白洋淀草型淀区沉水植物暴发期浮游植物群落特征

刘 阳，李志斐，张晓可，刘学光，谢 骏，王广军，张军旺

( 1.中国水产科学研究院 珠江水产研究所，农业农村部热带亚热带水产资源利用与养殖重点实验室，广东 广州 510380; 2.上海海洋大学，水产科学国家级实验教学示范中心，上海 201306; 3.广东省水产养殖污染修复生态工程研究中心，广东 广州 510380; 4.安庆师范大学，水生生物保护与水生态修复安徽省高校工程技术研究中心，安徽 安庆 246133; 5.辽宁省现代农业生产基地建设工程中心，辽宁 沈阳 110003 )

白洋淀是我国华北地区最大的内陆浅水湖泊，由140多个相对独立的淀泊组成，在维护生物多样性和区域生态安全方面发挥着重要作用[1]。近几十年来，受人为干扰的影响，白洋淀不同淀泊水域生态环境呈现较高的时空异质性。根据营养水平以及水生植被覆盖度的不同，可将这些淀泊初步划分为藻型淀区、草藻过度型淀区和草型淀区[2]。目前，藻型淀区和草藻过度型淀区数量占比较大，而草型淀区较少，已有的白洋淀研究也主要集中在藻型淀区和草藻过度型淀区[2-3]。

浮游植物作为水生态系统的初级生产者，生长周期短、对周边环境变化敏感，其种类组成、优势种类、丰度和生物量均对水生态系统环境变化有重要的指示作用[8]。国内外学者围绕浮游植物群落与环境因子的响应关系、利用浮游植物进行水体生物学评价等方面做了一些研究[6,9]。虽然对沉水植物与藻类相互关系也开展过相关研究，但关于沉水植物暴发期浮游植物的群落结构却鲜见报道。因此，笔者选择草型淀区鲥淀作为研究区域，通过对沉水植物暴发期浮游植物的野外调查，了解草型淀区沉水植物暴发期浮游植物的群落结构及主要影响因素，对比分析沉水植物暴发期与非暴发期浮游植物群落特征的差异，评价草型淀区鲥淀沉水植物暴发期水体的健康状况，旨在为白洋淀草型淀区的治理及保护提供理论依据。

1 材料与方法

1.1 采样点概况

图1 鲥淀浮游植物采样点分布Fig.1 Distribution of phytoplankton sampling sites in Shihoudian Sub-lake

1.2 样品采集与鉴定

浮游植物的定性采集使用25号浮游生物网，捞取后立即加5%福尔马林固定，带回实验室后进行鉴定。浮游植物定量采集使用5 L有机玻璃采集器，由于研究水域水深较浅，各采样点均在水面以下50 cm采水，再用塑料瓶取1 L水样，加10 mL鲁哥氏液固定，静置48 h以后抽滤浓缩至30 mL。浮游植物的鉴定和计数参考文献[12-13]。采样的同时，另取一部分水样带回实验室，测定总氮和总磷等水质指标。使用便携式多参数水质分析仪(YSI Professional Plus,美国)测定温度、溶解氧、电导率、总溶解固体和pH等指标；用透明度盘测定透明度；用测深锤测定水深。每个采样点植被盖度采用航拍法测算，首先以采样点为中心划定5 m×5 m的区域，利用航拍得到单个采样点的平面图，将平面图均分为100个小方格，统计有植被的方格数量，计算得出盖度。

1.3 浮游植物群落结构计算方法

采用香农—维纳多样性指数(H′)[14]以及浮游植物优势度(Y)参数，分析鲥淀浮游植物群落特征，将Y≥0.02的藻类设为优势种[15]。各参数计算如下：

H′=-∑Pilog2Pi

Y=ni/N×fi。

式中，Pi为第i种生物占总样品数量的个体比例，ni为i种的个体数，N为所有种类总个体数，fi为第i种生物出现频率。

香农—维纳多样性指数的评价标准为：H′≥4.0为清洁，3.0≤H′<4.0为轻污染，2.0≤H′<3.0为β中污型，1.0≤H′<2.0为α中污型，H′<1.0为重污染[9]。

1.4 数据分析

为消除极值影响并使数据满足正态分布，在进行统计分析前，环境因子(除pH)和浮游植物丰度经过lg (x+1)数据转化[16-17]。采用SPSS 23.0软件对盖度和浮游植物种类数、丰度、生物量进行皮尔森相关性分析，采用Canoco 5.0软件对影响优势种空间分布的主要环境因子进行分析。首先进行除趋势对应分析(DCA)得出第1轴长度，若第1轴长度大于4则进行典范对应分析，处于3～4则典范对应分析和冗余分析均可，小于3采用冗余分析[18]。采用前选和蒙特卡罗检验来排除贡献较小的环境因子。采用Excel 2019和Origin 9.0软件制作相关的表格和柱状图。

2 结果与分析

2.1 理化参数分析

表1 夏季鲥淀水质理化参数

Tab.1 Physicochemical parameters in the water in Shihoudian Sub-lake in summer

表1 夏季鲥淀水质理化参数

理化参数Physicochemical parameter温度/℃Temperature溶解氧质量浓度/mg·L-1Concentration of dissolved oxygen电导率/μS·cm-1Conductivity溶解性固体总量/mg·L-1Total dissolved solidpH平均值±标准差Mean±standard deviation30.03±0.349.02±1.631526.88±117.13995.31±76.249.45±0.25理化参数Physicochemical parameter透明度/mTransparency总氮质量浓度/mg·L-1Concentration of total nitrogen总磷质量浓度/mg·L-1Concentration of total phosphorus水深/mWater depth平均值±标准差Mean±standard deviation1.41±0.091.32±0.170.04±0.022.41±0.08

2.2 沉水植物盖度

所有采样点沉水植物盖度的平均值为71.63%。S1号采样点沉水植物盖度最低，为46.30%。S16号采样点沉水植物盖度最高，为84.30%(图2)，皮尔森分析结果表明，沉水植物盖度与浮游植物种类数、密度、生物量均无显著相关性。

图2 鲥淀夏季不同采样点沉水植物盖度Fig.2 Coverage of submerged macrophytes at different sampling sites in Shihoudian Sub-lake

2.3 浮游植物群落结构

2.3.1 浮游植物种类组成

图3 鲥淀夏季不同采样点浮游植物种类数Fig.3 Species number of phytoplankton at different sampling sites in Shihoudian Sub-lake

2.3.2 优势种

浮游植物优势种共计4门24种，以蓝藻门和绿藻门为主要优势类群，优势度变化为0.02～0.66(表2)。小环藻(Cyclotellasp.)、泽丝藻(Limnothrixsp.)，中华尖头藻(Raphidiopsissinensia)，绿藻门的色球藻(Chroococcussp.)在16个采样点出现的频率大于85%；尖针杆藻(Synedraacus)、阿氏项圈藻(Anabaenopsisarnoldii)、鱼腥藻(Anabaenasp.)、伪鱼腥藻(Pseudanabaenasp.)、转板藻(Mougeotiasp.)、蹄形藻(Kirchneriellasp.)、扁盘栅藻(Scenedesmusplatydiscus)和维斯藻(Westellabotryoides)在16个采样点出现的频率小于15%。

表2 鲥淀各采样点浮游植物主要物种的优势度

Tab.2 Dominance of the main species of phytoplankton at different sampling sites in Shihoudian Sub-lake

表2 鲥淀各采样点浮游植物主要物种的优势度

优势种Species代号Symbol优势度 DominanceS1S2S3S4S5S6S7S8S9S10S11S12S13S14S15S16硅藻门 Bacillariophyta尖针杆藻 Synedra acusR10.02小环藻 Cyclotella sp.R20.030.060.040.080.080.040.030.040.070.060.040.020.040.04蓝藻门 Cyanophyta小席藻 Phormidium tenueR30.040.020.03泽丝藻 Limnothrix sp.R40.340.060.220.130.220.150.090.050.150.120.180.070.240.250.100.19中华尖头藻 RaphidiopsissinensiaR50.350.030.330.060.190.080.050.040.140.080.250.050.260.250.080.11阿氏项圈藻 AnabaenopsisarnoldiiR60.02鱼腥藻 Anabaena sp.R70.020.02微囊藻 Microcystis sp.R80.060.030.440.030.050.020.04银灰平裂藻 Merismopedia glaucaR90.060.150.050.080.050.46优美平裂藻 M. elegansR100.460.370.660.110.370.110.100.030.06伪鱼腥藻 Pseudanabaena sp.R110.040.05绿藻门 Chlorophyta具角鼓藻 Cosmarium angulosumR120.040.050.020.050.040.030.020.04项圈鼓藻 C. moniliformeR130.020.040.03胶网藻 Dictyosphaerium sp.R140.140.120.030.210.030.170.38色球藻 Chroococcus sp.R150.070.120.120.300.080.130.170.120.130.250.120.110.100.160.120.30转板藻 Mougeotia sp.R160.030.03微小四角藻 Tetraedron minimumR170.020.050.030.03小球藻 Chlorella vulgarisR180.030.030.04蹄形藻 Kirchneriella sp.R190.02扁盘栅藻 Scenedesmus platydiscusR200.03双对栅藻 S. bijugaR210.040.040.050.030.070.060.05顶锥十字藻 Crucigenia quadrataR220.030.030.03韦斯藻 Westella botryoidesR230.03隐藻门 Cryptophyta卵形隐藻 Cryptomonas ovataR240.030.020.03

注：空白单元格代表Y<0.02.

Note: The blank cell represents Y<0.02.

2.3.3 浮游植物丰度与生物量

浮游植物在各采样点的丰度变化为5.68×106～17.24×106个/L，以S15号采样点最高，S1号采样点最低，平均值为9.13×106个/L。各采样点丰度组成以蓝藻门和绿藻门为主，平均分别占采样点总丰度的57.67%和35.32%，最高分别占采样点总丰度的73.66%和65.17%；硅藻门、隐藻门和甲藻门丰度均较低。浮游植物生物量变化为1.42～8.71 mg/L，以S12号样点最高，S1号样点最低，平均值为4.61 mg/L。各采样点生物量均以绿藻门的贡献最大，平均占采样点总生物量的73.70%，S12号样点贡献率达到83.10%。其他各门所占比例相对较小(图4)。

图4 鲥淀不同采样点浮游植物的丰度与生物量Fig.4 Abundance and biomass of phytoplankton at different sampling sites in Shihoudian Sub-lake

2.4 浮游植物与环境因子的关系

除趋势对应分析结果显示，排序轴第1轴长度为1.1，因此采用冗余分析进行优势种与环境因子的相关性分析。经过前选和蒙特卡罗检验，透明度、总溶解固体、电导率和pH为影响白洋淀草型淀区沉水植物暴发期浮游植物空间分布最主要的环境因子(图5)。前两轴的特征值分别为0.21和0.11，蒙特卡罗检验分析表明，排序轴特征值具有显著性。第1轴和第2轴分别解释了20.77%和10.64%的物种环境变量。其中总溶解固体、电导率和pH主要贡献于第1轴，透明度主要贡献于第2轴。

图5 浮游植物优势种与环境因子的冗余分析排序Fig.5 Redundancy analysis ordination diagram showing relationships between phytoplankton dominant species and environmental factors图中优势种代号与表2相同； pH.酸碱度； TDS.总溶解固体； SPC.电导率； SD.透明度.The code of the dominant species in the figure is the same as that in Tab.2； TDS.total dissolved solid; SPC.conductivity; SD.transparency.

2.5 浮游植物多样性指数及水质评价

3 讨 论

3.1 沉水植物暴发期浮游植物群落特征

沉水植物作为水生态系统的主要初级生产者，是维持水体生物多样性的基础[19]。然而，沉水植物盖度过高或过低均可能不利于水体的生态健康。目前国内对低沉水植被盖度下浮游植物的群落特征研究较多[20-21]。与白洋淀同时期藻型淀区相比，草型淀区鲥淀浮游植物表现出以下特征：(1)夏季草型淀区鲥淀浮游植物种类组成以蓝藻门和绿藻门为主，与藻型淀区夏季浮游植物群落组成一致，但浮游植物种类数(68种)显著高于藻型淀区(端村)浮游植物种类数(17种)[2,22]；(2)鲥淀丰度明显低于2010年7月白洋淀藻型淀区(端村)丰度10.67×107个/L[2,23]；(3)鲥淀浮游植物多样性指数平均值为3.23，2009年6月藻型淀区(端村)浮游植物为0.93，鲥淀草型淀区水质较好[2,22]。产生这种现象的原因可能是：在浅水湖泊中，沉水植物和浮游植物存在竞争关系[24]。一方面沉水植物通过化感作用影响浮游植物的生长发育[24]。另一方面，沉水植物通过枝叶遮挡光照、竞争营养盐和生存空间，进而抑制浮游植物生长[25]。同时，端村为养殖区，在饵料和鱼类粪便等污染源的作用下，端村浮游植物丰度高于鲥淀，但水质更差，种类数更少。

就不同采样点而言，浮游植物种类数、丰度和生物量的最低值均出现在S1采样点；同时，处于湖心采样点的浮游植物种类、丰度和生物量均处于较高水平。这与吴天浩等[20]对洪泽湖浮游植物群落的调查结果不同。分析其原因可能是：S1采样点位于近岸浅水区域，春季更有利于沉水植物穗状狐尾藻和篦齿眼子菜的萌发和生长，大量沉水植物导致近岸处营养盐水平较低，浮游植物丰度和生物量也处于较低水平。而洪泽湖属于大型过水型湖泊，水体流速快，近岸区域沉水植物盖度较低，浮游植物密度相对较高[20]。本次调查中，不同采样点植被盖度对浮游植物种类数、丰度和生物量并无显著影响，主要因为除了S1～S3采样点之外，其他采样点之间沉水植物盖度差异不大(图2)，导致盖度对浮游植物种类数、丰度和生物量等指标影响不显著。

优势种和优势度是衡量湖泊生态系统稳定性的重要指标，通常优势种越多、优势度越低、浮游植物分布越均匀的水体浮游植物群落结构越稳定[21]。本调查中，共检测到优势种24种，优势度为0.02～0.66；81.25%的采样点优势种仅有7～10种，出现率超过85%的优势种仅有泽丝藻、中华尖头藻和色球藻等3种(表2)。总体来看，单个采样点浮游植物优势种数处于较低水平。分析其原因主要是：草型淀区沉水植物的过度生长，占据较多的生存空间，排挤其他水生生物，降低了浮游植物的优势度[6,26-27]。本调查中，沉水植物暴发期(夏季)浮游植物以绿藻和蓝藻为优势门类，这与白洋淀2009年夏季历史数据[28]一致。与白洋淀2009年4月沉水植物非暴发期(春季)数据相比，硅藻也是春季浮游植物的主要优势门类之一，且春季浮游植物丰度显著高于夏季沉水植物暴发期。其主要原因可能是：夏季温度高，有利于蓝藻和绿藻生长繁殖，而硅藻更适合在较低温度下生存[29]；另一方面，夏季大量沉水植物和浮游植物在营养盐、光照、生存空间等方面的竞争也会限制浮游植物的生长繁殖。

3.2 沉水植物暴发期浮游植物群落与环境因子的关系

大量研究表明，浮游植物的群落结构受水温、水深、营养盐、透明度和pH等环境因子的影响[30-31]。本调查结果显示，透明度、总溶解固体、电导率和pH是影响鲥淀浮游植物群落结构的主要环境因子(图5)。与历史资料相比，2013年影响鲥淀浮游植物群落结构的主要影响因子为pH和总磷[32]。孟睿等[33]对长江中下游草型湖泊(保安湖、斧头湖、龙感湖和梁子湖)浮游植物的研究也得到了同样的结果。分析其原因可能是：在2013年之前，鲥淀主要作为养殖水域，饵料过剩、鱼类扰动和沉积物再悬浮导致水体营养盐含量过高，使总磷成为影响鲥淀浮游植物群落的主要环境因子。近年来，随着鲥淀沉水植被的恢复，水体的氮、磷等营养盐含量降低，因此营养盐不再是主要影响因子。

3.3 鲥淀水质评价

基于浮游植物的水质生物学评价方法较多[34-36]。本次调查选择广泛使用的多样性指数法对鲥淀水质进行评价[37]。香农—维纳多样性指数计算结果显示，鲥淀处于β中污型—轻度染污型。本调查中，总体来看，鲥淀水质处于轻度污染向β中污染过渡的状态。与白洋淀其他淀泊相比，鲥淀污染程度明显低于其他淀泊。对一些藻型淀区或草藻过度型淀区的评价结果显示，其健康状况多为中度污染或重度污染[2]。形成这种现象的原因可能是：鲥淀相对独立，受入淀水质和周边淀区影响较小。淀区内围网的拆除和水产养殖的取缔也减少了对沉水植物生长的不利影响。此外，冬春季节鲥淀水位较低、水下光照充足，适合沉水植物萌发，淀内沉水植物优势种菹草和穗状狐尾藻、篦齿眼子菜季节演替明显，使不同季节水体均保持较高的植被盖度，有效吸收了大量的营养盐。

此外，笔者仅调查了草型淀区沉水植物暴发期的浮游植物群落结构，未反映出沉水植物从萌发至消亡整个生命周期中浮游植物群落结构的变化规律，在以后的研究中仍需进一步完善，从而为草型淀区的生态修复提供系统的理论依据。

3.4 研究展望

本研究充分利用浮游植物群落与环境因子的响应关系，对白洋淀草型淀区沉水植物暴发期浮游植物群落组成结构和生物量进行分析，研究结果表明，白洋淀草型淀区沉水植物暴发期水质呈β中污型—轻度污染型，符合近年来鲥淀由养殖区转化为净水区的现状[32]，进一步证明了运用浮游植物群落特征判别湖泊污染状况的可行性。近年来，治理湖泊主要从源头控制、过程控制、末端治理的角度，运用物理和生物的方法降低湖泊水体中营养盐，抑制浮游植物、沉水植物过度生长[38-39]。目前，在湖泊治理过程中外源控制已经取得初步成效，但解决湖泊底层营养盐积累的行之有效的方案很少。疏浚等方式虽然能在一定程度上降低底层营养物含量，但存在短时间内水体水质急剧恶化的风险，同时需面临大量处理沉积物的后续工作[40]。因此，优化湖泊治理技术，打破湖泊底层营养积累，将湖泊底层营养物质资源化利用，以促进湖泊生态系统物质循环和能量流动，将是一个有意义的研究方向。

4 结 论

经冗余分析，透明度、溶解性固体总量、电导率和pH是决定沉水植物暴发期浮游植物空间分布最主要的环境因子；沉水植物暴发期浮游植物以绿藻和蓝藻为主要优势类群；香农—维纳多样性指数表明鲥淀水质为β中污型—轻度污染型。