红豆草抗寄生虫活性研究进展

耿万恒，李军燕，罗晓平，丁海君，阿木古楞，李子健，其达拉图，刘秀丽

（1.内蒙古自治区农牧业科学院，内蒙古 呼和浩特 010031；2.内蒙古自治区呼伦贝尔市新巴尔虎右旗畜牧工作站，内蒙古 新巴尔虎右旗 021300）

红豆草是多年生豆科牧草，广泛种植在欧洲、亚洲的干旱地区以及美国的西北部［1］。 红豆草是深根型牧草，主根粗壮、侧根发达，毛根多，入土深达2～6 m，有时达10 m；株高100～160 cm，茎秆粗壮；耐寒、耐旱，适宜在年平均气温为12～13 ℃、年降水量为350～500 mm 的地区种植。 内蒙古选育的蒙农红豆草可以在-28 ℃的低温条件下越冬，属抗寒性品种。

在反刍动物饲料资源中， 红豆草是一种品质优良但未经完全开发利用的牧草， 具有很大的应用潜力［2］。 对比其他牧草，红豆草所含干物质较多，适合制成干草或青贮，放牧条件下饲喂更有优势。 红豆草含有的缩合单宁具有独特作用和很高的应用价值，在近几年受到了很大关注。红豆草可以预防反刍动物因摄入的苜蓿蛋白在瘤胃中快速发酵所致的臌胀病，在放牧条件下，红豆草在与紫花苜蓿的混合物中占比25%～35%时，牛臌胀病会降低72%～98%，甚至含10%的红豆草就能控制该病的发生［3］；可以减少胃肠道寄生虫感染、降低甲烷排放、减少对环境的污染、提高奶产量等［4-7］。 红豆草的高蛋白质含量还可以减轻反刍动物围产期疾病的发生［8］。 对比紫花苜蓿，反刍动物（牛、羊）饲喂红豆草都具有很好的增重作用［9］，而且，中空的茎秆对于反刍动物更易消化；在适口性方面，通过对母羊、小母牛等饲喂结果评价认为，红豆草适口性与紫花苜蓿相同或高于紫花苜蓿， 绵羊自愿采食比例达29%，比紫花苜蓿高［10-11］。 另外，红豆草还具有共生固氮效应，在与其他草种混种时，能加强共生体系发挥积极的固氮作用， 也是很好的观赏和蜜源性植物［12-13］。

红豆草因富含缩合单宁，且具有很好的适口性及固氮能力， 是畜牧业可持续发展的重要牧草之一，又能有效减轻农业集约化生产带来的问题，如虫害的耐药性、反刍动物甲烷排放等［14］。

含有抗寄生虫生物活性的植物（包括植物单宁等次生代谢产物），作为日粮添加是减少放牧家畜对草场污染的一种非常有前景的办法。 如巴西油桃木提取物能抑制捻转血矛线虫虫卵的孵化［15］；蓝桉树和仙人掌提取物对绵羊线虫具有很好的抑制作用［16-17］；红豆草的代谢产物特别是缩合单宁对寄生性幼虫的发育有直接的抑制作用。因此， 红豆草可作为营养保健饲料通过日粮添加的形式降低反刍动物消化道寄生虫的寄生［18］。 营养保健饲料添加也是目前含单宁食品业对抗人线虫病的一种新型防治措施［19］。

1 红豆草对动物寄生虫影响的研究与应用

目前， 放牧反刍动物消化道线虫感染仍然十分严重，不仅影响动物的健康和福利，也会引起直接的经济损失。 化学驱虫药的使用一直被认为是一种很好的控制措施， 但种群耐药性的不断增加迫切需要研究和探索新的防治策略，如可以饲喂含有抗寄生虫生物活性的牧草等。 当植物次生代谢产物作为药用时，考虑到植物的营养价值和需要较长期食用才能达到很好的效果， 提出了营养保健的概念［18］。 据报道缩合单宁具有直接和间接抗寄生虫作用［20-21］，间接影响则是通过对过瘤胃蛋白的保护作用提高机体免疫力，从而对寄生虫产生不利影响，因此，可以通过应用含单宁牧草如红豆草等， 长期饲喂达到对寄生虫病的预防效果。

在反刍动物消化道内， 植物单宁的生物活性根据植物来源、 寄生虫种类和宿主种类等不同是有变化的， 而单宁的组成和含量也会随着植物的栽培品种、生长季节和生长条件等不同而不同，寄生虫的种类和发育阶段对单宁也都有着不同的敏感性，但一般3%～4%的干物质单宁含量就可产生明显的抗寄生虫作用［22］。

1.1 对羊消化道线虫的抑制作用

消化道线虫对反刍动物生产是一种主要的限制因素，一旦感染会造成动物生长缓慢、奶产量降低及其他动物健康与福利等问题。一直以来，化学合成抗寄生虫药物都是控制绵羊、 山羊等寄生虫病的最有效方法， 然而目前也因为消化道线虫种群对合成抗寄生虫药耐药性的不断增加而受到了严重挑战。

富含单宁的红豆草对山羊、 绵羊寄生的线虫和球虫均有很好的驱虫效果［23-24］。 有研究认为，动物需要不断地适应环境挑战， 通过生理反应而非特殊的行为去调节体内的营养平衡， 像动物的采食行为， 在咽下食物时就建立了食物代谢和消化等一系列过程的反射。 因此，根据这一现象，针对红豆草所含缩合单宁的抗寄生虫性， 在试验羊上假定了几个试验结果［25］：①感染寄生虫的羊比未感染的羊对红豆草有较强的偏好； ②羊只会根据寄生虫在体内的感染程度调整对红豆草的摄入；③仅饲喂红豆草， 严重感染寄生虫的羊只对抗寄生虫性食物有重复需求的表现。 试验虽然没有取得全部理想的预期结果， 但为研究红豆草的抗寄生虫活性提供了一种很好的思路。此外，含单宁植物和化学合成抗寄生虫药的共同使用也是控制反刍动物消化道寄生虫耐药虫株出现的很好方式，如红果圆柏（Juniperus pinchotti）和伊维菌素之间就存在潜在的协同作用［26］。

1.2 对牛胃肠道线虫的抑制作用

牛的胃肠道线虫感染临床很常见， 特别是放牧牛，严重时会导致死亡，给畜牧业经济造成很大损失。 经常使用化学药物驱虫同样面临着寄生虫种群耐药性不断增加的问题， 考虑利用具有抗寄生虫活性的牧草去控制牛线虫感染无疑是一种可持续发展的防治策略。

放牧牛奥斯特线虫感染是引起生产力下降的最主要因素之一， 而红豆草能有效降低犊牛体内该虫的感染数量。研究表明，通过给犊牛混合感染奥斯特线虫（13%）和肺古柏线虫（87%）的第三期幼虫试验， 红豆草及其他富含单宁牧草对这2 种线虫的综合防治效果都比较理想， 对牛的其他寄生虫病的防治也具有潜在的应用价值［22］。

1.3 对马属动物胃肠道线虫的抑制作用

无论是粗放型还是集约化的农业发展模式，胃肠道线虫的感染对草食动物的生产、 健康和福利始终存在严重威胁。对马属动物而言，圆线虫的大量寄生对马的健康和生产性能构成了极大威胁和挑战。当大量幼虫从肠道黏膜钻出时，导致黏膜严重损伤，极易诱发其他肠道病，甚至会造成马匹死亡［27］。为控制圆形线虫的感染，由于化学驱虫药物的种种弊端已不再提倡使用， 且避免耐药虫株出现，亟待探索新的替代方法。借鉴植物次生代谢产物的抗寄生虫活性在其他反刍动物寄生虫上的应用， 研究认为富含单宁的红豆草能有效抑制马圆线虫的虫卵孵化和体外幼虫的发育。 在马日粮中添加红豆草饲喂18 d 后，圆形线虫的幼虫发育率呈显著下降趋势［27］。另有研究者认为，蛋白质缺乏的马更易感染寄生虫，因此，首次研究了给感染寄生虫的马额外补充蛋白质， 试验得到了预期结果： ①短期摄入额外补充的蛋白质或含70%单宁的红豆草， 会达到减少自然感染马粪中虫卵排出体内的效果。饲喂含29%的红豆草饲料，圆形线虫虫卵发育成感染性幼虫的比例会减少82%； ②红豆草中单宁等代谢产物对体外虫卵孵化和幼虫发育也具有一定影响，浓度高于7.5 mg/mL 红豆草溶液可以降低37%的虫卵孵化［27］。 这些研究成果提示可以进一步利用红豆草对体内圆形线虫的抑制作用制定控制措施。

1.4 对兔子寄生虫的抑制作用

兔子除了感染球虫， 在饲喂过程中更易感染其他蠕虫。受到反刍动物抗寄生虫感染研究启发，认为预防感染兔子寄生虫虫体耐药性产生的最有潜力的替代方案也是利用含植物单宁牧草 （特别是豆科类牧草）作为营养保健饲料在日粮中添加。研究报道认为红豆草完全可以满足兔子的营养需要，不但能够补充机体大量的纤维特别是木质素，也能有效抑制粪便中线虫卵的发育， 试验结果证实红豆草可以干扰蛇形毛圆线虫（Trichostrongylus colubriformis）的生活史，与先前在反刍动物体内、体外的研究结果吻合［28］。

2 红豆草对植物寄生虫影响的研究与应用

作物间作套种作为一种传统农业防治害虫的方法，既能保证作物产量、降低生产成本，又具有科学环保的生态效应。

2.1 对苜蓿象鼻虫的防控

在对红豆草和紫花苜蓿的间作套种研究中，发现这种方法不但能提高牧草产量， 还对苜蓿象鼻虫有很好的防控作用［29］。 苜蓿是世界上最有价值的牧草之一，作为一种多年生植物，能连续为家畜提供几年的高质量营养物质。 苜蓿的生长会受到很多自然条件的限制， 最重要的一点就是害虫的侵袭，如苜蓿象鼻虫。苜蓿象鼻虫对苜蓿和相关的几种牧草都具有毁灭性的危害， 其幼虫和成虫采食均可严重破坏苜蓿的茎、枝条、叶子和花冠，影响苜蓿生长、降低产量，造成严重的经济损失。控制此类害虫常用的方法是使用杀虫剂， 但大面积使用会引起环境污染。 紫花苜蓿和红豆草的间作在对苜蓿象鼻虫的影响上进行的研究表明，在植株不同生长期和不同的处理条件下， 红豆草对紫花苜蓿象鼻虫的种群数量有一定的影响， 特别是间作处理， 随着红豆草比例的增加苜蓿象鼻虫种群会有明显的下降趋势［30］。 另外，红豆草还对紫花苜蓿象鼻虫侵染具有一定的敏感性［31］，可能是含有的植物单宁在这个防御系统中起着重要作用。

2.2 对番茄寄生虫的防控

番茄潜叶蛾目前已成为世界性番茄的重要害虫，对全球番茄产业的健康发展构成了严重威胁，严重发生地块儿番茄会减产80%～100%， 另外也可危害马铃薯、茄子、辣椒和烟草［32］。 番茄潜叶蛾以幼虫产生危害为主， 幼虫可以在番茄植株的发育阶段和地上部位进行侵染造成危害。 常用控制该病的方法多为大面积使用化学药物， 但大量多次用药不仅对昆虫和自然天敌产生不利影响，而且会诱发强抗药性寄生虫种群， 结果带来的危害会日益严重，难以控制。

伊朗学者研究发现，番茄（T）和红豆草（S）的间作可有效防止番茄潜叶蛾的发生［33］。 番茄作为伊朗最重要的蔬菜之一， 目前也是番茄潜叶蛾的最主要寄生宿主，其幼虫对番茄的叶子、茎和果实造成严重侵害，能引起40%～100%的减产。 间作套种被认为是一种很好地控制病虫害的方式， 根据红豆草具有的根深固氮能力， 可以很好地改善土壤和较好的抗寄生虫活性等优势特点， 学者选择红豆草与番茄的间作种植方式进行研究。 试验分番茄（T）单一播种和红豆草（S）4 种间作（行数比例为1T∶2S、2T∶2S、3T∶2S、4T∶2S）方式进行。 2 年的研究数据表明， 红豆草与番茄的间作套种对番茄潜叶蛾侵染具有很好的防治效果。 对番茄潜叶蛾的虫卵、幼虫发育都有一定的抑制作用，且番茄潜叶蛾的种类明显降低， 同时还增加了番茄潜叶蛾捕食者的多样性，特别是在间作行数比例为1T∶2S和2T∶2S 时对番茄潜叶蛾的防控效果达到最理想的状态。

综上所述，基于红豆草的抗寄生虫特性，作为营养保健品以日粮形式添加， 不仅可以用于畜牧业生产中家畜寄生虫病的防控， 也可以用于农业现代化生产中植物害虫的防控； 其良好的固氮能力和抗寒抗旱等特性， 会成为草地畜牧业可持续发展和生态保护重要成分； 作为牧草还具有良好的适口性，不仅营养丰富，还可以预防集约化生产模式下带来的如瘤胃臌胀病等发生， 具有很好的应用价值和广阔的发展前景。