增温对植物细根形态和化学计量特征的影响研究综述

吴帆, 熊德成,2*, 杨智杰,2

(1.福建师范大学 地理科学学院，福州 350007; 2.福建三明森林生态系统国家野外科学观测研究站，福建 三明 365000)

全球气候变暖会对陆地生态系统的结构和功能产生重要影响[1]。据IPCC第五次评估报告及全球大量研究表明，工业革命以来，全球气候显著变暖，并且到21世纪末，气候变暖趋势已不可逆转[2]。气候变暖对大气和土壤的温度状况有着极大影响，可直接或间接地影响植物的生理过程和性状特征[3].

细根(≤2 mm)，即非木质的小直径根及其相关的菌根，其较高的水分养分吸收能力在植物生长过程中发挥着不可替代的作用[4]。同时，细根与叶片吸收碳和能量的作用相同，是影响陆地生态系统地下碳通量的重要组成部分，具有极大的生态学意义[5]。越来越多的研究表明，细根对植物功能过程的影响归因于其生长、形态和养分等生理特性的变化[6]，这些特征反映了物种特有的生态策略，并决定了植物对环境因素的反应和对生态系统特性的影响[7]。增温对地表土壤养分和水分有效性具有显著影响，直接或间接促使植物改变自身对养分的吸收和分配策略，以此来满足生长所需[8]。研究表明，细根通过调节其生长和形态、化学计量、生理代谢等性状特征来响应增温并影响植物生长[9]。因此，在全球变暖背景下，研究增温对细根功能性状特性的影响，对于理解植物在资源获取、生长和竞争等方面的策略以及描述植物和生态系统过程是必不可少的[10]。

在过去20多年中，为了准确预测陆地各类生态系统对气候变暖的响应机制，诸多科学家在全球范围内广泛开展野外增温控制试验[11]。通过采用不同增温方法开展了诸多关于细根功能性状特征对变暖的响应研究，并取得了实质性的研究成果[12]。但是，不同研究中其增温方法、增温时间、研究对象和试验地区环境等存在显著差异，导致研究结果可比性差，具有极大的不确定性，并且缺乏系统的总结。因此，本研究在收集查阅国内外关于增温对植物细根功能性状影响研究的基础上，综述了增温对细根形态和养分特征的影响研究进展，并进一步探讨了该研究领域仍存在的不足与展望，以期更好地预测细根形态和养分特征对全球变暖的响应与适应，并为今后的科学研究提供重要的理论依据和支撑。

1 增温对细根形态特征的影响

细根在森林生态系统中的关键功能通常与其形态特征有关，如平均根直径、根长、比根长(SRL)、比表面积(SRA)和根组织密度(RTD)等[13]。这些细根形态特征可用于提供植物资源获取策略，并调节植物对生态系统功能的反馈[14]。

现有研究中，细根形态特征对增温的响应具有很大的差异，其主要原因在于细根形态特征在物种类型、生物群落和环境梯度等之间具有很大差异[15]。增温会引起土壤水分和养分有效性的变化，而植物细根对于土壤环境的变化非常敏感，会通过采取调节其形态特征的策略来适应其变化。研究发现，单位根长的吸收速率与温度呈正相关关系[16]。例如，Leppälammi等[17]对云杉幼苗的研究也表明，在增温处理下，细根长度显著增加。同样，在深层土壤中，增温对细根直径和根长也具有正面影响，并且深层的细根具有更长的寿命以此吸收水分，而不是吸收养分[18]。Tang等[19]通过红外增温对不同针叶树种研究发现夜间增温对细根根长、SRL和SRA均有积极影响,原因可能与植物地下C分配以及N吸收速率有关，这与前人的研究一致[20]。有研究发现增温促进细根SRL和SRA的增加,会显著提高细根的平均周转率[21]，这说明相比于根系组织的建构和维持，植物会投入更多光合产物用于水分和养分的吸收[22]。Björk等[23]采用开顶箱法对瑞典北部两种苔原植物群落细根的研究也发现，增温显著增加了干石楠细根的SRL和SRA，但对干草甸细根的SRL和SRA影响不显著，而仅促使生根区由表层土壤转移到有机层，并表示这并不是细根形态特征的一般响应规律，而可能是不同苔原植物群落细根对增温的响应差异。这一方面可能是由于细根生长的最佳温度似乎在不同的分类群之间有很大的差异，另一方面可能是试验开始时，干草甸已经具有较高的细根SRL和SRA。这也与Hill等[24]发现具有非常细的细根系统的物种可能具有较小的形态调节能力。

另外，有研究发现，增温对杉木细根SRL和SRA的影响具有显著的季节变化，夏季显著增加细根SRL，对SRA也有促进作用，但在冬季，增温对细根SRL和SRA影响均不显著，原因在于杉木为了满足春、夏季生长所需以及缓解夏季增温引起的干旱而促进了SRL和SRA的增加[25]。这与Metcalfe等[26]的研究结果一致，即干旱胁迫会增强水分有效性的限制能力，促使植物细根SRL和SRA的增加。在整个热带生物群落中，植物细根SRL与平均根直径呈负相关关系，与多年平均气温呈正相关关系，这表明在较温暖的低纬度地区，植物倾向于生产具有低直径和高SRL的细根[13]。而Alvarez等[27]在瑞士的研究发现增温对欧洲白桦(Betulapendula)、普通赤杨(Alnusglutinosa)、樟子松(Pinussylvestris)、绿赤杨(Alnusviridis)、瑞士石松(Pinuscembra)、挪威云杉(Piceaabies)的细根SRL没有影响。这也与冯建新等[28]的研究结果一致，即通过对低纬度地区杉木幼苗细根的研究发现增温早期对细根SRL和SRA无显著影响。造成这种结果的原因可能是细根更多地通过调整其生物量(即分配的调整)来响应增温，而在细根形态特征上的动态调整相对较小。一般来说，增温引起水分胁迫时，植物一方面降低根直径，根木质部导管直径也随之降低，而SRL增加，这可以减小水分胁迫引发根栓塞的可能性；另一方面细根内皮层和外皮层变得更加木质化，以防止水分流失，维持自身所需，这将会促进细根RTD的增加[29]。有研究发现，增温使澳大利亚热带雨林细根RTD显著增加20.8%，并认为细根RTD是热带雨林树木幼苗抵御增温的有效预测因子[30]，这是因为较高的细根RTD可使植物更快更有效地吸收水分和养分，并且细根寿命也更长[31]。而在中高纬度地区云杉林中，增温会显著降低其细根RTD，增加SRL和SRA，原因在于增温会使吸收根的寿命减少以及代谢活性的提高。这在一定程度上表明不同纬度地区植物细根形态特征响应增温的策略不同。

细根序级结构与其性状功能密切相关，所以常被用来研究细根的结构和功能。通过研究细根序级结构探讨细根结构和功能的异质性对进一步揭示细根的生理生态功能具有十分重要的作用[32]。例如，Guo等[33]采用不同序级研究沼泽松细根的形态特征，发现细根平均直径和长度从低级到高级依次增大，SRL依次减小。这与师伟等[34]对东北帽儿山阔叶树种的研究结果一致。而增温后，不同序级的细根对环境的敏感性不同，相较于高阶根，低阶根(一般为前三阶或四阶)对增温更加敏感，特别是在生长季节的早期及非生长季节时期[35]。目前，全球范围内关于细根序级结构如何响应全球变暖的研究仍鲜见报道，但这对理解生态系统地下过程至关重要，因此后续应加强这方面的研究。

2 增温对细根化学计量特征的影响

细根化学计量特征作为细根最重要的功能特征之一，在细根的生长与代谢、土壤碳输入以及养分维持方面起着关键作用[36]。细根化学计量特征会随着气候变暖而发生变化，其变化状况作为一种自然适应策略也能较好地指示陆地生态系统元素循环对气候变暖的适应[37]。以往研究表明，变暖直接或间接影响细根的生态化学计量特征[38]。例如，变暖会增强土壤的矿化作用，从而增加细根氮和磷的可利用性[39]，这有可能增加生态系统的生产力[40]。

研究发现，增温显著提高了细根的N含量，而细根C含量无显著变化[36]。这与Wan等[41]的研究结果一致，原因是增温促进土壤N元素的扩散，提高了土壤N有效性，而较高的N有效性可能会减少C向根系的分配，降低细根生长[42]。也有研究发现增温会降低细根N含量，一方面可能是增温促进了微生物活性的提高，从而增加微生物对土壤无机氮的吸收[43]；另一方面可能是增温引发干旱，降低了细根活性[44]。另外，增温降低了细根在生长季的早期和末期C和N浓度，但在非生长季N浓度增加，可见增温对细根养分的影响具有季节性变化[35]。Xiong等[45]的研究发现，增温后，C含量无显著变化，而细根N含量显著增加，C/N显著降低，表明细根营养元素出现一定失衡。并且，增温对细根C/N的负面影响随增温时间的增加而增加,而在短期增温中，C/N随增温幅度的增加而降低[14]。同时，低C/N可能会加速细根分解，原因在于低C/N是高根凋落物质量的重要指标之一[46]。大量研究发现，P元素在植物生长过程中同样发挥着重要的作用[47]。特别是在低纬度地区，由于其地质年龄较老、风化程度高且土壤高度淋溶，导致土壤中P有效性较低[48]。研究发现，增温后土壤P有效性相对于N有效性降低[49]。这可能与土壤中N的可移动性显著高于P的可移动性有关，土壤含水率显著下降对土壤P的影响将显著高于土壤N[50]。陈廷廷等[51]对幼龄杉木的研究发现，增温显著降低土壤含水率使细根生长环境变得干旱，限制了P元素的扩散，从而降低了细根P含量，并且增温显著促进了N/P的增加，其原因可能是增温前期对细根N含量具有促进作用，也与增温后期削弱了细根对P的吸收有关。这与Yuan和Chen[38]通过meta分析发现陆地植物的N/P与纬度呈负相关的研究结果一致，其原因可能是温度升高促进细根N/P的增加会加强土壤的硝化作用和N矿化作用，降低土壤P的有效性[52]，也有可能是增温促进细根N比P增加得更多而导致的[37]。

细根K、Ca、Mg元素在其发育动态过程以及应对环境变化方面同样具有重要的作用[53]。细根K、Ca、Mg含量的提高可能会促进细根离子吸收能力的增加[42]。研究发现，增温显著提高杉木细根全K和Ca含量分别约31.7%和22.4%，表明杉木会通过增加细根K和Ca含量来提高其水分利用效率和生理代谢(未发表数据)。但目前，全球范围内关于增温对植物K、Ca、Mg的影响研究大多集中于叶片[37,53]，而研究细根K、Ca、Mg在增温下的动态响应极少，这可能是由于植物叶片中矿物元素的浓度与植物生长的生化能力高度相关[54]。因此，缺乏增温对细根K、Ca、Mg元素动态过程的影响研究，不利于全面了解细根化学计量特征对于增温的响应，也将限制对细根化学计量动态变化与植物生长过程联系机制的认识。

3 研究不足

综上所述，增温对于植物细根形态及其化学计量特征的影响研究已取得了实质性的进展，但研究结果可比性较差且存在极大的不确定性，这主要是由于在现有研究中，增温方式、时间尺度、土壤异质性及物种特性等方面存在较大差异，主要表现在以下方面：(1)植物在适应全球变暖的动态过程中，地上和地下部分联系密切，而现有研究大多数采用单一增温方法，并不能相对均匀地对地上与地下进行同时增温，存在一定局限性；(2)许多增温研究目前还处于相对短期的试验，研究结果差异较大，增温时间及其与环境条件间的相互关系对细根功能形状有重要影响，并且在植物生长与增温时间的适应变化中，相互作用可能会随着其他环境因素(如温度、降雨量或土壤深度等)而变化；(3)现有细根研究大多采用分径级的方法来研究其对增温的响应，而对细根序级结构在增温后的动态响应机制的认识还极为有限；(4)目前增温对细根钾、钙、镁等元素以及阔叶树种细根性状的影响认识十分缺乏，增温条件下养分有效性的改变、林龄、物种差异等因素对细根形态和化学计量特征的综合影响差异还不清楚。

4 研究展望

针对目前研究的不足，为今后深入研究细根形态和化学计量特征等功能性状对全球变暖的响应与适应提出几点建议：(1)经过多年积累，已有较多成熟的野外增温控制试验方法广泛应用于各类生态系统的研究中，显著促进了陆地生态系统碳循环对全球变暖的响应的研究。因此，今后的增温试验应当考虑将不同的增温方式相结合，对地上空气、植物和地下土壤同时且相对均匀地进行增温，并且应在更长时间尺度上开展研究，以更加真实地反映全球变暖对生态系统的影响。(2)全球变暖背景下，细根序级结构的响应对于深入理解陆地生态系统地下生态过程具有重要意义。目前，仍需进一步通过研究不同根序的形态、生理等特征分析其变化以及对增温的响应。(3)全球范围内，增温对不同树种细根形态和化学计量特征的影响研究并不全面。因此，为了从机制上更好地理解细根功能性状特征在全球变暖背景下的动态响应过程，应进一步探究细根功能性状特征及其功能发挥的内在机理，并深入研究树种特性和群落演替不同阶段对细根形态和化学计量的影响。(4)增温后，细根生理代谢过程与其形态、养分特征密切相关。通过从细根生理、代谢角度分析与细根形态和养分间的关系以进一步分析增温对细根形态和养分变化影响的机理应是未来研究的重点之一。