白刺灌丛沙堆演化过程中叶片C、N、P、K含量及其生态化学计量的变化特征

魏亚娟，汪 季，2，3，党晓宏，2，3，韩彦隆，3，高 岩，李 鹏，金 山

（1.内蒙古农业大学 沙漠治理学院，内蒙古 呼和浩特 010018；2.内蒙古杭锦荒漠生态系统国家定位观测研究站，内蒙古 鄂尔多斯 017400；3.国家林业局荒漠生态系统保护与修复重点实验室，内蒙古 呼和浩特 010018；4.内蒙古乌兰察布市审计局，内蒙古 乌兰察布 012001；5.中盐内蒙古化工股份有限公司盐碱分公司资源保护站，内蒙古 阿拉善 750336）

生态化学计量学是反映碳（C）氮（N）磷（P）钾（K）等多种化学元素和能量的平衡和耦合关系[1]。C 属于基础性元素，反映植物在光合作用过程中固定CO2的能力。N、P 属于功能性限制元素，反映土壤中N 元素和P 元素的可利用性，而且P 是植物体内能量储存和转化的基础[2-3]。K 控制叶表面积气孔收缩和张开从而控制植物叶片蒸腾作用。生态化学计量比反映植物对环境的适应能力。近年来，对生态化学化学计量学的研究在国内外逐渐兴起，内容涉及草原、森林等生态系统的植物类型、器官（根、茎、叶）、凋落物、土壤等生态化学计量特征，同时还涉及其与气候因子之间的关系。然而对荒漠生态系统植被研究相对较少。

荒漠生态系统约占我国领土总面积的1/5。由于荒漠生态系统植被稀疏，植被多样性和稳定性较差，极易受到外界干扰[4-5]。因此，加强荒漠生态系统的研究具有深远的意义。荒漠植物作为荒漠生态系统的重要组成，因其独特的生理生态机制，在维护荒漠稳定方面有不可替代的作用[6]。近年来，学者们从不同尺度对荒漠生态系统植被叶片C、N、P 生态化学比做了大量研究。研究表明，荒漠植物叶片生态化学计量比不仅受到遗传特性[7]、生长阶段[8]、土壤环境的影响[9-11]，而且还受演化阶段的影响。随着植物演化的进行，

其植物组成、体内养分组成均会发生重组，从而影响植物对养分的重新分配。荒漠植物随演化阶段其C、N、P 养分及其生态化学计量特征如何变化？其如何受到土壤因子的影响？解决这些问题有助于丰富对荒漠生态系统的生态化学计量学的研究。

吉兰泰荒漠区降水稀少、土壤蒸发强烈、土壤风蚀严重，植被结构单一。近年来，在气候环境和人类活动的双重作用下，导致该区域生态环境条件进一步恶化。相较之下，白刺灌丛沙堆在干旱、半干旱地区生态保护和生态恢复具有不可替代的作用。白刺Nitraria tangutorum属盐生植物，经过长期对恶劣环境的长期适应，具备耐干旱、耐盐碱的特点[12]。按演化阶段分为雏形阶段、发育阶段、稳定阶段和衰亡阶段[13]。本研究以吉兰泰荒漠区白刺为研究对象，探究不同演化阶段白刺叶片碳(C)、氮(N)、磷(P)和钾(K)含量及其生态化学计量的变化特征，并探究影响生态化学计量的潜在驱动因子，从而为处于干旱、盐碱环境中白刺灌丛生态保育提供科学依据。

1 材料与方法

1.1 研究区概况

研究区位于内蒙古阿拉善左旗吉兰泰荒漠区（105°47′08″～105°47′38″E，39°46′58″～39°47′40″N），吉兰泰盐湖（内蒙古四大盐湖之一）位居其中，现有面积102.4 km2，属于典型温带大陆性季风气候，海拔960～979 m，年蒸发量为3 005.2 mm，年降水量为104.7～121.1 mm。日照时数3 316 h，最高温为40.9℃，最低温为-31.2℃，年均气温为8.6℃，年均风速3.5 m/s，平均最大风速15 m/s，全年大风时数平均在34 d 左右，全年以西北风为主。苛刻的气候条件导致盐湖周边形成多种耐盐灌丛沙堆，比如，柽柳Tamarix chinensis灌丛沙堆、白刺灌丛沙堆、盐爪爪Kalidium foliatum灌丛沙堆等。研究地点位于盐湖下游，属于典型的固定沙地，该地域分布大量的白刺灌丛沙堆，演化阶段各异。灌丛密度为48 株/hm2，丘间低地还分布大量白沙蒿Artemisa arenaria、沙米Agriophyllum squarrosum和披碱草Elymus dahuricus等。土壤类型为风沙土，pH值为9.11以上。白刺灌丛养分贫瘠，有机碳、全氮、全磷和全钾含量分别为0.60、0.23、0.05 和16.44 g/kg。

1.2 植物样品采集

白刺叶片采集选择在2019年8月下旬植物生长季进行，选择4 种不同演化阶段（雏形阶段、发育阶段、稳定阶段和衰亡阶段）白刺灌丛沙堆各9 个（表1），共计36 个。然后对每个白刺灌丛沙堆迎风坡、背风坡、两个侧面和顶部白刺灌丛叶片进行采集，叶片要选择完全展开和无虫害的成熟叶片各50 g，将叶片放在信封袋进行标记，然后带回实验室，放在60℃烘箱内烘干48 h，取出放在球磨仪研磨，过0.15 mm 筛后，用于后期TC、TN、TP、TK 含量分析。

表1 不同演化阶段白刺灌丛沙堆基本概况[13]†Table 1 Basic situation of Nitraria tangutorun nebkhas in different development stages

1.3 土壤样品采集

土壤样品采集选择土壤剖面法采集0～40 cm土壤。用环刀分别取两份土壤样品，一份为原状土，用于含水量测定；一份装入塑封袋，贴上标签，带回实验室，放在阴凉处自然风干1 周后，去除根系、砾石、动植物残体等杂质，过0.15 mm 筛后，用于土壤pH 值、全盐量和电导率的测定。

1.4 样品指标分析

白刺叶片全碳（TC）含量采用重铬酸钾容重法-外加热法测定，全氮（TN）含量采用凯氏定氮法测定，全磷（TP）含量采用钼锑抗比色法测定。全钾（TK）采用火焰光度法测定[14]。并利用变异系数对各演化阶段白刺叶片TC、TN、TP、TK 及其生态化学计量比的变异情况。其公式如下：

式中：CV 表示变异系数，SD 表示标准偏差，MV表示平均值。CV≤20.0%属弱变异性，20.0%＜CV＜50.0%属中等变异性，CV ≥50.0%属强变异性[15]。

土壤含水量采用烘干法，土壤pH 值采用水土比例1∶2.5 玻璃电极法测定，土壤全盐量采用水土比例1∶5 平衡法测定，电导率采用STARTER 3100C 测定。

1.5 数据分析

采用Excel 2007 对数据进行初步整理。叶片生态化学计量比均为质量比。然后利用SPSS 20.0对所有文本数据进行K-S（Kolmogorov-Smirnov）检验发现，文本数据均服从正态分布。对数据进行单因素方差分析（One-way ANOVA）。数据均为平均值±标准误的形式。利用Canoco 5.0 对白刺叶片生态化学计量、演化阶段和土壤理化性质进行直接排序。首先，对所有数据进行去趋势对应分析（Detrended correspondence analysis，DCA）。其排序轴为2.7 小于3，采用冗余分析（Redundancy analysis，RDA）。当二者夹角小于90°时，为正相关；当二者夹角在90°～180°时，为负相关；当二者夹角为90°时，为无显著相关性。

2 结果与分析

2.1 白刺叶片生态化学计量变异特征

吉兰泰荒漠绿洲过渡带白刺灌丛叶片指标均符合正态分布。其中，TC、TN、TP 和TK 含量平均值分别为468.38，24.85，1.24 和8.39 g/kg；白刺叶片C∶N、C∶P、C∶K、N∶P、N∶K 和P∶K的平均值分别为8.39、19.63、395.23、58.80、20.95、3.17 和0.15；从变异系数来看，TK、C∶K、N∶P、N∶K、P∶K 属于中等变异，其余叶片养分含量及化学计量比均属弱变异性（表2）。

表2 白刺灌丛叶片生态化学变异特征†Table 2 The characteristics of stoichiometric variation in leaves of Nitraria tangutorun communities

由图1可知，TC 与TN 变化具有同步性，均表现为稳定阶段＞发育阶段＞雏形阶段＞退化阶段，最大值较最小值分别增加6.74%、27.54%（P＜0.05）；叶片TP 含量随白刺灌丛演化而逐渐降低，退化阶段较雏形阶段减少31.86%（P＜0.05）；雏形阶段TK含量与发育阶段差异显著（P＜0.05），与稳定阶段和退化阶段差异不显著（P＞0.05）；C∶N 在雏形阶段最高，且与其他演化阶段差异显著（P＜0.05）；C∶P值随白刺灌丛演化而逐渐增加，且退化阶段较雏形阶段增加23.85%（P＜0.05）；C∶K、N∶K 值均表现为发育阶段＞稳定阶段＞退化阶段＞雏形阶段，且最大值分别是最小值的1.42倍、1.83 倍（P＜0.05）；稳定阶段的N∶P 值与发育阶段、退化阶段差异不显著（P＞0.05），与雏形阶段差异显著（P＜0.05），且稳定阶段较雏形阶段增加56.78%（P＜0.05）。C∶K 值变化范围为0.13～0.19，且最大值是最小值的1.40 倍（P＜0.05）。

图1 不同演化阶段白刺灌丛叶片 C、N、P、K 生态化学计量特征Fig.1 Ecological stoichiometry of leaves C,N,P and K in the Nitraria tangutorun communities among different development stages

续图1Continuation of Fig.1

2.2 白刺叶片生态化学计量相关性

由表3可知，白刺叶片TC 与TN 呈极显著正相关（P＜0.01），与TP、TK 分别呈显著正相关、显著负相关（P＜0.05）。叶片TN 与TK 呈显著负相关（P＜0.05），与C∶N 呈极显著负相关（P＜0.01）；TP 与C∶P、N∶P 均呈极显著负相关（P＜0.01）；TK 与C∶K、N∶P、P∶K 均呈极显著负相关（P＜0.01）；C∶N 与N∶P、N∶K 均呈极显著负相关（P＜0.01）；C∶P 与N∶P 呈极显著正相关（P＜0.01）；C∶K 与P∶K 均呈极显著正相关（P＜0.01）；N∶P 与N∶K 均呈极显著负相关（P＜0.01）。

表3 白刺灌丛叶片C、N、P 和K 生态化学计量之间的相关性†Table 3 Pearson correlation between the leaf C,N,P and K content and its stoichiometry in Nitraria tangutorun communities

2.3 演化阶段和土壤性质对白刺叶片生态化学计量的影响

对不同演化阶段白刺灌丛叶片生态化学计量比和土壤水盐要素进行冗余分析。由图1可知，轴1 和轴2 解释量分别为26.07%和6.19%，总解释量为32.26%，说明其未能解释生态化学计量比与水盐因子之间的相关关系。由图1可知，C∶K、N∶P、P∶K、TC、TN 和N∶K 与pH、电导率、毛管孔隙度和最大持水量呈正相关关系，与全盐量、土壤含水量和土壤容重呈负相关关系；C∶N、TK 含量与土壤容重、全盐量和土壤含水量呈正相关关系，与最大持水量、pH、电导率、毛管孔隙度和演化阶段呈负相关关系。演化阶段和土壤理化性质与C∶P 呈正相关关系，与TP 呈负相关关系。

图2 叶片生态化学计量比与土壤水盐因子的RDA 分析Fig.2 RDA analysis of leaf stoichiometric ratio and soil water and salt factors

由表4可知，通过蒙特卡罗置换检验（Monte-Carlo permutation test）表明，演化阶段对叶片养分及其生态化学计量特征的解释程度最高（38.4%），其次是土壤容重（13.6%）、土壤含水量（5.0%）和电导率（4.0%），且影响程度达到极显著（P＜0.01）或显著（P＜0.05）水平，最大持水量、pH 值、全盐量和毛管孔隙度对叶片养分及其生态化学计量特征均小于3.0%，且影响程度不显著（P＞0.05）。

表4 白刺灌丛环境变量解释的重要性排序和显著性检验结果Table 4 Importance sequence and significance test results of interpretation of environment variables in Nitraria tangutorun communities

3 讨 论

3.1 不同演化阶段白刺叶片C、N、P、K 含量变化

作为优势种的白刺在吉兰泰荒漠区分布广泛，经过长时间的进化发展，生成一套独特的生态适应策略[16]。叶片作为白刺应对环境变化最敏感的器官，其生态化学计量变化特征是水盐状况和土壤环境等诸多环境因子迭加作用的结果。

植物生态化学计量特征不仅与其自身结构特征有关，还与植物自身所处的演化阶段有关。本研究显示吉兰泰荒漠区各演化阶段白刺灌丛叶片TC、TN 含量均呈先增加后降低的变化趋势，且以稳定阶段含量最高，说明白刺叶片C、N 含量具有耦合性。该研究结果高于全球[17]和阿拉善[8]。导致此结果主要有三个原因，其一，白刺与其他灌木植物不属于同一生活型，各植物群落对环境的适应方式和生态适应策略存在差异，而这种差异主要体现在生态化学计量上[18]。其二，植物生态化学计量特征还与植物生长季节有关，本研究取样时间为8月生长期，叶片已发育成熟，不需要大量蛋白质和核酸的参与。导致其叶片TC 含量高于（TN含量低于）阿拉善荒漠区白刺灌木[19]。其三，吉兰泰荒漠区白天高温导致气孔关闭，而夜间白刺叶片进行CO2暗固定可能也是导致叶片TC 含量高的原因。研究中还发现，叶片TC 含量变异系数小于TN 含量，意味着白刺叶片C 比叶片N 具有更高的稳定性。本研究显示白刺叶片TP 含量平均值为1.24 g/kg，与Han 等[3]、任书杰等[20]和张珂等[8]分别对中国（1.21 g/kg），中国东部（1.28 g/kg）和阿拉善荒漠区（1.04 g/kg）研究结果相近。但显著低于北方典型荒漠及荒漠化地区（1.74 g/kg）[21]，说明吉兰泰荒漠区白刺叶片富N 缺P。因为中国地区土壤P 含量显著低于全球平均水平[3]，研究区属于荒漠区，其温度较高，降雨量稀少导致P 矿化速率较慢，而且灌丛沙堆土壤为风沙土不利于养分蓄存，导致灌丛沙堆土壤养分贫瘠。因此，将进一步影响白刺叶片P 含量[22]。另外，白刺处于生长季，由于生长刺激可能也是导致叶片TP 含量低的原因。植物叶片K 含量与其抗旱性相关，即叶片K 含量越高，其抗旱能力和吸水能力越强[23]。本研究显示白刺叶片TK 含量呈先减后增的变化趋势，尤其雏形阶段白刺叶片TK 含量显著高于其他演化阶段，说明雏形阶段白刺耐旱性和吸水能力显著高于其他演化阶段，但是随着演化的进行，其抗旱性和吸水能力逐渐降低，白刺枯枝率逐渐增加，灌丛沙堆抗风能力降低逐渐风蚀瓦解。叶片TC 与TN、TP 呈极显著（显著）正相关，与TK 呈显著负相关，表明四者是相互协调的元素，且白刺在结构韧性和快速生长之间存在养分分配的权衡[24]。

表5 在其他区域植物叶片养分元素含量Table 5 Leaf nutrient content in other studies

3.2 不同演化阶段白刺叶片生态化学计量变化

植物C∶N和C∶P决定植物同化碳的能力，C∶N和C∶P 分别说明了植物对N 和P 的利用效率[25]。本研究显示白刺叶片C∶N 平均值为19.63，低于全球陆生植物[17]和阿拉善灌木叶片[26]平均水平，但高于西北干旱区[27]和中国陆地植物[25]。白刺叶片C∶P 平均值为395.23，远低于阿拉善地区，但高于西北干旱区[27]和全球陆生植物平均水平[17]。说明在极端干旱和养分贫瘠的荒漠区，白刺为了抵御环境胁迫增加了叶片C 含量，尤其是稳定阶段含量最高，具有较高的固碳和养分利用优势。白刺灌丛沙堆在雏形阶段和衰亡阶段白刺叶片C∶N 和C∶P 分别显著高于其他演化阶段（P＜0.05），说明这两个演化阶段中白刺叶片对N 和P 的利用效率最高，同时说明不同演化阶段白刺同化C 的能力存在一定差异。随着白刺演化的进行，C∶K 呈先增后减的变化趋势，表明在白刺演化的过程中，K 对白刺生长的限制作用逐渐降低[28]。N∶P 是判定植物生长的限制性指标。当N∶P 小于14，介于14～16 和大于16 时，分别说明植物生长分别受到N 限制、N 和P 共同限制和P 限制[29]。本研究显示N∶P 平均值为20.95，其值显著高于西北干旱区[27]、阿拉善地区[8]、北方荒漠[21]、中国陆地植物[3]和全球陆生植物[17]。而且，各演化阶段白刺叶片N∶P 均高于16，说明白刺生长始终受到P 限制。该研究结果与张珂等[8]对阿拉善典型荒漠植物的研究结果不同。由于中国土壤P 含量小于全球平均水平，作为盐生植物的白刺，其体内P 元素主要来源于土壤[30]。另外，在极端干旱和高温的吉兰泰地区，白刺为了适应极端环境，降低其生长速率，这可能也是导致大于16 的原因[31]。通过相关分析发现，N∶P 与电导率呈正相关，说明白刺为了抵御盐碱环境，增加叶片N 的固定。另外N∶P 与TN 和TP 分别呈显著正相关和显著负相关，且与TK 呈显著负相关，表明白刺叶片N∶P 可能与TK 含量有关，此结论需要进一步论证。K 元素能提高植物抵御外界不良环境的能力[32]。Venterink 等[33]研究发现，当N∶K大于2.1，P∶K 大于0.29 时，植物生长受K 元素限制。本研究显示白刺叶片N∶K 和P∶K 平均值分别为3.17和0.15，说明白刺生长不受K元素限制，该结果与袁从军等[34]和阎凯等[32]分别对滇池流域和黔中岩溶区的结果一致。

3.3 白刺叶片生态化学计量特征的主要影响因素

植物生长发育与所处生境密切相关，而且植物生态化学计量比反映植物对所处生境的适应程度[6]。本研究显示演化阶段、土壤容重、土壤含水量和电导率均是影响叶片生态化学计量特征的主要驱动因子。白刺演化阶段不仅包含植物多样性的更迭，同时还伴随着土壤理化性质的变化。各演化阶段多因子的综合作用导致白刺灌丛对叶片生态化学计量特征存在差异[35]。土壤含水量影响元素释放、迁移和植物的生理过程[36]。本研究显示土壤含水量与叶片TN、TP 和N∶P 均呈负相关，该研究结果与孙力等[37]对塔里木盆地荒漠植物研究结果不同。说明叶片N、P 含量随土壤水分增加而降低，即土壤水分增加不利于白刺对叶片N、P 的吸收。但是本研究只是针对0～40 cm 浅层土壤含水量的研究，对于深层土壤含水量与生态化学计量的关系需要进一步研究。同时，土壤含水量与C∶N、C∶P 和TK 呈正相关，说明土壤水分降低增加白刺叶片C 和K 分配。以应对极端干旱和高温的恶劣环境。此外，叶片生态化学计量特征（除C∶P、TK 和C∶N）与土壤容重呈负相关，与电导率呈正相关。因为研究区土壤容重较高，不利于土壤水分下渗和养分蓄积，影响白刺对土壤养分的吸收与利用。土壤电导率与盐分密切相关，电导率多少意味着盐分的高低。本研究显示电导率有利于白刺叶片C、N 积累，说明作为盐生植物的白刺，为了抵御盐碱环境，从而增加对叶片C、N 的投资[38]。

本研究仅分析了吉兰泰荒漠区不同演化阶段白刺灌丛沙堆叶片养分及其生态化学计量比的变化特征，将植物叶片生态化学计量比作为判定标准具有一定局限性。在今后的研究过程中，应该将叶片-凋落物-土壤作为系统整体，对其养分含量及其生态化学计量动态变化、各组分之间相互作用关系进行进一步研究。

4 结 论

演化阶段能显著影响白刺叶片TC、TN、TK、TP 含量及其生态化学计量比，但其变化规律各异。叶片TC、TN、C∶K、N∶P、N∶K、P∶K呈先增加后降低的变化趋势；TK、C∶N 与之相反；TP 随演化阶段呈逐渐降低变化趋势，C∶P 与之相反。白刺叶片养分含量均表现为：TC＞TN＞TK＞TP，白刺为了抵御盐碱环境，增加叶片碳氮的固定。N∶P＞16，说明研究区白刺生长受磷限制。白刺叶片生态化学计量主要受演化阶段、土壤容重、土壤含水量和电导率的影响，其中演化阶段对其影响程度最大。土壤电导率有利于白刺叶片储存C、N，以提高叶片的光合作用。因此，在养分极为贫瘠的吉兰泰荒漠区，经过长期的生态适应，白刺已形成自身独特的生态适应策略。