg-1、50 mg·kg-1、6 mg·kg-1、20 mg·kg-1)的结果相比，P、K、Cu含量平均值低于生长需求阈值，其他元素含量略高于生长阈值，而本研究中成熟叶大部分养分(Mg、Mn除外)均低于我国南方喀斯特地区172种不同植物的矿质元素含量(17.51 g·kg-1、1.50 g·kg-1、10.34 g·kg-1、19.39 g·kg-1、3.23 g·kg-1、140 mg·kg-1、84 mg·kg-1、13 mg·kg-1、24 mg·kg-1)[16]。植物叶片养分含量与所处生境、植被类型密切相关，喀斯特地区石灰岩高度风化导致土壤钙化，是植物叶片Ca含量高的主要原因。红树林长期生长在水淹、高盐和缺氧的潮间带环境，养分不断冲刷流失，导致红树植物叶片N、P、K养分含量相对不高。刘滨尔等[17]对秋茄在不同淹浸时间和盐度梯度的抗性试验中，发现红树植物在高盐环境中，伴随Na+和Cl-吸收的增加，K、Ca、Mg的吸收会减少。申智华[18]研究发现不同类型红树植物响应高盐环境的途径不同，作为泌盐植物的白骨壤，叶片表面的盐腺可以把植株体内多余的盐离子分泌出来，在体内可存放更多的Na+，这就需要植物积累其他金属离子来拮抗Na+的吸收，以降低过高的Na+破坏体内代谢平衡的风险。然而，不同泌盐植物拮抗Na+吸收的金属离子存在差异，本研究中白骨壤成熟叶的K、Ca、Mg、Fe、Cu、Zn含量均显著高于其他红树植物，而同样是泌盐红树桐花树成熟叶的这些金属离子均较低，说明桐花树可能采用其他方式抵抗滨海高盐环境。值得一提的是4种红树植物的Mn含量普遍很高，尤其是秋茄成熟叶片Mn含量高达3 230.33 mg·kg-1，与前人研究发现秋茄叶片Mn含量随盐度增加而明显增加的结果一致[17]。Mn是多种酶的活化剂，与光合放氧密切相关[19]，秋茄对Mn的大量吸收可能是适应滨海高盐、缺氧环境的重要机制，但需要进一步深入探讨。

4种红树植物成熟叶N(16.98 g·kg-1)、P(1.06 g·kg-1)含量均值低于中国陆生植物均值(18.6 g·kg-1和1.21 g·kg-1)[20]，其中N含量略高于中国湿地植物N(16.07 g·kg-1)、而P含量明显低于中国湿地植物P(1.85 g·kg-1)[21]。植物叶片的N∶P是衡量土壤养分供给能力及植物生长受限的重要指标，根据D.O.Hessonetal[7]报道的水生及湿地植物N∶P阈值(14～16)，本研究中秋茄(11.6)、桐花树(11.1)、木榄(13.96)生长受N限制，而白骨壤(34.9)生长明显受P限制，说明即使是生长在同一环境下的红树植物，因树种不同生长过程中的受限养分也明显不同。湿生生态系统植物叶片的N∶P范围为12～20[22]，但也有报道指出施加N肥的木榄、白骨壤、角果木(C.tagal)叶片N∶P分别在24～35、17～52和21～41之间[23]。红树植物的N∶P随水文因子的变化而采取不同的响应对策，总体而言，红树植物的N∶P随淹浸时间和盐度的增加而减小，表现为更易受N限制[24]。

3.2 红树植物叶片的养分重吸收效率

养分重吸收是植物保存养分的一种内在机制，对提高植物竞争力和生产力具有重要意义。本研究中，N(65.88%)的重吸收效率与世界陆生植物的均值相当(62.1%)，而P(38.35%)、K(44.27%)的重吸收效率均明显低于世界平均值(64.9%和70.1%)[25]，说明高效的N重吸收效率是红树植物高效利用N素的重要策略，而红树植物可能通过其他策略适应滨海沙地的低P环境。一般认为N、P、K元素在韧皮部流动性高，表现为正吸收，而Ca、Mg的流动性较差，通常积累在老叶中，表现为负转移。本研究的4种红树植物Mg元素均表现为负转移(平均-120.56%)，与全球平均值(28.6%)不同[25]，明显低于广西大冠山不同生长型白骨壤Mg的重吸收效率(-15.95%～18.57%)[11]。Mg是叶绿素的重要组成部分，是光合作用不可缺少的元素之一，其重吸收效率的高低与植物的需求程度有关，当土壤中Mg素不足时，植物会从衰老组织中重新吸收Mg，当Mg素供应充足时， Mg会保存在衰老器官中[26]，这与本研究中成熟叶Mg含量均高于生长需求值的结果一致。植物对Ca的重吸收规律目前还没有形成统一的定论，一般认为，Ca在植物体内不参加循环且只被利用1次，在大多数树种中表现为负转移[如栓皮栎(Quercusvariabilis)、杉木(Cunninghamialanceolata)等][27]，但也有少数关于Ca元素正转移的报道[如栎树(Quercusrobur)、欧洲白蜡树(Fraxinusexcelsior)][28]。本研究中，白骨壤(46.21%)与木榄(17.71%)Ca表现为正吸收，秋茄(-23.33%)与桐花树(-31.87%)表现为负吸收，说明不同红树植物对Ca的重吸收具有特异性。廖岩等[29]研究发现，植物对Ca和Na的吸收具有拮抗作用，可通过调节Ca的吸收来降低体内Na+毒性，Ca对缓解干旱、高温和高盐等逆境对细胞膜的损伤也具有重作用。

微量养分在植物生长中亦不可或缺，但往往因为含量少而被研究者忽视。研究发现，外源添加多种微量养分可以提高叶片N含量和光合速率[30]，而关于植物微量养分重吸收过程及其生态功能的研究还很匮乏。本研究中，4种红树植物Fe、Mn(木榄除外)元素表现为负吸收(均值分别为-45.93%和-30.25%)，Cu(35.78%)、Zn(66.91%)表现为正吸收，与九龙江红树植物叶片衰老过程中养分变化的规律相似[31]。说明红树植物Cu和Zn可被活化经韧皮部运出老叶被再利用，而成熟叶Fe 、Mn含量较高，通过根系吸收就可满足需求，无需从老叶中活化。

3.3 红树植物养分重吸收效率与养分含量的相关性

植物的养分重吸收受叶片养分、土壤肥力及外界环境等多种因素影响。本研究中，养分重吸收效率与其成熟叶养分之间均呈正相关关系(Mg除外)，其中P、K、Ca、Cu差异显著；与其衰老叶养分之间均为负相关关系，其中P、K、Mg、Fe、Zn差异显著，这与众多学者报道的N、P、K重吸收效率随成熟叶养分含量的增加而增加的结果一致[26,32]，说明成熟叶中较高的养分含量可以促进养分的再吸收，但也有少数报道指出，N、P重吸收效率随绿叶养分的增加而下降[16]。不同树种对不同养分的需求不同，林木会在从土壤中吸收养分与从衰老组织中回收养分所消耗的成本中进行权衡，进而表现出不同的养分高效利用策略，建议今后将资源权衡策略(trade-off)理论应用到红树植物养分循环及养分分配策略的研究中，深入揭示不同红树植物的抗性机理及养分利用差异。