鹭鸟栖息对杭州湾湿地土壤磷累积及形态分布的影响

赵亦欢,吴 明,邵学新,*

1 中国林业科学研究院亚热带林业研究所, 杭州 311400

2 国家林业和草原局杭州湾湿地生态系统定位观测研究站, 杭州 311400

磷是基本生源要素之一[1],由磷导致的水体富营养化也是全球性的环境问题之一。在磷循环过程中,存在两个局部的小循环,即陆地生态系统中的磷循环和水生生态系统中的磷循环。这两个小循环之间也存在着交流,陆地土壤对磷的吸持量存在一定限度,当磷含量超出这个限度时就会面临流失进入水体的风险。人类在生产生活过程中会以多种形式向土壤排放磷,禽畜养殖和农田施肥便是土壤磷的两个重要来源[2- 5]。Vervoort等的研究表明,美国乔治亚州有禽畜粪便施入的土壤磷渗透量大于无禽畜粪便施入的土壤,该地区地下水的硝酸盐和磷酸盐污染主要来源于禽畜有机肥的使用[6]。颜芳等人的研究表明中国设施菜地的磷肥过度使用导致土壤表层磷素过量累积,AP(有效磷, Available Phosphorus)含量远远超出损失环境拐点值[7]。

水陆生态系统间存在各种物理或者生物的方式驱动着养分的再分配[8-9]。风、水等非生物以及植物、鸟类等种类繁多的生物通过植物和动物的残体、溶解的化合物、土壤颗粒、干沉降和粪便等形式传递营养物质[9]。例如从全球范围来看,沿海地区每年能接受的来自海岸带的藻类碎屑、残体以及富含氮的海洋泡沫等有机质约10—2000 kg/m海岸线。鱼类的洄游产卵也起着传输营养物质的作用。海鱼捕捞每年传输的磷大约为0.32×103Gg P/a。海鸟排泄物所带来的氮磷规模与渔业捕捞相近,但尚未被纳入磷素的全球循环统计中。目前磷从陆地向水体迁移过程的研究受到较多关注,而磷从水体返回陆地的研究则较为欠缺。

滨海湿地是联系水、陆生态系统的主要通道。杭州湾湿地位于东亚-澳大利西亚迁徙路线的中心位置,是迁徙水鸟重要的停歇地和越冬地[10]。鹭鸟是栖息在杭州湾滨海湿地的主要鸟类,位于食物链的顶端,具有集群取食和栖息等习性。鹭鸟可通过捕食将水体中磷以粪便、食物碎屑等形式返回陆地生态系统[11- 13]。据前期调查,杭州湾湿地公园栖息水鸟约有12000只,鸟巢约6000个,大量的鸟粪输入会给杭州湾土壤磷累积情况造成什么影响目前尚不明确。土壤中磷元素有多种存在形式,不同的存在形式直接影响磷的生物有效性,以及植物的生产水平[14]。因此,为研究杭州湾湿地迁徙候鸟栖息以及鸟粪的输入对该土壤生态环境的影响,开展了对鹭鸟筑巢树林下和对照区土壤磷累积状况及形态分布的研究。

1 材料与方法

1.1 研究区概况

研究区位于浙江杭州湾国家湿地公园内(图1)。该区域属庵东沼泽区国家重要湿地,是我国东部大陆海岸冬季水鸟最富集的地区之一,也是东亚—澳大利西亚候鸟迁徙路线中的重要驿站,主要由自然滩涂和围垦湿地(草本沼泽、芦苇水塘及有林湿地)等景观构成。有林湿地位于湿地公园东南角,区块地势平坦,本底条件一致,土壤为滨海盐土,质地为粉砂质,是2004—2005年于围垦初期营建的滨海滩涂树种试验林,主要用于滨海围垦区及防护林带适生树种筛选试验,后开展湿地恢复项目,于林地内人工开挖水系,改造为有林湿地区域。研究区鹭类主要在滩涂、沼泽等取食,然后栖息和营巢于有林湿地区块。

图1 采样点分布图Fig.1 Spatial distribution maps about sampling points

1.2 样地设置及样品采集

根据国家林业和草原局杭州湾湿地生态系统定位观测研究站的长期定位观测资料,鹭类繁殖区位于湿地公园的有林湿地区块,该区块由人工林改造而来,总面积约40 hm2,区块内鹭鸟筑巢栖息的主要树种为水杉(Metasequoiaglyptostroboides)和女贞(Ligustrumlucidum)。以有无鹭鸟筑巢为依据,分别在以上两个树种试验林中设置鹭鸟栖息繁殖区(影响区)及其无鹭鸟栖息区域(对照区)。对照区域邻近鹭鸟影响区,相距约200 m。对照区水鸟活动极少的原因是其靠近游步道等人为干扰频繁的区域,而鸟类对人为活动非常敏感。在上述区域分别设置20 m×20 m的影响区样地和对照区样地各3处。本实验于2018年11月(繁殖栖息结束后),采集研究区土壤样本。野外每个样地内按对角线法取样,采用环状取样器采集0—10 cm与10—20 cm深的土壤剖面样品,采回的土壤样品冷冻干燥,研磨后过筛保存。采用样地随机预先铺设塑料薄膜收集的方法采集繁殖期鸟类粪便,将粪便风干研磨后过筛保存。

2 实验方法

2.1 基本指标测定

采集的土壤和鸟粪样品测定土壤有机碳(Soil Organic Carbon, SOC)、全氮(Total Nitrogen, TN)、 全磷(Total Phosphorus, TP)、pH值、电导率等基本理化性质,具体测定方法参考《土壤农业化学分析方法》[15],有效磷(Available Phosphorus, AP)采用碳酸氢钠法提取。

2.2 磷形态测定

土壤和鸟粪磷素化学形态采用改进的Hieltjes & Lijkema连续提取方法。分别提取可交换态磷(Exchangeable P, Exch-P)、铁铝结合态磷(Fe/Al-bound P,(Al+Fe)-P)、钙结合态磷(Ca-bound P, Ca-P)和有机磷(Organic Phosphorus, OP)。提取方法：采用高氯酸-硫酸消煮法提取TP；使用2 mol/L KCl,振荡2 h提取Exch-P;加入0.1 mol/L的NaOH溶液,振荡17 h提取(Fe+Al)-P；用饱和NaCl溶液洗涤上步残渣后,加入0.5 mol/L的HCl溶液振荡24 h提取Ca-P；另称取两份等量样品,其中一份550℃灼烧2 h,两份均加入0.1 mol/L的H2SO4溶液,40℃环境下振荡1 h提取OP。提取液用磷钼蓝分光光度法测定相应的磷含量,用测得的TP减去Exch-P、(Al+Fe)-P、Ca-P和OP含量得到RP磷(Residual Phosphorus, RP)含量[16- 19]。数据用近海海洋沉积物成分分析标准(GBW 07314)进行校正比对分析。

2.3 统计分析

用SAS V8的CORR程序对实验数据进行方差分析,并对SOC、TN、TP、AP含量、电导率、pH值、Exch-P、(Fe+Al)-P、Ca-P、OP、RP含量进行相关性分析,用Duncan法对每个指标的实验数据进行多重比较。

3 结果分析

3.1 基本理化性质分析

如图2所示,女贞影响区表层土壤SOC含量最高(13.71 g/kg),其次为水杉影响区表层(9.22 g/kg)；女贞和水杉影响区表层土壤SOC含量是底层土壤的2.1和2.8倍,差异显著(P<0.05)；两树种影响区土壤表层SOC分别是对照区的2.5和1.9倍,差异显著(P<0.05)。土壤TN含量最高的是女贞影响区表层(1.45 g/kg),其次是水杉影响区表层(1.04 g/kg),分别是底层的2.5和5.2倍,差异显著(P<0.05)；两树种影响区土壤表层TN分别是对照区的1.1和1.6倍,差异显著(P<0.05)。水杉影响区表层土壤的TP含量最高(2.04 g/kg),显著高于(P<0.05)女贞影响区表层(1.60 g/kg)；水杉和女贞影响区表层土壤TP含量分别是底层土壤的1.8和1.9倍,差异显著(P<0.05)；影响区表层与对照区表层差异显著(P<0.05),对照区表层土壤TP含量大于底层,但差异不显著(P>0.05)。土壤AP含量最高的是水杉影响区表层(106.00 g/kg),其次是女贞影响区表层(67.80 g/kg),两树种影响区表层AP含量是底层的2.5和2.9倍,差异显著(P<0.05)；水杉和女贞影响区表层AP含量是对照区的13.7倍和2.8倍,差异显著(P<0.05)；水杉影响区表层AP含量显著高于女贞影响区表层。女贞和水杉影响区土壤pH值显著低于对照区。土壤EC表现为影响区高于对照区,水杉影响区表层和底层分别是对照区的1.2倍和1.5倍,差异不显著(P>0.05),女贞影响区表层和底层分别是对照区的的3.8倍和1.9倍,差异显著(P<0.05)；女贞影响区与水杉影响区差异显著(P<0.05)。

图2 杭州湾湿地土壤基本理化性质Fig.2 Basic physical and chemical properties of soil in Hangzhou Bay WetlandME,水杉影响区 Metasequoia glyptostroboides Egrets plot; MC,水杉对照区Metasequoia glyptostroboides Control plot; LE,女贞影响区 Ligustrum lucidum Egrets plot; LC,女贞对照区Ligustrum lucidum Control plot

3.2 磷形态分布

根据磷形态测定结果(如图3),水杉影响区表层土壤的TP含量最高(2040.00 mg/kg),显著高于(P<0.05)女贞影响区表层(1601.67 mg/kg)；水杉和女贞影响区表层土壤TP含量分别是底层土壤的1.8和1.9倍,差异显著(P<0.05)；对照区平均TP含量为718.33 mg/kg,影响区表层与对照区表层差异显著(P<0.05),对照区表层土壤TP含量大于底层,但差异不显著(P>0.05)。女贞影响区表层土壤中Exch-P含量最高(3.78 mg/kg),是水杉影响区表层土壤的1.4倍,但差异不显著(P>0.05)；女贞和水杉影响区表层土壤Exch-P含量分别是底层土壤的1.4和1.2倍,差异显著(P<0.05)；影响区Exch-P含量是对照区的4倍以上,差异显著(P<0.05)；对照区不同深度土壤Exch-P含量无显著差异。水杉影响区表层土壤(Fe+Al)-P含量最高(132.97 mg/kg),显著高于女贞影响区表层土壤(40.70 mg/kg)；水杉和女贞影响区表层土壤(Fe+Al)-P含量分别是底层土壤的9.4和4.7倍,差异显著(P<0.05)；两树种影响区底层土壤与对照区表层和底层土壤差异不显著,表明鸟粪输入提高了表层土壤的(Fe+Al)-P。水杉影响区表层Ca-P含量最高(1298.33 mg/kg),是女贞影响区表层土壤(811.25 mg/kg)的1.6倍,差异显著(P<0.05)；水杉和女贞影响区表层土壤Ca-P含量分别是底层土壤的1.7和1.6倍,差异显著(P<0.05)；对照区表层土壤Ca-P含量为425.42mg/kg、549.17mg/kg,与影响区有显著差异,底层土壤差异不显著,表明鸟粪输入提高了表层土壤的Ca-P。水杉影响区表层OP含量最高(130.25 mg/kg),女贞影响区表层次之(106.60 mg/kg),水杉和女贞影响区表层土壤OP含量分别是底层的1.7和1.8倍,但离散程度较大,差异不明显(P>0.05)；水杉和女贞影响区表层土壤OP分别是对照区的2.1和1.7倍。两树种影响区和对照区不同深度RP含量为173.34—294.87 mg/kg,差异不显著。

图3 不同深度不同树种土壤磷形态分布图Fig.3 Soil phosphorus distribution patterns of different tree species at different depths不同小写字母表示在P=0.05(Duncan检验)显著性水平差异

不同深度土壤影响区Exch-P、(Fe+Al)-P、Ca-P、OP和RP占TP的百分比(如图3)分别为0.13%—0.18%、1.25%—4.18%、55.22%—62.96%、6.38%—7.94%和27.66%—34.08%,对照区分别占0.07%—0.09%、1.16%—2.23%、60.63%—60.78%、7.76%—7.82%和29.10%—30.56%。水杉和女贞影响区Ca-P所占百分比表层相比对照区高出14%和4%,底层相比对照区分别高出7%和2%。

图4 各形态磷占TP百分比Fig.4 Percentage of phosphorus in all forms

3.3 鸟粪碳氮磷含量及磷形态分布

如图5所示,鸟粪中OC含量为153.25 g/kg,分别是水杉影响区(9.22 g/kg)和对照区(3.75 g/kg)表层土壤的16.6和40.9倍,女贞影响区(13.71 g/kg)和对照区(7.17 g/kg)表层土壤的11.2和21.4倍,差异极显著(P<0.001)；鸟粪中TN含量为137.00 g/kg,分别是水杉影响区(1.04 g/kg)和对照区(0.94 g/kg)表层土壤的131.7和145.7倍,女贞影响区(1.45 g/kg)和对照区(0.93 g/kg)表层土壤的94.5和147.3倍,差异极显著(P<0.001)；鸟粪中TP含量为32.55 g/kg,分别是水杉影响区(2.11 g/kg)和对照区(0.75 g/kg)表层土壤的15.4倍和43.4倍,女贞影响区(1.60 g/kg)和对照区(0.90 g/kg)表层土壤的20.3倍和36.2倍,差异极显著(P<0.001)。

图5 鸟粪与土壤中的碳氮磷含量Fig.5 Content of carbon, nitrogen and phosphorus in guano and soil不同小写字母表示在P=0.05(Duncan检验)显著性水平差异

对鸟粪磷形态分级测定表明,鸟粪中Exch-P含量为(2.75±0.2) mg/kg,是土壤的727.5—5213.7倍。(Fe+Al)-P含量为(0.57±0.39) mg/g,是土壤的4.29—82.31倍。Ca-P含量为(5.20±1.26) mg/g,是土壤的4.0—13.6倍。OP含量为(2.93±0.93) mg/g,是土壤的22.5—69.4倍。RP含量为(21.1±4.18) mg/g,是土壤的30.0—121.8倍 。鸟粪中RP在五种形态磷中所占比例最高,与土壤中Ca-P占比最高不同,Exch-P含量在鸟粪中与土壤中差异最大。

3.4 相关性分析

对影响区和对照区土壤基本性质及磷形态的相关性分析表明(表1),对照区TP与Exch-P、(Fe+Al)-P、Ca-P、AP极显著正相关(R=0.78、0.90、0.92、0.79,P<0.01),与RP显著正相关(R=0.64,P<0.05),表明Exch-P、(Fe+Al)-P、Ca-P、RP、AP都是对照区土壤磷的重要来源。对照区TP与pH相关性不显著而影响区TP与pH呈显著负相关(R=-0.53,P<0.05),表明鸟粪输入提高了土壤磷含量的同时显著降低了土壤pH值。对照区和影响区内Exch-P与Ca-P含量相关性表现为极显著(R=0.76,P<0.01)和显著(R=0.56,P<0.05),表明杭州湾湿地土壤中Exch-P与Ca-P存在趋同性。影响区OP与Exch-P相关性显著(R=0.47,P<0.05),而对照区相关性不明显,表明鸟粪输入提高了两者的相关性。AP在影响区和对照区均与Exch-P、(Fe+Al)-P、Ca-P极显著相关(P<0.01)。影响区pH与TP、Exch-P、(Fe+Al)-P、Ca-P、AP均呈显著或极显著负相关,而对照区相关性不显著,表明鸟粪输入使得各形态磷含量均有提高,并降低了土壤的pH值。AP与EC在影响区和对照区都呈现极显著负相关(R=-0.73、-0.80,P<0.01)。

表1 磷形态及基本参数相关性矩阵Table 1 Correlation matrix of soil phosphorus forms and basic parameters

4 讨论

杭州湾湿地土壤由滨海滩涂围垦而来,呈碱性到弱碱性。无鸟粪影响地区平均氮含量为0.67 g/kg,土壤较为肥沃,在有鸟粪影响的地区平均氮含量为0.87 g/kg,影响区表层土壤的SOC、TN、TP、AP含量高于对照区表层,表明鸟粪对该地土壤的养分累积做出了一定贡献。女贞影响区的电导率显著高于其他区域,可能与该区域靠近主河道,地下水位较高,导致土壤返盐。

文献表明,我国土壤表层磷含量为0.2—1.1 g/kg[20],杭州湾自然滩涂及其不同围垦年代土壤表层磷含量为0.4—1.0 g/kg[21]。本研究对照区土壤磷含量处于上述平均水平范围内,但影响区土壤中磷含量均高于平均值且极显著高于对照区,说明鸟粪施入造成了土壤磷的累积。水杉林下土壤中磷含量略高于女贞林,这可能与鹭鸟的筑巢密度有关。根据2018年7月的调查数据,每平方米水杉林内有0.25个鸟巢,大于女贞林的每平方米0.16个鸟巢。影响区和对照区表层土壤磷含量均大于底层土壤,变异程度大于底层土壤,且影响区变异程度大于对照区,这可能与鹭鸟筑巢的随机性和离散性导致土壤鸟粪输入的不均一性有关。此外,也可能是因为表层土壤中枯枝落叶腐解等输入量的不均一。

杭州湾湿地土壤磷的存在形式以无机磷为主,占总磷的89%—91%,其中Ca-P磷含量最高,占无机磷的93%—96%,这与杭州湾滨海湿地土壤的pH有关,弱碱性土壤使铁铝形成氢氧化物发生沉淀,减少了(Fe+Al)-P的产生,增加了磷酸钙盐的含量[22- 24]。且研究区位于副热带季风气候区[25],高温多雨的气候加速了鹭鸟粪便的分解形成磷酸盐[26],通过矿化作用转变成磷酸钙盐在土壤中大量累积。安婉丽等对闽江口湿地的研究表明,土壤TP含量为500—820 mg/kg,无机磷占TP比例约为60%—78%,Ca-P占TP比例约为23%—28%[27]。杭州湾湿地与闽江口湿地拥有相似的气候条件和土壤类型,但杭州湾湿地土壤磷含量高于闽江口湿地,无机磷和Ca-P占TP比例也远高于闽江口湿地,进一步说明了鸟粪输入影响了土壤磷累积及形态分布。Marta Zióek等对斯匹次卑尔根岛西部海岸的研究结果也表明,土壤磷分布受海鸟群落影响,且随着与海鸟群落距离的改变发生明显变化[28]。

TP含量与(Fe+Al)-P、Ca-P含量均呈极显著正相关,Ca-P与(Fe+Al)-P、Exch-P极显著正相关,可能是由于该地碱性的土壤环境使得Exch-P和(Fe+Al)-P更易向稳定的磷酸钙盐转化。影响区pH与AP呈极显著负相关而对照区相关性不显著,这可能是由于鸟粪中含有大量尿酸有关。鸟粪的输入在降低了土壤pH值的同时提高了土壤AP含量。根据影响区和对照区实验结果,鸟粪输入使影响区土壤TP含量增加526.33 mg/kg,增幅达73.27%,影响区AP含量比对照区平均增加46.69 mg/kg,占TP的比例上升6.53%,AP的增加可能会增加土壤磷流失风险[29-30]。受鸟粪影响,相比对照区,影响区土壤(Fe+Al)-P、Ca-P、Exch-P含量占TP的比例分别有不同程度的提高,OP、RP含量占TP比例略有下降。鸟粪中Exch-P、(Fe+Al)-P、Ca-P、OP含量是土壤的数倍到数千倍,并造成了影响区和对照区Exch-P和Ca-P含量差异显著。各形态磷中增加最多的是Ca-P,表明鸟粪输入会显著提高土壤磷酸钙盐的含量。鸟粪中大量的Exch-P进入当地石灰性土壤后易与土壤中的钙结合,进一步提高Ca-P的含量。磷酸钙盐主要由氟磷灰石、氢氧磷灰石和碳酸磷灰石组成,有效性低,不能被植物直接利用,从而慢慢在土壤中累积。

由磷素累积导致的水体富营养化已经成为全球环境问题的热点之一,为此不少学者针对磷流失方式展开了研究。土壤磷素的流失往往伴随在地表径流和淋溶的过程中。孙海栓等对农田径流的测量发现颗粒态磷是主要的流失形态,占流失TP量的61.6%—83.1%；Sharpley等人通过室内模拟实验发现,土壤水溶性磷含量与土壤淋洗液中磷的含量密切相关[31]。杭州湾湿地气候湿润多雨,使鹭鸟影响区土壤中累积的磷酸钙盐颗粒和溶解态磷更有可能随径流和淋溶流失。因此对杭州湾湿地土壤磷素流失风险的评估变得尤为重要。

5 结论

杭州湾湿地土壤磷含量表现为鹭鸟影响区显著高于对照区,影响区表层土壤磷含量也显著高于底层,说明鹭鸟栖息导致的鸟粪输入造成了土壤磷的累积。研究区土壤磷的主要赋存形式为Ca-P,土壤TP及AP含量与Exch-P、(Fe+Al)-P、Ca-P显著正相关。由于鹭鸟栖息下土壤Exch-P、(Fe+Al)-P、Ca-P含量及其比例相比对照区均显著提高,因此,土壤TP特别是AP含量的提高可能导致湿地土壤磷素流失风险的增加。