环境因子对海月水母生活史关键阶段的影响

段 妍，孙 明，董 婧，柴 雨，王爱勇，王小林，刘修泽，郭 栋，王 彬，于旭光，吉 光

(辽宁省海洋水产科学研究院，辽宁省海洋生物资源与生态学重点实验室， 大连市渔业资源养护重点实验室，辽宁 大连 116023 )

近年来，大型胶质水母类，尤其是钵水母纲生物在全球沿岸海域大量出现，引发了一系列生态和经济问题[1-6]，如毁坏网具[7-8]，蛰伤游泳者[9-10]，在养殖池塘中泛滥成灾等[11-12]。同时，水母聚集会堵塞核电站冷源取水口，造成发电机组甚至反应堆异常停止，给核电站正常运行带来了极大风险。因此，关于致灾水母的研究已经成为目前研究重点。海月水母(Aurelia)是东亚海域常见的致灾水母种类[13-15]，包含多个亚种[16]。在日本，海月水母暴发最初发生在20世纪60年代，此后海月水母成为东京湾浮游动物的主要类群[17-20]。20世纪90年代以来，中国和韩国沿岸水域也相继出现海月水母大规模暴发现象[21-23]。近些年，辽东湾海月水母数量呈现逐年增加的趋势，调查显示，在辽宁红沿河核电站附近海域常有大量海月水母聚集，严重威胁核电站安全运行[24]，已经成为辽东湾海域影响核电站冷源取水安全的高风险生物[25]。

水母暴发的原因有很多[26]，包括自身的繁殖优势和环境变化[27]。一方面，全球气候变暖导致海水温度升高[28-30]，水体富营养化引起饵料生物丰度增加[2]，过度捕捞导致水母捕食者锐减[31-32]，沿岸工程建设导致海域附着基增加等都对水母暴发起到了推波助澜的作用[33]。另一方面，海月水母复杂的生活史使其具有广泛的环境适应性，并有抵御极端不良环境的能力[15]。以往的研究认为，水母具有世代交替的生物学特性，水母体通过有性生殖产生浮浪幼虫，附着后变态成螅状体，螅状体无性生殖产生水母体；在有关水母的描述中，一般将螅状体阶段作为水母生活史中一个短暂的生殖阶段[34]；同时，Kroiher等[35]观察发现，海月水母螅状体在4 ℃时解体死亡，因此，有关于冬季横裂生殖后螅状体种群的研究较少。但是随着研究的深入，发现海月水母螅状体可以成功越冬，于第二年升温后进行无性繁殖[36]。研究发现，在中国北方海域，由于低温和个体衰老的原因，海月水母成体在冬季死亡消失，越冬的螅状体在春季横裂生殖产生水母体，并于夏秋季通过有性繁殖产生浮浪幼虫，附着变态形成螅状体和去年越冬螅状体在夏秋季高温期大量繁殖[36-37]。此时，由水体富营养化引起的底层有机物大量分解，溶解氧含量降低[38]，水体的密度分层阻碍了垂直循环，引起了底层水体溶解氧不足[39]，造成了夏季高温缺氧的水体环境。通常认为，低氧或缺氧区是指底层溶解氧低于2.0 mg/L的海域。高温缺氧的水体环境给其他游泳动物和底栖附着生物的生长和繁殖造成了巨大的影响，随之而来增加的附着基为海月水母浮浪幼虫的附着和螅状体的无性繁殖提供了广阔的空间。此时，海月水母通过有性和无性繁殖大量增加种群数量，同时前期释放的碟状体此时已长成水母体。2004—2008年的调查结果显示，辽东湾北部近海未发现海月水母；2009年海月水母开始在辽东湾南部近海零星出现；2010年在辽东湾南部近岸数量显著增加，同时北部近海也发现有海月水母；2011—2014年在大连星海湾和黑石礁湾经常发现大量海月水母聚集现象[25,40]。随着海月水母数量的增加，其对周边渔业及核电安全的灾害性影响逐年增加，因此环境因子对海月水母生活史关键阶段的影响研究已经成为研究水母暴发机制的关键问题。关于浮浪幼虫、螅状体、水母体对极端胁迫环境的适应性研究，更能从机理上探明海月水母不同生活史阶段对环境变化的响应机制。笔者以海月水母生活史的关键阶段为主线，综述环境变化对浮浪幼虫附着的影响，比较螅状体不同繁殖行为对环境因子的响应方式，探讨水母体对环境变化的适应性行为，为进一步开展海月水母相关研究及暴发预警提供参考。

1 环境因子对浮浪幼虫运动及附着的影响

海月水母有着复杂的生活史周期，包括营浮游生活的有性水母体世代和营固着生活的无性水螅体世代[41]。成熟水母体通过有性繁殖产生浮浪幼虫，浮浪幼虫变态发育成新的螅状体，已补充原有种群在无性繁殖过程中的损耗[41-42]。因此对于浮浪幼虫的研究能更好地揭示水母种群的动态变化特征及环境因子对种群的调控机制。有关浮浪幼虫的研究目前大部分集中在对浮浪幼虫附着行为的观察及附着基的选择[43-48]方面；环境因子对浮浪幼虫运动行为及附着行为的影响[49-50]研究较少。

海月水母浮浪幼虫属内源性营养，浮游阶段可持续1 h到14 d[41,51-52]，而刘青青等[53]研究发现，在水温19、24 ℃条件下，浮浪幼虫浮游存活时间最长可达到21～28 d，环境因素、运动能力和附着行为的变化均可影响其浮游阶段的持续时间及后续的附着数量[41,54]。室内试验发现，部分海月水母的浮浪幼虫会附着在水气交界面[55]，而大部分种类的浮浪幼虫喜附着在坚硬物体的下表面，相比于自然附着基，人造附着基的附着率较高[44,56]。而Pitt[14]研究发现，浮浪幼虫对附着基的选择性偏好并不明显，对比人工材质、自然材质、有机材质、无机材质附着差异不显著。不同的试验结论除了试验种类的差异性外，环境因子的影响不可忽视。环境影响试验显示，海月水母浮浪幼虫在高温条件下附着较快，但附着率较低[57]。高温条件下，其他生物对附着基的竞争和浮浪幼虫自身代谢率的增加都会缩短其附着时间以扩大螅状体种群数量[54,58]。海月水母浮浪幼虫的附着时间也会随溶解氧的降低而缩短[59]。Miller等[60]研究发现，海月水母(Aureliasp.)浮浪幼虫在溶解氧1.3 mg/L时附着率最大。在19.6～21.5 ℃条件下，浮浪幼虫的耗氧率为3.5 μL/(mg·h)[54]，而附着后早期螅状体的耗氧率为1.05 μL/(mg·h)，相比于浮浪幼虫，螅状体所需的代谢能量更少，因此低氧条件下附着率的增加是浮浪幼虫生存选择的适应性行为[59]。

研究发现，盐度也会显著影响浮浪幼虫的运动方向、附着时间和附着率，在盐度20、25、32条件下，适应4 h的浮浪幼虫的运动方向是离地性的，95%聚集在水体表层；而在盐度15条件下，浮浪幼虫做向地性运动，70%在容器底部游动[61]。盐度15条件下，浮浪幼虫附着时间较晚，畸形较多；盐度20条件下，附着的浮浪幼虫发育迟缓。孙婷婷等[62]研究发现，海月水母浮浪幼虫在较高盐度环境(30、34和38)运动速度明显高于较低盐度环境(18、22和26)。盐度对浮浪幼虫运动的影响是复杂的，可能是因为浮浪幼虫的适应性逃避反应。海洋调查发现，当海水垂直密度梯度发生变化时，浮浪幼虫会从表层的低盐水向深层的高盐水移动[61]。Gröndahl[51]通过实验室内模拟试验，观察到海月水母浮浪幼虫的附着具有集群行为，即浮浪幼虫先附着的区域更易吸引未变态的浮浪幼虫进行附着。由此可见，浮浪幼虫能够感知环境的变化而选择不同的行为策略：(1)利用体内储存的能量维持活跃的运动，以等待适合的环境条件附着和变态。(2)尽快附着和变态，以便进行摄食获取能量，维持机体存活。分析两种生殖策略的选择可能依赖于附着之后螅状体的触手生长能力[61]。研究显示，在盐度20条件下，附着后的浮浪幼虫能够变形长出触手，虽然这些螅状体发育较迟缓并且出现畸形，但是浮浪幼虫为应对渗透压选择加速附着；相反，在盐度15条件下，附着的螅状体触手发育受限，或者根本不发育，从而影响了螅状体的摄食，因此在更加不利的环境条件下，增加浮游阶段的时间比附着变态形成无摄食能力的螅状体更有利于种群的延续[61]。

2 环境因子对螅状体繁殖及摄食的影响

2.1 繁殖行为

海月水母生活史另一关键阶段为水螅体世代，其变化显著影响水母体阶段的种群数量。螅状体具有较强的繁殖潜能和生存能力[33,63]，螅状体通过无性繁殖扩大种群，通过横裂生殖产生碟状体，补充水母体数量[9]。因此，研究螅状体阶段的种群动力学可以更好地查明水母暴发原因。海月水母螅状体具有多种类型的无性繁殖方式，包括出芽、匍匐茎、足囊、纵裂、横裂、内繁殖体、外繁殖体[13,52,64-68]，以及由成体水母直接退化成螅状体的无性繁殖方式[69]。

众多无性繁殖方式为海月水母适应不同的环境条件提供了多种繁殖选择。已有研究表明，繁殖方式及发生时间受多种环境因子影响，如光照[70]、温度[29,71-73]、食物[71,74]、化学物质[75]、捕食者[76]等。在温度22 ℃、盐度34条件下，出芽繁殖是海月水母(A.aurita)最主要的繁殖方式；内繁殖体繁殖是仅在高密度下(约7.5螅状体/cm2)发生的繁殖方式[77]。食物水平对出芽生殖影响显著[56,68,78]，在低食物水平下未发现出芽繁殖方式[79]，能量被用来进行足囊繁殖[68]。石岩等[74]对海月水母的研究发现，温度9～18 ℃时，匍匐茎繁殖是主要方式，出芽繁殖次之，纵向分裂以及足囊出现几率极低。在高温条件下，出芽生殖率增加，增加的出芽生殖率可能是由于螅状体为了增加摄食能力和摄食率[47,68,72,78]。不同地区的海月水母对环境因子变化的行为响应不同，如在台湾海域的海月水母螅状体的出芽率随着温度的升高而降低，但横裂率增加，碟状体释放增加，甚至在较低温(20 ℃)时未发生横裂[70]；而在日本，降温会诱导濑户内海海域的海月水母发生横裂生殖[80]。对于生产螅状体，生产碟状体和维持螅状体生长上的能量分配方式为海月水母提供了不同的生存策略。在碟状体质量和数量上的投入增加可使得有性水母体阶段种群扩张的可能性加大；相反，在无性出芽繁殖阶段的能量投入增加整个螅状体种群成活率，提供一个更大的无性繁殖群体，以便产出更多的碟状体[27,72]。因此，能量摄入和分配方式是影响螅状体繁殖的重要因素。

海月水母螅状体应对逆境条件的主要无性繁殖方式为足囊繁殖，海月水母足囊是仅在食物缺乏或不摄食的高温条件下产生，既可以抵御敌害生物的捕食，又能耐受不利的环境条件，是其应对极端环境条件的适应性繁殖策略[68,81-82]。海月水母螅状体可以同时生成多个足囊，多数足囊的萌发均需要一定的时间。研究发现，有效的足囊繁殖是指亲代螅状体形成的足囊成功萌发，形成子代螅状体，如果仅形成足囊而不萌发，则没有实际意义[83]。因此，海月水母在不适条件下产生的足囊能否成活及萌发显得更为重要。

足囊是表层具有坚硬几丁质外壳覆盖的囊胞，由许多富含营养物质的细胞组成，为典型的不规则圆盘，顶部中央凹陷[84]。足囊的形成方式有两种，一是螅状体足盘脱离附着基质时形成，当足囊形成之后，螅状体产生匍匐茎，然后移动到新的位置，留下足囊在原地，螅状体生成新的足盘，在新的位置形成另一个足囊，产生的足囊成线性排列。另一种方式是匍匐茎顶端直接作用于附着基表面，不产生螅状体位移[13-15]。虽然将这两种方式形成的囊胞都统称为足囊，但是目前尚未弄清两者之间是否具有相同的结构及生理特性[13]。足囊所具有的这些结构特性，使其能够存活较长时间，如海月水母足囊可存活3.2 a[15]，但目前关于足囊的寿命和存活时间仍存争议，应与足囊生存的环境条件密切相关。关于足囊结构的研究发现，卵黄细胞位于足囊中央存储区，含有大量的营养物质，与螅状体相比，足囊整体上代谢率较低，生存一年的足囊仅消耗1/3的蛋白质和1/5的脂肪[13]。足囊的产生、存活和脱囊受温度、食物、盐度、溶解氧等影响显著[15,85]。在自然海域，足囊产生后，无论是由于被泥沙覆盖所形成的缺氧环境，还是富营养化导致的水体缺氧，足囊都会经历一段时间的高温低氧条件，关于这一时期足囊的生理生态特性的描述能更好地说明螅状体应对不适环境条件的适应特性。研究发现，足囊与螅状体可耐受的极限溶解氧范围不同，足囊可以在低氧环境下存活 (溶解氧<0.5 mg/L) 而此时螅状体则不能存活[15,59,86]；而Condon等[87]发现，螅状体在长期的低氧条件下(<2 mg/L)死亡率较高。自然条件下，海月水母的无性生殖是多种因素共同作用的结果，因此开展多种环境因子的协同作用研究有助于对海月水母无性生殖机理的理解。同时，海月水母不同类型的无性生殖方式对于维持其种群数量的贡献并不一致，而调控海月水母螅状体进行不同类型无性生殖的影响因子目前也尚无系统的研究。

2.2 摄食行为

关于螅状体的摄食研究主要集中在不同投喂时间[73]、不同投喂量[68,74,88]、不同饵料种类[76,89]等方面。海月水母螅状体对投喂不同种类饵料的反应不同，投喂不同的硅藻后，摄食不明显，投喂运动活力明显的涡鞭藻后，摄食较积极；摄食反应与投入的涡鞭藻的大小有明显的相关性[89]。Gröndahl[76]在海月水母螅状体捕食自身和Cyaneacaplllata浮浪幼虫的研究中发现，海月水母螅状体有选择性捕食能力，能够捕食更多的C.caplllata浮浪幼虫。早期螅状体开始捕食主要受两方面影响，一方面是口的发育，另一方面是刺细胞的发育[90]。

Webster等[57]研究发现，螅状体柄径大小和温度没有相关关系，但是Willcox等[72]试验发现，低温条件下螅状体个体比高温条件下大，分析认为是高温条件下螅状体将能量用于繁殖，而低温条件下则用于个体生长[55]，但是在这些试验中，食物是充足的，说明螅状体并未处于能量不足的状况，那么关于温度对螅状体的能量分配的影响很难进行界定。随着研究的深入，发现在高食物水平下，螅状体个体增大[68]，可以确认，食物水平在一定程度上影响螅状体个体大小。在高温条件下增加的生殖率可能是由于螅状体为了增加摄食能力和摄食率，所以一旦螅状体的摄食受限，比如摄食时间短(1～3 h)，食物水平低等条件下，温度增加会降低其繁殖率[9]。不同环境条件下，螅状体的行为反应不同，会导致摄食差异，能量摄入水平的不同，从而影响繁殖策略的选择。同时研究发现，螅状体的无性繁殖仅在16触手阶段产生，螅状体触手数和螅状体大小之间具有直接关系[47]；故触手发育可作为螅状体生长的重要指标，同时食物对螅状体的影响仅发生在4触手以后，说明在此前螅状体的摄食能力较差。通过以上研究，可以看出环境因子是通过控制或改变螅状体能量摄入影响其生长，因此受螅状体发育阶段的限制，不同发育阶段环境因子的影响比重及影响机制应有所不同。区分早期螅状体阶段和成熟螅状体阶段等关键阶段的影响研究能更好、更全面地了解环境因子对水母暴发的影响机制。

3 环境因子对水母体的影响

海月水母大量暴发的一个重要原因是其对极端环境条件的耐受力较强。近年来，人类活动的影响及水体富营养化的加重，导致沿岸区域出现季节性的水体缺氧现象[38]。一些胶质水母类比捕食者和饵料生物更能适应低氧环境，在低氧水体中生存更好[91]。研究发现，海月水母可以适应的低氧环境为2.8～4.0 mg/L，远低于蓝点马鲛(Scomberomorusniphonius)的耐受溶解氧水平，因此对蓝点马鲛鱼卵的摄食率会随着氧气的降低而增加，同时，低氧条件下水母体的伞部搏动频率与正常溶解氧条件下相比无显著变化[92]。关于溶解氧对水母体行为影响的研究发现，伞径11～31 mm的水母体的窒息点为 0.102～0.251 mg/L[93]，并且个体耗氧率会随伞部直径的增加而明显降低[94]，个体较大的水母更能耐受低氧的环境条件，同时，胶质水母会利用体内的氧气来达到代谢需求，胶体部位可作为氧气的贮藏室[59]。对日本濑户内海西部广岛湾的海洋调查发现，海月水母多集中分布于广岛湾的低氧海域(<3.0 mg/L)[95]。Ishii[20]发现，东京湾海水溶解氧会随着水的深度加大逐渐降低，海月水母螅状体种群丰度随东京湾海水深度的变化而明显不同，底层附着基上的种群数量明显多于浅层附着基，浅层附着基上主要以附着甲壳类为主，在富营养化和底部低氧区域，海月水母的数量会显著增加[96]，可见溶解氧变动对海月水母种群影响显著。温度也会显著影响海月水母的生长状况及种群数量，在温度10～25 ℃内，温度升高会增加海月水母幼体的生长速度[97]。对黑海的研究发现，海底温度在近30年内升高了2 ℃，升高的温度导致海月水母体生长率及生物量显著增加[98]。而在较低温度等不适条件下，海月水母甚至会更改其繁殖策略，越过螅状体阶段，产生较大的浮浪幼虫，因其储存较多的能量，可以直接发育成碟状体，而不用依赖螅状体阶段的食物摄入所提供的能量[99]。

4 展 望

世界各地不同地理种群的海月水母在生活史方面具有明显的差异性，其生殖策略也显著不同。例如某些种群的生殖策略是在条件适宜的时候(温度较高或食物充足时)通过出芽生殖以增加种群规模，而当条件不适宜的时候(温度较低或者食物匮乏时)出芽生殖减少但个体增大，导致横裂产生大量碟状体；而有些种群却在较低温度下出芽生殖加快[70]。在中国台湾海域生活的海月水母，其一年四季的生活水温为19～32 ℃，较适合的温暖水温会刺激其横裂生殖[70]。而胶州湾海月水母，在17 ℃时横裂生殖停止，10～17 ℃是产生蝶状体的温度[100]，不同地理种群的海月水母对于环境因子的响应具有明显的差异性，这可能归因于海月水母的种群基因型差异，因此不同种群基因型的海月水母有待于分类并系统的研究。

海月水母具有复杂的生活史，在不同的环境条件下，可以随时调节、转换其繁殖策略。目前，有关于环境因子对海月水母生长发育各个阶段的研究表明，海月水母对不同的环境条件，特别是极端的环境状况(如低氧、低温)具有较强的耐受性。研究发现，在河口、海湾及近海海域存在大量的底栖固着生物，如海鞘、贻贝、附着甲壳类等，均与水母螅状体在附着空间上存在一定的种间竞争[63,96]，如果此时附着受限，会降低有性和无性繁殖对螅状体种群的补充量；反之，如果其他种类的附着降低，螅状体会通过无性繁殖，增加种群数量[59]。海月水母的有性和无性繁殖期被认为是其种群暴发式增长的关键阶段，海月水母关键生活史阶段行为响应的研究，特别是其繁殖策略的选择，能更清晰的阐明其对环境胁迫的适应机制及暴发机理。因此，对于海月水母的研究今后应重点开展以下方向：(1)查明浮浪幼虫和螅状体对极端胁迫环境的适应性行为；(2)比较不同繁殖方式对种群贡献的差异；(3)查明不同环境因子对螅状体能量摄入和分配方式的影响；(4)揭示海月水母对环境变化的行为响应机制，查明水母灾害时空发生过程及其关键控制因素，为后续水母暴发及研究重要水域致灾水母预警预报提供理论基础。