动物季节性迁徙研究进展

徐 晶 徐鸿洋 刘春霞 张焱如 曹俊伟 周欢敏*

(1.内蒙古农业大学生命科学学院，呼和浩特，010018；2.内蒙古自治区生物制造重点实验室，呼和浩特，010018)

动物季节性的迁徙(migration)是地球上最壮观、最神秘、最震撼的生物现象之一，许多生物在不同生境之间通常会进行大范围的季节性运动，这种现象在鸟类中被称为“迁飞”，在水栖动物中被称为“洄游”，在陆地上活动的兽类中被称为“迁移”。通常认为，迁徙是在2个或多个地点之间可预测、可往返、有规律的季节性生物现象。季节性迁徙由于能量消耗大、陆地障碍较多、行走速度相对较为缓慢，在陆生哺乳动物中不是很普遍。海洋动物和具有飞行能力的动物(鸟类和蝙蝠)相对有更大的迁徙倾向，但该倾向随着生态系统而变化。从进化适应性的角度来看，动物迁徙的动机是由于某个地方更有利于其生存(如获取食物或繁殖)和避开生存不利条件(如激烈的竞争或捕食)，因此，迁徙是动物对生态环境的一种适应[1-2]。迁徙通常分为周期性迁徙和非周期性迁徙。周期性迁徙一般指动物在一定区域、时间内进行迁徙[3]，如非洲草原由于气候的季节性变化，上百万头的角马(Connochaetestaurinus)、斑马(Equusgrevyi)、瞪羚(Gazellathomsoni)定期进行迁移活动，2月从坦桑尼亚的塞伦盖蒂国家公园，穿越食肉动物遍布的草原一路北上，穿越马拉河，8月抵达肯尼亚的马赛马拉国家公园。生活在北极的驯鹿(Rangifertarandus)每年都会往返于冬季食物较多的寒带针叶林和夏季食物丰美的苔原繁殖下一代。非周期性迁徙是指动物在恶劣环境中无法生存，而进行大规模的迁徙，如过度繁殖后的旅鼠(Myopusschisticolor)，由于生存环境中的食物减少，竞争增大，它们会自发地奔赴大海，进行死亡大迁徙，仅留下少数同类延续后代[4]。

动物们迁徙的方式通常有海河迁移[5]、垂直迁移[6]、东西迁移、南北迁移[7]。鱼类通常进行海河迁移，如凤鲚(Coiliamystus)，成鱼在长江中下游产卵，亲鱼返回海中，孵化出来的幼鱼在淡水中生活几个月，待获得耐受海水的能力，再洄游到海中。生活在高山上的金丝猴(Rhinopithecusspp.)和牦牛(Bosgrunniens)会在秋冬季节时进行垂直迁移，往海拔较低的山下迁徙。鸟类迁徙通常是南北方向，仅有少部分鸟类进行东西方向迁徙[8]。

1 动物迁徙的起源和驱动力

目前，关于动物迁徙起源有几种观点：(1)“南方起源”假说，迁徙动物起源于南方的热带森林，因大量繁殖造成了对食物需求增加，生态压力使某些动物在夏季向北方冰川退去的地区转移，而当冰川来临时再回到南方越冬，长久之后，便形成了迁徙[9]。(2)“北方起源”假说，迁徙动物起源于高纬度地区，由于第四季冰川自北向南的入侵，迫使动物向温暖的南方迁徙，待夏季冰川消退，再定期地往返于繁殖地和越冬地之间，从而形成迁徙[10]。(3)“板块漂移”假说，迁徙动物本来生活在南方，因大陆板块由南向北漂移，动物被带到了北方，为返回老家就形成了迁徙[11]。根据现代地质学研究的发现，大陆板块移动早已完成，相对来说只有第1种观点更符合现代生态学的思想。动物迁徙的起源还不明确，需要进一步探究。

关于动物迁徙驱动机制有1个经典理论假说，即“绿色波浪”假说，认为食草动物的迁徙是由区域植物叶片生长的高峰驱动。迁徙和植被相关研究对各种物种的作用，促使人们普遍接受绿波作为食草动物迁徙模式的近向机制[12-14]。几乎所有研究都根据相关性得出结论，无法确定绿波的显著相关性只是巧合地出现，还是确实是迁徙模式的主要决定因素。虽然北半球食草动物的春季迁徙与食物供应(即绿色波浪)相吻合，但动物春季迁徙可能与其他环境因素，如日长和气温[15]，甚至与纬度相关(野生驯鹿在北极圈内生活，最南处在中国大兴安岭北部)。鸟类迁徙还受到风向的影响，根据风况调整迁徙时间，如雪鸮(Buboscandiacus)、游隼(Falcoperegrinus)和毛脚鵟(Buteolagopus)等[16-17]的迁徙活动。

迁徙动物如何应对长时间迁徙的需求和限制尚不明确，每个季节和生活史阶段的生态环境都可能会影响动物的行为、表现，甚至后期的生存[18]。如何平衡能量储备是季节性迁徙动物迁徙策略中的一个重要决定因素，能量储备与每年进行季节性迁徙的时间是密切联系的。觅食季节的食物供应是否充足可以决定动物迁徙的时间和出发时的身体状况，还会影响到达繁殖地的时间和身体状况，最终影响繁殖是否成功，因此，食物和迁徙季节的生态条件也是许多动物迁徙的主要驱动力。越来越多的证据表明，迁徙过程中经历的生态条件可能同样具有决定性，恶劣天气条件会推迟繁殖和到达食物区的时间，造成食物供求之间的时间不匹配，可能迫使动物在低质量的栖息地生存[19]。

2 影响动物季节性迁徙的因素

2.1 磁场对动物迁徙的影响

与鸟类等其他小型动物相比，研究大型哺乳动物迁徙导航机制有巨大的挑战，由于不太容易接受实验操作[20-21]，大多数关于哺乳动物长距离迁徙导航机制的研究都依赖卫星定位去跟踪动物迁徙的路线和范围，根据卫星定位的数据模拟导航机制建立动物迁徙模型[22-23]，确定哪种模型最适合真实动物的迁徙轨迹。

为了完成迁徙，动物演化出了一套适应形态、感官、生理和行为的特征，这些特征在一年中适合的时间或特定的环境条件下启动。研究发现，迁徙动物是通过太阳、月亮、恒星、遗传学、记忆地图、气味及磁场等途径进行导航。现在很多研究者关注动物保持迁徙方向和如何进行导航的方法[24-26]，如记忆地图、气味导航及天体指南针[27]和地球磁场[28]。动物探测地球磁场的能力具有重要的生物学意义，许多脊椎动物和无脊椎动物都使用这种能力进行定向，尤其是在迁徙期间进行定向[29]。在鸟类中，提出了2种磁体感知模型——磁石定向[30]和化学反应[31]。化学模型表明，有光敏感受器通过光诱导产生的化学作用传输到神经系统[32]，现在发现唯一具有这种特征的分子是隐色素(CRY)[33]。鸟类眼睛的光受体神经元中隐色素在迁徙过程中进行磁定向[34]，最早从果蝇(Drosophliamelanogaster)中获得了关于隐色素磁敏的遗传证据，后期从君主斑蝶(Danausplexippus)迁徙的研究中也证明了其根据光依赖方式感知磁场[35]。

蝙蝠作为唯一会飞行的哺乳动物，部分随季节进行迁徙，具有超声定位的能力，但研究发现，蝙蝠超声定位的作用距离有限，并不能为其迁徙或长距离飞行导航。研究者采用多种岩石地磁学技术对迁徙和非迁徙的蝙蝠进行对比，发现蝙蝠使用地磁场导航进行长距离迁飞，蝙蝠的头部含有软磁性矿物颗粒，迁徙性蝙蝠脑组织内的磁性颗粒含量比非迁徙性蝙蝠高，通过进一步分析确认该软磁性矿物为磁铁矿颗粒。研究者已经从高等动物和低等动物中先后发现了磁性矿物，如人脑海马组织、趋磁细菌(Magnetotacticbacterium)、藻类、蜂类、鸟类等，这些发现为将来揭示生物地磁导航机制提供了依据[36]。

研究者从果蝇的基因筛选验证发现一种磁受体蛋白MagR，该蛋白广泛存在于生物体内，主要参与细胞能量代谢、电子传递、底物结合与激活、铁硫存储、酶促反应及基因表达调控，该研究初步确认并建立了基于MagR蛋白的生物指南针，为深入理解动物磁感应机制提供了新的方略，同时也开启了磁遗传学这一全新的领域[37]。

板鳃亚纲(Elasmobranchii)动物，如鲨鱼(Selachimorpha)和鳐鱼(Rajiformes)，对电磁场很敏感。但近期有研究对窄头双髻鲨(Sphyrnatiburo)进行了磁位移试验，证明鲨鱼使用地磁场类似地图的信息作为导航，这种能力有助于在这些物种已知的长距离迁徙中导航，并可能维持海洋环境中的种群结构[38]。

哺乳类动物迁徙虽备受关注，但由于哺乳动物视觉、嗅觉和听觉受体都高度发达，因此不能确定哺乳动物迁徙是否和磁受体有关。

2.2 光周期—视觉神经机制对动物迁徙的影响

研究者发现动物离开繁殖地进行迁徙通常与季节变化密切相关，动物使用内生季节性时钟来测量光周期的变化以感知季节。在鸟类迁徙研究中，迁徙时间似乎与繁殖的时间同步，因此对鸟类采用候选基因的方法进行了相关研究，确定CLOCK基因是迁徙时钟的可能候选者，通过对野生种群和笼养鸟类进行比较，发现两者采用的是一个时钟进行计时[39-40]。

君主斑蝶大脑中枢复合体中的时钟和时钟基因也被认为参与光周期的测量(图1，图2)[25]。每年秋天，随着白昼长度的光周期减少，生活在落基山脉以东的君主斑蝶离开北方的繁殖地，向南迁徙到位于墨西哥的越冬地，在那里保持非繁殖状态(即滞育)直到第2年春天。随着温度和光周期的增加，君主斑蝶开始繁殖交配，并再次向北迁徙到美国南部，迁徙途中雌性将卵产在一种名叫马利筋(Asclepiascurassavica)的植物上，这种植物是幼虫赖以为生的唯一宿主。秋季迁徙的君主斑蝶和春季再迁徙的君主斑蝶，都使用时间补偿的太阳罗盘作为主要的导航系统来引导它们的路线方向。时间补偿的太阳罗盘不仅触发秋季迁徙状态，而且可以触发离开其繁殖地的时间。位于触角中的Circadian时钟提供了必要的定时组件，使春季和秋季迁徙的君主斑蝶都能够通过太阳补偿在天空中位置的日常变化来保证路线及方向，也就是这个物种导航的指南针[27，41-44]。大脑时钟是最有可能参与迁徙特征的诱导因素，通过调节时钟基因和控制时钟基因的转录来影响迁徙的特征[45]。研究者将君主斑蝶的时钟基因分别敲除进行验证，从功能上确定昼夜时钟或时钟基因在迁徙中是否发挥关键的作用，结果是符合预测的[46-48]，即昼夜时钟及时钟基因在迁徙中发挥了关键的作用。君主斑蝶的大脑具有与其他昆虫大脑一致的特征，在这些特征中，它被认为介导了涉及视觉线索和三维空间意识等的类似行为，如视觉学习、空间记忆、多模态刺激的整合和运动控制等[49-51]，这些帮助君主斑蝶顺利迁徙。

图1 君主斑蝶时间补偿的太阳罗盘[25]

图2 君主斑蝶迁徙的时钟分子机制[25]

2.3 记忆机制对迁徙动物的影响

记忆在引导动物迁徙中也起着重要的作用。有研究人员历时6年建立了一套游隼迁徙系统，发现了1个和记忆能力相关的基因ADCY8，该基因在游隼长距离迁徙种群中受到了正选择，试验证明长、短迁徙种群主要基因型存在功能差异，揭示了长时记忆可能是鸟类长距离迁徙的重要基础[52]。

研究者通过遥感植被数据资源景观建立斑马迁徙的感知模型和记忆模型，二者与全球定位系统标记的斑马轨迹进行比较，发现使用记忆机制优于使用感知机制，使用记忆机制的模型平均距离真实目的地30～50 km，而那些具有全球定位系统标记平均距离最终目的地约120 km[53]。

研究者将10年的蓝鲸(Balaenopteramusculus)卫星跟踪数据与同时进行的北太平洋遥感海洋学测量相结合，证明了长期记忆和资源跟踪在海洋巨型动物的远距离迁移中起着关键作用。蓝鲸的食物是磷虾，蓝鲸迁徙时间基本上和磷虾生长繁荣的时间相一致，受历史环境过程制约的长期迁徙动物可能难以应对快速的环境变化[54]。

研究者通过卫星定位追踪发现飞狐(Pteropusspp.，澳大利亚最大的蝙蝠)虽不根据季节进行迁徙，但是根据花开而随机地进行迁徙，飞行不连续，路线交错复杂，在数十个不同的栖息地短暂定居，其家族成员数量也经常因新“移民”而产生波动[55]。研究者多年来发现蝙蝠在自然环境中表现出对于生态环境的认知行为，如空间记忆，根据研究“认知地图”(空间的异源中心表征)已经产生了关键的神经生物学见解。

2.4 社会学习机制对迁徙动物的影响

动物个体或群体在生活中，通过对其他动物的行为观察或是跟随，获得相关的信息，并改变其行为表现的过程，属于社会学习。美洲鹤(Grusamericana)，体型高大，因其叫声高亢悠远而又名“高鸣鹤”，通过对其迁徙数据的分析，发现鸟类迁徙与长期社会学习的关系紧密。研究者通过对首次迁徙的高鸣鹤进行人工训练，并使用超轻型飞机保护，发现年龄越大的鸟类，其迁徙路径的偏差越小[56-57]，这是其通过长期社会学习及记忆的结果。

有研究者认为，有蹄类动物的迁徙源于对饲料季节性分布信息的学习和传播。通过比较迁徙到新栖息地的大角羊(Oviscanadensis)和驼鹿(Alcesalces)的迁徙倾向与那些持续了数百年的历史种群的迁移倾向，发现历史种群中的个体大多是迁徙的，而异地来的个体最初并不会迁徙，多年后，异地迁徙的种群获得了冲浪绿色饲料波(跟踪植物物候)的知识，才增加了它们的迁徙倾向。经研究发现，有蹄类动物迁徙进化的主要机制是学习和传播。因此，迁徙的丧失将会抹杀种群后代对高质量饲料产地的了解，并可能抑制种群的数量[58]。

2.5 嗅觉神经机制对动物迁徙的影响

经过多年试验，研究者证明了环境气味作为导航对鸟类的重要意义，通过对鸟类嗅觉受体基因的研究，发现许多鸟类都具有极其敏锐的嗅觉。鸟类可以根据空气中的气味和气味的浓度进行导航[59]。研究者先后提出了3种嗅觉导航的假说：(1)镶嵌图假说，通过识别风向中的气味与巢位置关系，进行导航[60]。(2)嗅觉激活假说，嗅觉受体激活某种导航机制进行定向导航[61]。(3)梯度图假说[62-63]，因地理位置不同，可能存在着气味浓度差异，通过地点气味浓度差异确定位置。由于气味的化学特性仍然未知，研究者通过测量挥发性有机化合物来研究潜在的化学导航线索，在选定的区域环境中，测量区域水平和垂直空间梯度，这些空间梯度包括二甲基硫化物(DMS)等海洋排放物、生物化合物(萜类化合物)、人为混合空气(芳香化合物)，以及与海床系统一致的时间变化。使用气团轨迹检查释放的鸟类GPS轨迹，表明当地的生源硫化物二甲基硫浓度可预测，并改变鸟类的飞行方向。研究揭示了多个区域尺度的真实世界化学梯度，这些化学梯度可以构成适合鸟类嗅觉地图导航的基础[64]。

3 结束语

动物季节性迁徙是由生态环境、动物生理和生物地理等多种因素共同作用形成的，如因季节性产生的栖息地资源分布不匀，使得迁徙时间与资源可用性、能量得失与死亡率不平衡。在季节性迁徙中，遗传起到重要作用，某些能力需后期学习和记忆，涉及迁徙的时间、持续时间、距离，以及行为、生理适应(能量储存、运动速度等)、定向和导航的控制等，这些成本和要求在很大程度上限制了迁徙。由这些研究可见，对迁徙的研究需要多种技术和方法，需要尽可能完整地去了解这种复杂的生物特性。近年来，国内外通过采用新技术，特别是卫星无线遥感探测技术，提供了关于单个动物迁徙的准确信息，让研究者较为准确地评估动物迁徙、运动和导航理论。

季节性迁徙对动物具有重要的作用，虽然现在已了解到部分外界信号与神经机制相关，但由于迁徙动物的不可控性，缺乏对动物为什么迁徙、如何确定迁徙时间及路线的相关机制的深层次研究，因此，开发新技术与应用模式将有助于进一步揭示迁徙的确切的机制。

我国季节性迁徙动物种类丰富，目前对动物季节迁徙的研究还停留在简单的个体路线和种群分类上，这是远远不够的。需要采用综合方法，最好是将卫星遥测技术、种群和基因组学以及建模等方式结合起来，不仅要了解动物季节迁徙的路线，还要对动物迁徙的具体机制进行研究，在理解生态相互作用和共同进化过程的基础上为保护迁徙物种奠定基础。