典型草原啮齿动物群落与植物群落相关性分析*

马 久，袁 帅，郭乾伟，苏佳楼，崔志刚，金 国，段金如，付和平,*

(1.乌兰察布市察右后旗土牧尔台镇政府,内蒙古 土牧尔台 012406；2.内蒙古农业大学草原与资源环境学院/内蒙古农业大学啮齿动物研究中心，呼和浩特 010011；3.锡林郭勒盟草原工作站，内蒙古 锡林浩特 013000；4.锡林郭勒盟东乌珠穆沁旗草原工作站，内蒙古乌里雅斯太 013600；5.内蒙古自治区农业广播电视学校杭锦旗分校，锡尼 017400)

在典型草原区，啮齿动物群落与植物群落的关系多年来备受关注，既涉及对生态学基本原理的正确阐释，又涉及草原害鼠的有效防控[1～4]。尤其是植物群落的物种组成、植物高度、盖度、密度和地上生物量以及群落多样性等特征指标，都综合地影响着啮齿动物群落及其主要种群的结构和动态特征，主要体现在影响啮齿动物群落主要物种的分布、种群消长及种间关系等方面[4～8]。国内外相关研究也曾关注啮齿动物群落对植物群落变化的响应及其变动特征，这是由于啮齿动物作为生态系统中的一级消费者和次级生产者，植物群落不仅为其提供了食物来源，而且为其提供了隐蔽场所可以逃避天敌捕食[4～11]。草地啮齿动物群落与植物群落的相互关系,一直以来都是啮齿动物生态学研究的热点，我国学者曾对典型草原和荒漠鼠类群落结构和多样性有过报道，认为典型草原植物群落对啮齿动物群落组成和结构具有明显的负反馈作用，即草场退化、多样性降低，鼠类群落中主要种群数量增加[4～6]，荒漠植物平均高度与鼠类群落结构呈正相关关系[12]。武晓东等[3]对我国半荒漠与荒漠区啮齿动物群落与植物群落关系的研究认为，不同放牧干扰首先对植物群落产生影响，进而对啮齿动物群落及其主要种群动态和多样性产生影响，并且导致啮齿动物群落主要种群对不同干扰产生敏感性，出现群落结构和种群特征的适应性改变。国外学者对美国荒漠鼠类群落和植物群落多样性研究得出二者并无相关性的结果[13～14]。Hafner 认为，啮齿动物群落多样性与植被群落多样性呈正相关关系[15]。上述研究由于不同种类的啮齿动物及其栖息地植物群落特征存在差异，以及捕食风险和食物可用性对啮齿动物的影响，从而产生不同的研究结果。但是，上述研究均未触及典型草原不同放牧干扰对啮齿动物群落主要种群的影响。为此，本研究于2014～2018年在锡林郭勒盟东乌珠穆沁旗典型草原区，设置过度放牧、季节轮牧和禁牧(对照)三种干扰区，应用标志重捕法对啮齿动物群落与栖息地植物群落的关系进行研究，以期为动植物群落干扰生态学和草地保护提供必要的参考。

1 自然条件与研究方法

1.1 研究区自然条件

研究区位于内蒙古锡林郭勒盟东乌珠穆沁旗境内，地处 115°30'～116°30'E、44°42'～45°15'N ，为典型草原区，主要植物有大针茅(Stipagrandis)、羊草(Leymuschinensis)、糙隐子草(Cleistogenessquarrosa)、栉叶蒿(Neopallasiapectinata)、多根葱(Alliumpolyrhizum)等，处于高海拔和中高纬度带的内陆地区，属于典型大陆性气候，年降水量300mm左右，主要集中在6～8月份，冬季寒冷风大，夏季水热同期。极端最高气温39.7℃，最低气温-40.7℃，年平均气温1.6℃，无霜期为120d[4,16]。

1.2 研究方法

1.2.1试验设计与啮齿动物取样方法

2014～2018年，在锡林郭勒典型草原区采用完全随机区组试验设计，将9个小区划分为3个区组，每个区组中设3种干扰区，即过度放牧区、季节轮牧区和禁牧区(对照区)。每个小区面积为10hm2。每个样区设置3个啮齿动物调查样方，分别进行同心圆式取样，每个同心圆布放25只活捕笼(27.5cm×12.5cm×12.5cm，见图1)，以新鲜花生米为诱饵，采用标志重捕法捕获啮齿动物，每年5月、7月、9月份分别进行一次野外调查，每次连续调查4d，每日查笼3次，并记录捕获啮齿动物的位置、性别、体重(g)及繁殖状况，使用PIT芯片对捕获的啮齿动物进行颈部皮下注射标记[4,16]。

1.2.2植物群落调查方法

植物取样与啮齿动物取样同期进行，在啮齿动物取样区分别随机设置3个样方(面积均为0.25m2)，分别记录每个样方的植物种名，测量记录植物高度、盖度、密度，并称量每个植物种的地上生物量风干重(g)[4,16]。

2 数据处理

2.1 啮齿动物种群密度测算

常用百笼捕获率作为啮齿动物种群密度测算指标，即100个笼子在一期野外布设所捕获的不重复啮齿动物数量，计算公式为：

(1)

式中：P为捕获率；N为所捕获鼠的数量；H为总的布笼数；n为连续布笼天数。

2.2 植物群落多样性指数

植物群落多样性指数计算公式如下：

(2)

Shannon-wiener多样性指数：

(3)

(4)

应用SPSS 18.0对不同放牧干扰下鼠类群落主要种群与植物群落指标进行Spearman秩相关分析，该分析不要求数据服从某一种分布，应用比较简便灵活[4,16]。

3 结果与分析

3.1 不同放牧干扰下啮齿动物群落组成

研究期间在过度放牧、季节轮牧和禁牧3种不同放牧干扰样地中共布放活捕笼13500笼日，捕获啮齿动物275只，隶属4科7种，包括：松鼠科(Sciuridae)的草原黄鼠(Spermophilusdauricus)；仓鼠科(Circetidae)的布氏田鼠(Lasiopodomysbrandtii)、黑线毛足鼠(Phodopussungorus)、黑线仓鼠(Cricetulusbarabensis)和长爪沙鼠(MerionesUnguiculatus)；跳鼠科(Dipodidae)的五趾跳鼠(Allactagasibirica)；鼠兔科(Ochotonidae)的达乌尔鼠兔(Ochotonadaurica)。布氏田鼠是3种干扰区啮齿动物群落的优势种，在研究期间捕获比例均为最高。其中，过度放牧区布氏田鼠捕获比例为33.33%，其次黑线仓鼠为25.36%，黑线毛足鼠为24.18%，其余种类均小于10%，啮齿动物群落为布氏田鼠+黑线仓鼠+黑线毛足鼠群落；季节轮牧区布氏田鼠捕获比例51.20%，其次黑线毛足鼠为23.20%，黑线仓鼠为22.82%，其余种类均小于10%，啮齿动物群落为布氏田鼠+黑线毛足鼠+黑线仓鼠群落；禁牧区布氏田鼠捕获比例为64.67%，黑线仓鼠为25.30%，其余种类捕获比例均小于10%，啮齿动物群落为布氏田鼠+黑线仓鼠群落。

3.2 不同放牧干扰下植物群落组成

本研究期间,在过度放牧、季节轮牧和禁牧3种不同放牧干扰下植物群落物种组成分属于以下各科，主要包括：禾本科(Gramineae)、藜科(Chenopodiaceae)、蔷薇科(Rosaceae)、百合科(Liliaceae)、菊科(Compositae)、十字花科(Brassicaceae)、豆科(Leguminosae)、旋花科(Convolvulaceae)、玄参科(Scrophulariaceae)、牻牛儿苗科(Geraniaceae)、莎草科(Cyperaceae)、鸢尾科(Iridaceae)和车前科(Plantaginaceae)，共13科27种植物(详见表1)[4,16]。

表1 不同放牧干扰下的植物群落组成

3.3 不同干扰下啮齿动物群落组成种群与植物群落相互关系

本研究对不同放牧干扰下啮齿动物群落主要种群与植物群落相关性进行了分析，主要侧重于啮齿动物主要种群与植物群落Simpson、Shannon-wiener多样性指数和Pielou均匀度指数以及植物密度、平均高度、地上生物量等特征指标的Spearman秩相关分析。

3.3.1过度放牧主要种群与植物群落因子的相关性

在过度放牧干扰下，啮齿动物群落组成为布氏田鼠、黑线仓鼠、黑线毛足鼠和草原黄鼠，共4种啮齿动物。啮齿动物群落中各种群相对密度与植物群落特征指标相关分析结果见图2。在过度放牧干扰下，植物群落中植被密度分别与布氏田鼠种群密度呈极显著正相关(R=0.28，P<0.01)，与黑线毛足鼠种群密度呈显著负相关关系(R=-0.18，P<0.05)，与草原黄鼠种群密度呈极显著负相关关系(R=-0.27，P<0.01)；而黑线仓鼠种群相对密度与植被地上生物量呈显著正相关关系(R=0.20，P<0.05)，与植被高度呈极显著正相关关系(R=0.27，P<0.01)。即在过度放牧干扰下，随着栖息地植物密度的降低布氏田鼠种群密度也有降低趋势，黑线毛足鼠和草原黄鼠种群密度有升高趋势；而黑线仓鼠种群密度会随着植被高度和地上生物量的增加呈升高趋势。因此，过度放牧干扰对啮齿动物群落中4种组成种群均产生显著的影响。

*表示显著性水平0.05，**表示显著性水平0.01；下图同图2 过度放牧干扰下啮齿动物群落组成种群密度与植物群落相关系数

3.3.2季节轮牧主要种群与植物群落因子的相关性

在季节轮牧干扰下，啮齿动物群落由布氏田鼠、黑线仓鼠、黑线毛足鼠、草原黄鼠、达乌尔鼠兔和五趾跳鼠组成，共6种啮齿动物。鼠类群落中各种群相对密度与植物群落特征指标相关分析结果见图3。植物密度和地上生物量与草原黄鼠种群密度均呈极显著负相关关系(R=-0.23；R=-0.28，P<0.01)；Simpson多样性指数和Pielou均匀度指数与草原黄鼠种群密度呈显著正相关关系(R=0.21，P<0.05)和极显著正相关关系(R=0.32，P<0.01)；植物高度与黑线仓鼠种群密度呈显著正相关关系(R=0.18，P<0.05)；而达乌尔鼠兔、五趾跳鼠、布氏田鼠、黑线毛足鼠等4个鼠种的种群密度与植物群落特征指标的相关性均不显著。因此，季节轮牧干扰对啮齿动物群落的主要成分布氏田鼠和黑线毛足鼠种群均未产生显著影响。

图3 季节轮牧干扰下啮齿动物群落组成种群密度与植物群落相关系数

3.3.3禁牧主要种群与植物群落因子的相关性

在禁牧干扰下，啮齿动物群落组成为布氏田鼠、黑线仓鼠、黑线毛足鼠、达乌尔鼠兔和草原黄鼠，共5种啮齿动物。鼠类群落中各种群密度与植物群落特征指标相关分析结果见图4。植物密度和植物群落Shannon-wiener多样性指数与布氏田鼠种群密度呈显著正相关关系(R=0.21；R=0.21，P<0.05)；植物高度、密度和地上生物量与黑线仓鼠种群密度均呈现出极显著的正相关关系(R=0.40；R=0.24；R=0.50，P<0.01)；黑线毛足鼠种群密度与植物群落Simpson、Shannon-wiener多样性指数和Pielou均匀度指数均呈显著正相关关系(R=0.22； R= 0.18；R=0.19，P<0.05)；达乌尔鼠兔与植物密度和地上生物量均呈显著正相关关系(R=0.22；R=0.18，P<0.05)；草原黄鼠种群密度与植物群落的特征指标相关性均不显著。因此，禁牧对啮齿动物群落的主要成分布氏田鼠和黑线仓鼠种群均有显著影响，特别是植物群落的多样性指数、植物密度、高度和地上生物量等特征指标与啮齿动物群落相关性较强。

图4 禁牧干扰下啮齿动物群落组成种群密度与植物群落相关系数

4 讨论

栖息地是草地啮齿动物赖以生存的生境基础，依据环境因子的变化可以分为最适生境、可居生境、不适生境等几种类型。因此，啮齿动物群落组成和结构与其栖息地有着密切的关系[17]。近些年来人类在草地生态系统中不适宜的放牧及开垦，导致了严重的草地退化，随之多种动物的适宜栖息地出现了破碎化和功能退化，部分栖息地甚至丧失[18]。啮齿动物群落对栖息地微生境干扰具有强烈的敏感性[3]，栖息地破碎化、功能退化使得啮齿动物对干扰更加敏感，其群落组成和结构易受到显著的影响，而且不同种类的啮齿动物对不同类型的干扰具有明显的耐受性差异[19]。如前文所述，安西荒漠啮齿动物群落与植被盖度呈显著负相关[12]，美国荒漠啮齿动物群落多样性与植物群落多样性之间无相关关系[14]，而在Katavi (坦桑尼亚)生态系统中植被高度较高，啮齿动物群落多样性也较高[20]。上述研究从不同层面得出了啮齿动物群落与栖息地环境因子关系的不同结果，对充分理解啮齿动物群落与栖息地环境变化的关系以及对主导因子的筛选均起到了积极作用。从本研究结果不难看出，在3种放牧干扰下与啮齿动物群落组成主要种群具有显著相关性的植物群落参数(如植被密度、高度、地上生物量、多样性指数、均匀度指数等)均受到栖息地降水量变化的明显影响[4～6]，进而影响啮齿动物群落组成和种群动态。研究样区2012～2018年的降水量分别338.4mm、298.9mm、281.5mm、260.1mm、221.9mm、179.7mm和411.9mm，自2012年到2017年一直在逐渐减少，本研究期间所测定的植物高度、密度和地上生物量等特征指标都随之改变[4,16]，尽管干旱和半干旱区啮齿动物的多数研究表明降水和温度是影响动物种群季节格局的主要因素，不少证据显示种群参数与水热条件显著正相关[21～23]，降水及气温变化也可以对鼠类种群繁殖产生脉冲式影响，即降雨后植物生长茂盛、食物可用性增加可改善和提高啮齿动物繁殖性能，导致部分种群出现增长或降低趋势[21～22]，即支持上行调控(Bottom-up regulation)假说，然而有研究表明啮齿动物群落成分与水热条件的动态关系较为复杂，并不能全部由上行调控假说来解释[23]。在大的环境条件一致的情况下，许多啮齿动物的种群变化会受密度制约或天敌的主导作用，即可能由下行调控(Top-down regulation)来解释。特别是在3种放牧干扰区均为优势种群的布氏田鼠为群居性种类，而且喜栖于植被退化、稀疏、低矮的干燥沙质土壤环境，随降水量增加其栖息生境的植被由低矮稀疏变得高而稠密，食物可用性明显增加，产生的脉冲效应有助于种群的繁殖表现。野外调查结果表明，2018年研究区由于降水量显著增加，布氏田鼠种群数量出现了极显著增长，占整个群落个体数的90%以上；不同放牧干扰下啮齿动物群落优势种的种群数量受到多个过程的共同作用。从整体效应看，植物隐蔽条件和食物可用性在过牧、轮牧和禁牧干扰下啮齿动物种群数量的调节中占主导地位，因此出现了过度放牧干扰啮齿动物群落为布氏田鼠+黑线仓鼠+黑线毛足鼠群落，季节轮牧干扰为布氏田鼠+黑线毛足鼠+黑线仓鼠群落，禁牧干扰为布氏田鼠+黑线仓鼠群落。有关我国农区啮齿动物群落对其生境季节性斑块变化反应的研究，揭示了棕色田鼠(Cricetulustriton)+大仓鼠(Microtusmandarinus)群落在局域尺度上会形成相互交错存在的时空镶嵌格局[24～26]，而在草原区由于人为干扰作用于不同空间尺度，啮齿动物群落也会在一定的时间尺度上出现优势种群替代现象[3]。因此，从干扰与空间和时间尺度的关系来看, 本研究结果也只是在一定时间尺度内(5年)和较小斑块尺度上(样地)说明了典型草原啮齿动物群落在不同的放牧干扰生境和一定的时间尺度群落格局的干扰效应。曾有研究认为，干扰在不同的时空尺度上会出现不同的类型, 大的地形变化、地质变化以及全球范围的人类活动是大尺度上发生的干扰类型, 而放牧和农业生产等人类经济活动则是发生在中小尺度上的干扰类型[25～27]。就本研究中啮齿动物群落与栖息地植物群落相互关系来看, 在不同时空尺度上(如年度、样地斑块上)发生于啮齿动物群落上的干扰，是通过植物群落的传递间接作用于啮齿动物群落，其干扰作用的内涵完全不同于大尺度的干扰[24～27]。对不同景观的干扰，如半荒漠与荒漠治理、城市化改造、公路与铁路建设等造成的啮齿动物群落演替研究发现，由人类干扰而引发了原景观固有啮齿动物种类逐渐被一些入侵种类所替代的群落演替格局[3,25,28]。在本研究中，过牧、轮牧和禁牧区的啮齿动物种群，由于放牧干扰的效应同样出现了黑线毛足鼠和黑线仓鼠相互替代的格局，最终导致了不同生境中主要种群的交替出现。啮齿动物群落中主要种群数量是多个因子间复杂作用的结果，因此通过对典型草原啮齿动物群落主要种群与栖息地植物群落的关系研究，可以明确啮齿动物群落主要种群及其与环境因子之间的关系，了解制约啮齿动物主要种群动态的环境因子发生途径，对于草原鼠害控制同样具有重要的实践意义。

5 结论

在过度放牧与禁牧干扰下，啮齿动物群落主要成分布氏田鼠种群密度与植被密度呈极显著正相关关系；在季节轮牧干扰下,植物密度和地上生物量与草原黄鼠种群密度均呈极显著负相关关系，Simpson多样性指数和Pielou均匀度指数与草原黄鼠种群密度分别呈显著正相关和极显著正相关关系；在禁牧干扰下,植物群落Shannon-wiener多样性指数与布氏田鼠种群密度呈显著正相关关系，植物高度、密度和地上生物量与黑线仓鼠种群密度均呈极显著正相关关系。典型草原啮齿动物群落主要种群与栖息地植物群落关系的研究结果，对于草原鼠害控制具有指导性意义。