城市园林不同生活型植物叶片碳、氮、磷生态化学计量特征及其对台风的响应

王怀宾,胥 晓,杨万勤,曹 瑞,王芝慧,郑冰倩,吕浩池,刘婷婷

1 西华师范大学生命科学学院, 南充 637009 2 台州学院生命科学学院, 台州 318000 3 西南野生动植物资源保护教育部重点实验室, 南充 637009

生态化学计量学是研究有机体主要组成元素间化学计量关系的学科[1]。碳(C)、氮(N)、磷(P)是植物生长发育所必需的生物元素[2],其生态化学计量特征不仅与植物群落多样性、养分利用效率、生产力等有重要联系[3-4],而且还受到植物生活型、气候和土壤特性等的共同调节[4]。同时,植物的生态化学计量特征也是植物体在变化生境中内稳态机制最直观的体现[5]。这意味着,干扰植物生理生化过程的因素均可能直接或间接影响到植物C、N、P生态化学计量特征。因此,研究植物C、N、P生态化学计量特征对干扰因子的响应可以为理解植物内稳态机制提供科学依据。

台风是热带或副热带洋面上的低压涡旋加强的结果,是一种强大而深厚的热带天气系统[6]。普遍认为,台风是影响沿海地区植株生长[7]、林分结构[8]、群落演替[9]、物质循环[10]和水文过程[11]等的重要干扰因子。一方面,台风携带巨大能量,强大风力会对植株产生机械性损伤,导致其产生一系列应激响应[12]；另一方面,伴随台风而来的充沛降水能够改变小区域尺度环境,对植株生命过程产生剧烈影响[13]。此外,在全球气候变化背景下,台风强度和发生频率预计在未来继续呈上升趋势,这可能导致沿海森林受到台风影响程度逐渐加强[14]。因此,我们推测台风可能通过直接或间接途径影响沿海城市园林植物的生理生化过程,从而改变园林植物C、N、P含量及其生态化学计量特征,但相关研究鲜有报道。

园林植物是维持和提高城市人居环境质量的关键成分[15]。然而,我国海岸线狭长,沿海地区城市园林植物经常受到台风的干扰[16]。因此,研究园林植物的C、N、P生态化学计量特征对台风的响应可从植物内稳态机制维持方面为城市生态管理提供科学依据。毗邻东海的台州市位于我国中亚热带东端的低山丘陵地区,受洋流、东亚季风的影响,海洋性气候特征显著,园林植物资源多样,森林覆盖率达62.2 %[17]。同时,台州也是受台风影响显著的区域。据统计,在1949—2018年中,共有43个台风登陆浙江,台州都会受到剧烈影响[18]。当前,关于台风影响城市森林的研究多集中于台风灾害下城市森林群落结构的变化[19-21]、城市森林中不同树种的受损程度的统计[22]、树木抗风性的研究[23]、以及城市森林被破坏的模型预测[24-25]。然而,对于台风如何影响城市园林植物生物元素含量及生态化学计量特征知之甚少。因此,以台州市主城区园林植物为研究对象,研究台风对典型园林植物叶片C、N、P含量及其生态化学计量特征的影响,可为筛选出更适合栽培于滨海城市的园林植物、台风影响区的城市园林生态建设提供科学依据。

1 材料与方法

1.1 研究区概况

研究区位于浙江省台州市椒江区(28°63′—28°68′N,121°38′—121°41′E),地处甬台温沿海中部,平原丘陵相间,东濒东海,属中亚热带季风区。受海洋水体调节和西北高山对寒流的阻滞,气候温和湿润,热量丰富,年均日照时数1800 —2037 h。雨水充沛,年平均降水超过120 d,年降水量1185 —2029 mm,多年平均降水量1632 mm。年平均气温为14.8 —23.8 ℃,最高气温40 ℃,最低气温 -4 ℃。主要乔木有香樟(Cinnamomumcamphora)、垂柳(Salixbabylonica)、全缘叶栾(Koelreuteriabipinnatavar.integrifoliola)、无患子(Sapindussaponaria)、光叶榉(Zelkovaserrata)等,灌木包括红花檵木(Loropetalumchinensevar.rubrum)、女贞(Ligustrumlucidum)、杜鹃(Rhododendronsimsii)等,草本主要有萱草(Hemerocallisfulva)、鸢尾(Iristectorum)、菊科(Compositae)和禾本科(Gramineae)等植物。2020年第4号台风黑格比(Typhoon Hagupit)于2020年8月4日凌晨以巅峰强度在浙江省乐清市登陆,随后纵穿浙江省,中心最大风力达13级,台州受到强风和强降雨影响,持续到8月4日14：00左右。

1.2 样品采集与测定

根据台风预警信息,本研究于台风到达前一周(7月26日)、台风过境24 h以内、以及台风过境7 d,在台州市椒江区采集典型乔木、灌木、草本植物共11个物种叶片,并0 ℃低温保存。

乔木植物叶片采集：研究区内选取香樟、垂柳、全缘叶栾、无患子、光叶榉5个乔木优势种,每一物种选取5棵生长于同一地段、正常生长、树龄相同、胸径基本相同的样木并做好标记,使用高枝剪在样木树冠中层的东、南、西、北四面以及树冠顶端(或者靠近顶端位置)采集叶样本并分别均匀混合。

灌木植物采集：研究区内选取红花檵木、女贞、杜鹃3个灌木优势种,每一植株选取5棵处于同一地段且具有代表性、正常生长、年龄基本相同的样木并做好标记,在灌木中层的东、南、西、北四面以及灌木顶端采集叶样本并分别均匀混合。

草本植物采集：选取草本优势种萱草、鸢尾、百日菊(Zinniaelegans)3种,在研究区草本样地内划分5个1 m × 1 m的样方,采集样方内草本植物。在台风过境24 h以内、以及台风过境后7 d在已经做好标记的乔木、灌木、草本样方内以相同的方式采集叶片。

使用TDR 150(Spectrum)测定台风前、中、后三个阶段的土壤含水量。将采集的植物叶片带回实验室,取出一小部分称重后于65 ℃烘箱中烘干至恒重再称重,测定叶片含水量。其余样品105 ℃杀青,于65 ℃烘箱中烘干至恒重,粉碎过0.25 mm孔径筛。植物叶片样本全C和全N含量使用全自动化学元素分析仪(Elementar Analysensysteme GmbH, German)测定；全P含量采用钼锑抗比色法测定[26]。

1.3 数据处理与统计分析

采用单因素方差分析(One-way ANOVA)对台风前后乔灌草叶片中C、N、P含量及其化学计量比进行显著性分析；且当结果在α= 0.05 水平显著时,通过新复极差法(Duncan)进行多重比较。采用Pearson相关分析方法,分析台风前后叶片和土壤水含量与乔灌草叶片C、N、P含量及其化学计量比之间的相关性,显著性检验采用双尾检验。上述分析在SPSS 20.0软件中完成。采用广义线性模型(GLM, generalized linear models)分别分析台风事件对每个生活型园林植物叶片元素含量和化学计量比的影响。使用公式ln (Conc) = Time,其中Time为台风事件的不同阶段,ln(Conc)为每个台风事件阶段的植物叶片元素含量或化学计量比[27]。上述分析和相关图表在R软件4.33版本中完成[28]。

2 结果与分析

2.1 台风前后不同生活型植物叶片C、N、P含量变化特征

园林植物叶片C、N、P含量受台风的影响程度因生活型而异(表1)。C含量和N含量受台风的影响程度均表现为草本>灌木>乔木；P含量受台风的影响程度表现为草本>乔木>灌木(表1)。

同一生活类型,不同物种叶片C、N、P含量变化受台风影响程度也不同(图1)。乔木物种中,光叶榉和垂柳叶片的P含量在台风期间显著降低,在台风一周后得到回升。而香樟叶片P含量变化与之相反(图1)。灌木物种中,女贞叶片N含量在台风期间显著降低,在台风一周后回升(图1)。草本物种中,萱草的N含量与百日菊的N、P含量在台风期间显著下降,在台风一周后回升(图1)。而鸢尾C含量和萱草的P含量变化与之相反。

表1 台风影响下台州市主城区不同生活型园林植物叶片碳、氮、磷含量及计量比的广义线性模型分析结果

图1 台州市主城区园林植物叶片碳氮磷含量在台风前后的变化(平均值±标准误)Fig.1 Effects of typhoon on the concentrations of C, N and P in leaves of common garden plants in Taizhou City (mean±SD)不同小写字母表示叶片元素含量在不同台风时期的差异显著(P < 0.05);ZS：光叶榉Z. serrata；KB：全缘叶栾K. bipinnata var. integrifoliola；CC：香樟C. camphora；SB：垂柳S. babylonica；SS：无患子S. saponaria；LL：女贞L. lucidum；RS：杜鹃R. simsii；LC：红花檵木L. chinense var. rubrum；HF：萱草H. fulva；IT：鸢尾I. tectorum；ZE：百日菊Z. elegans

2.2 台风前后不同生活型植物叶片化学计量比变化特征

园林植物叶片的C、N、P生态化学计量比对台风的响应因生活型而异(表1)。C/N受台风的影响程度表现为草本>灌木>乔木；C/P受台风的影响程度表现为草本>乔木>灌木；N/P受台风的影响程度表现为乔木>草本>灌木(表1)。

同一生活类型的不同物种,叶片C、N、P化学计量比对台风的响应也存在不同程度的差异(图2)。乔木物种中,香樟叶片C/P和N/P在台风来临时显著降低,台风一周后回升,而垂柳叶片变化相反(图2)。灌木物种中,女贞叶片C/N在台风来临时显著上升,台风一周后下降。草本物种中,萱草C/P、N/P在台风来临时降低,台风一周后回升,但萱草的C/N以及百日菊的C/N和C/P变化则相反(图2)。

图2 台州市主城区园林植物叶片碳氮磷化学计量比在台风前后的变化(平均值±标准误)Fig.2 Influence of typhoon on the stoichiometry of C, N and P in leaves of common garden plants in Taizhou City (mean±SD)

2.3 土壤和叶片含水量与植物C、N、P含量及其生态化学计量比的关系

土壤含水量与乔木叶C含量呈显著负相关(P< 0.05)。土壤含水量与草本植物C含量、N含量、C/N呈显著正相关,而与N/P呈显著负相关。叶片含水量与乔木叶C含量、N含量、C/P、N/P呈显著正相关,而与P含量、C/N呈显著负相关。叶片含水量与灌木叶C含量、P含量、C/N呈极显著正相关,而与N含量、C/P、N/P呈极显著负相关(P< 0.01)(表2)。由于日均温与植物叶片元素含量及生态化学计量比的相关关系不显著,因此在研究结果中未给出。

表2 含水量与养分化学计量特征的Person相关性系数

3 讨论

3.1 不同生活型植物叶片C、N、P含量对台风的响应

C作为地球生命基本骨架,占到干物质的50%左右,而N、P是蛋白质和遗传物质的主要组成元素,分别占其16 %和9.5 %[3]。有研究表明,中国东部森林生态系统植物叶片C、N、P含量的均值分别为480.1 mg/g、17.55 mg/g、1.28 mg/g[29]。本研究中,乔木和灌木叶C、N含量均低于平均值,而所有植物类型的P含量高于平均值。与王亚军等[30]对福州市常见园林植物调查结果刚好相反。主要原因可能是由于不同植物种的生物元素含量存在较大差异,不同区域的土壤营养元素的可利用性、环境因素存在差异[31],以及不同生长阶段植物C、N、P含量及其化学计量特征都会发生改变[32-33]。因此,在本研究区内选取的植物都属于同一批次移栽或者播种的园林植物,树高、胸径、树龄、生长状况基本一致,从而排除叶龄影响,以保证叶片元素含量及生态化学计量比的变化是由台风引起的。

植物叶片C、N、P含量受外界环境的影响是植物代谢能力与养分利用的综合反映[34-35]。本研究中,不同生活型的园林植物叶片C、N、P含量受台风的影响存在不同程度的差异。C含量与N含量受台风的影响程度都表现为草本>灌木>乔木,P含量受台风的影响程度表现为草本>乔木>灌木。台风对植物叶片C、N、P含量造成的影响可能有以下原因：一方面,伴随台风而来的强降雨,改变水文、土壤环境[36]。例如,Bertiller等[37]对南美洲巴塔哥尼亚高原多年生草本植物和灌木植物叶片N、P的分析发现,降水量减少,土壤水含量下降,草本植物叶片的N浓度逐渐增大,而灌木叶片的P浓度减小；另一方面,台风携带巨大能量对植物产生机械性损伤以及台风过后的植物自身恢复[38],在强风天气会导致植物水分利用率下降,净光合速率降低,而蒸腾速率上升,在一定范围内风力越强,影响越大[39]。此外,强风带来的机械性刺激会导致植物激素含量剧烈变化、水分运输状态改变、胞间信号传递被激活[40],从而引起相关元素含量的变化。不同生活型的植物对台风响应不同,草本植物结构较乔木、灌木植物简单,可能在自身内稳态调节相对较弱,更容易受到台风影响。同一生活型植物不同物种间,对台风的响应程度也会不同,这可能是由于不同物种间体型、叶片郁闭程度、纤维化等方面的差异[41]。

3.2 不同生活型园林植物叶片C、N、P化学计量比对台风的响应

环境因子对植物生理生态过程的影响,调节着植物对生物元素的吸收、贮存与消耗,从而表现出特定的生态化学计量特征。因此,植物中元素的生态化学计量特征能够指示植物对环境的生态响应与适应[42]。植物叶片C/N和C/P能够体现植物对营养元素的吸收效率,越高的比例表明对该营养元素的吸收效率越高[43-44]。本研究中,乔、灌、草的C/N分别为27.3±0.6、42.9±1.4、25.4±2.2,高于全球平均水平(22.5±10.6),C/P分别为208.8±9.3、194.1±9.6、88.5±5.7,低于全球平均水平(232±145)[3]。这表明,本研究中的园林植物N的利用效率高于全球植物,而P的利用效率低于全球植物的平均值。研究还发现,不同生活型的园林植物C、N、P生态化学计量比对台风的响应存在差异,C/N受台风的影响程度表现为草本>灌木>乔木,C/P受台风的影响程度表现为草本>乔木>灌木。不同生活型植物C/N受影响程度与C含量、N含量受影响程度一致。C/P受影响程度与P含量受影响程度一致,因此C/P的受影响程度取决于P含量。此外,在台风期间所统计的大部分园林植物叶片的C/N和C/P上升。可能的原因是,在不良环境中植物会提高对营养元素的吸收利用效率,从而导致C与营养元素的比值增大[44]；N和P的利用率上升,可能是因为在剧烈变化的外界环境中,植物体内相关抗逆蛋白质的合成增加,从而提升植物体抵御外界环境影响的能力[45]。

Güsewell等[46]研究表明,植物叶片N/P比值可以作为环境对植物养分状况限制的指标,陆地植物N/P < 10时,植被受N限制,而N/P > 20时,植被受P限制。然而,Koerselman和Meuleman(1996)对湿地生态系统的植物研究表明,N/P < 14时,植物受N的限制,N/P > 16的植物受P的限制[47]。因此,在不同环境尺度下,N/P表征植物受N、P元素限制的阈值存在不确定性[48]。但也有研究表明,相比临界值14和16,临界比为10和20更具可靠性[49]。本研究中,乔木、灌木、草本植物N/P分别为7.7±0.4、4.9±0.2、4.2±0.5,表明在研究区域内,园林植物主要受到N限制的影响。另外,在台风影响后,半数以上园林植物叶片N/P相比台风前上升,这表明台风会缓解该地区N限制的影响,可能是由于台风带来的丰沛降水大幅提升了土壤含水量,土壤湿度与土壤矿化速率正相关,土壤铵态氮含量随降雨量增加而显著增加[50],加之植物在不良环境中吸收营养元素效率提升,因此在一定程度上缓解了该地区N限制。此外,在本研究中,不同生活型植物N/P受台风的影响程度表现为乔木>草本>灌木,表明园林乔木植物生长对该地区的N限制更加敏感。

3.3 不同生活型园林植物叶片C、N、P及化学计量比与土壤和叶片含水量的相关关系

伴随台风而来的是强降雨。水是生命新陈代谢过程的介质,土壤水含量[51]、叶片水含量与植物光合等生理过程密切相关[52],从而可能影响植物营养元素含量及化学计量比。本研究发现,土壤含水量与草本叶片元素含量的相关性更显著。土壤含水量增加,乔木叶C含量、N含量降低而P含量升高,草本植物C、N、P含量都升高。而叶片含水量与乔木、灌木叶片元素含量相关性更显著。任书杰等[53]研究发现,随着降水量或者人工灌溉量增加,植物叶片C含量随之增加。也有研究表明,随着降雨量和土壤含水量增加,植物叶片C含量减少,而N、P含量增加[54]。这可能是由于不同生活型植物生存策略及结构差异所致[55],水分在乔木和灌木的维管组织运输过程相比草本更加复杂、路程更加遥远。强风天气植物蒸腾作用提高[27],乔木和灌木植物属于多年生木本在维持自身稳定性强于草本植物[5],在外界环境变化时,植物体自身内稳态调节更强。因此,叶片水含量与其自身元素含量会存在显著相关性。一年生和两年生草本植物在应对外界环境变化时,个体内稳态较乔木、灌木差[56],加之个体较小,新陈代谢速率加快,导致草本植物元素含量更易受到土壤含水量影响。

综上所述,沿海城市园林不同生活类型植物叶片C、N、P含量及化学计量比对台风产生不同程度的响应。从园林植物基本元素含量及其化学计量比受台风影响的角度看,台风过后园林植物会通过自我调节进行恢复且有些能够恢复到先前状态,不同生活型园林植物受台风影响稳定性由强到弱依次为乔木>灌木>草本。这些结果为认识植物内稳态调节机制以及为台州城市园林生态建设提供一定科学依据和新思路。