不同密度猪毛菜形态结构性状及生物量分配策略的异速关系

郑 伟, 范高华, 黄迎新, *, 王 婷, 禹朴家, 3, 王鹤琪

1 吉林省教育学院, 长春 130022

2 中国科学院东北地理与农业生态研究所, 吉林省草地畜牧重点实验室, 长春 130102

3 西南大学地理科学学院, 重庆金佛山喀斯特生态系统野外科学观测研究站, 重庆 400715

植物的形态结构特征及生物量分配策略是植物内在的发育过程适应所在环境条件的结果,当植物向各个器官分配其捕获的资源时,除了自身的遗传发育规律外,主要取决于包括生物因素和非生物因素在内的环境因素的变化[1]。其中,植物响应种群密度所产生的变化一直是生态学领域中的一个重要研究内容[2]。针对植物响应种群密度在内的环境因素变异所产生的变化这一研究内容,生态学家提出了最优化分配理论,认为植物倾向于将资源分配到能够获取最受限制资源的器官[3],然而这一理论也受到了挑战[4-5]。因为最优化分配理论的基础建立在植物生物量的分配是不依赖于个体大小的,但很多研究表明,在实际生长过程中,植物生物量的分配是受个体大小制约的[6-7]。因此如果只用最优化分配理论分析植物生物量分配的变化规律,则不能分辨植物形态结构性状及生物量分配的变化是由环境因素引起的,还是由个体大小原因导致的；而异速生长理论对解决这一问题具有重大意义[8-9]。应用异速生长方法分析植物性状的变化,不仅能将个体大小这一因素排除,揭示其真正的影响因素[10-11],还能够系统地明确种群密度、个体大小以及植物性状之间的内在关系,进而揭示植物性状变化,尤其是生物量分配策略响应种群密度的变化规律。

猪毛菜(Salsolacollina)为一年生草本,在科尔沁地区主要分布在半流动、半固定、固定沙丘和一些环境较好的农田附近,是沙漠化土地恢复后期的一种植物[2,12-13]。在退化沙地或沙丘的演替过程中,猪毛菜的种群密度变化极为剧烈,但以往的研究主要集中在种子萌发[14-15]、叶片特性[16]、光合生理特性[17-18]及植物多样性[19]等方面,而有关种群密度变化对猪毛菜形态结构性状及生物量分配策略的影响研究较少,深入系统的研究这部分内容间的关系有助于了解土地恢复机理,对荒漠化的防治具有重要意义。为此,本研究深入探究了种群密度变化对猪毛菜形态结构特征的影响,以及不同种群密度猪毛菜生物量分配策略的异速关系,旨在为退化土地的恢复和荒漠化防治提供一定的理论基础,同时为健全荒漠化生态环境保护政策和制度,改善荒漠化生境,为恢复并留下可持续发展的“绿色银行”提供科学依据和理论参考。

1 研究地区与研究方法

1.1 研究区概况

研究区位于内蒙古通辽市奈曼旗中科院奈曼沙漠化研究站内,地处科尔沁沙地中南部,地理位置120°19′—121°35′E,42°14′—43°32′N(图1),平均海拔360 m,具有多种不同的沙地类型和植被类型,土壤和植被梯度变化十分明显[2, 16]。该区植被为温带半干旱草原植被,由于土地沙漠化严重,大部分地区半干旱草原植被为沙生植被所代替,植物种主要以沙米(Agriophyllumsquarrosum)、猪毛菜(Salsolacollina)、大果虫实(Corispermumelongate)、糙隐子草(Cleistogenessquarrosa)、尖头叶藜(Chenopodiumacuminatum)、狗尾草(Setarriaviridis)和委陵菜(Potentillabifurca)等为主[2]。该区属温带半干旱大陆性季风气候,年均温6.3 ℃,≥10 ℃年积温在3161.2 ℃以上,无霜期约150 d。年均降水量365 mm,其中70%主要集中在6—9月,年蒸发量1935.4 mm[2]。土壤类型为沙质栗钙土,其表层土壤中沙粒和粉粒含量占比为70%—90%,粘粒占比10%—20%,土壤有机质含量为3%—6%,沙土基质分布广泛[2],风沙活动强烈,年均风速3.5 m/s。

图1 研究区分布示意图

1.2 研究物种

猪毛菜为一年生草本,高20—100 cm,茎自基部分枝,枝互生,伸展,茎、枝为绿色,有白色或紫红色条纹,生硬短毛或近于无毛,叶片呈丝状圆柱形,伸展或微弯曲,长约2—5 cm,宽约0.5—1.5 mm,生硬短毛,顶端有刺状尖,花序穗状,生枝条上部[20]。

1.3 试验设计

2008年5月初,在中科院奈曼沙漠化研究站内,选择质地均匀的沙质草地,通过人工撒播种植猪毛菜,根据沙地上猪毛菜自然种群随退化沙地恢复过程中的种群密度变化范围,对猪毛菜进行密度处理,共设置4个水平,每个处理水平4个重复,共16个小区,按照随机区组方式排列,小区面积(3 m×3 m)：1)16株/m2(D1,株距25 cm)；2)44株/m2(D2,株距15 cm)；3)100株/m2(D3,株距10 cm)；4)400株/m2(D4,株距5 cm)[2]。在2叶期(大约2周左右)进行间苗,按照D1—D4密度处理定苗。整个生长阶段,除每3—4周进行一次人工剔除其他杂草外,无其他人为干扰。

于2008年8月31日进行破坏性取样,每个小区随机取样10株,每种处理共计40株。用清水将每株猪毛菜的根冲洗干净,以保证获取较为完整的根系,利用尺子测量植物的绝对高度和根长,并测量每个分枝长并计算总分枝长,并将每株植物分成根、茎、叶和繁殖器官(包括花和果)四部分,将植物放置于80 ℃烘箱内烘干称重,然后测得根、茎、叶、繁殖器官和地上部分等的生物量。

1.4 数据分析

采用SPSS17.0软件和R软件的SMATR包进行数据分析。将数据经log10转换后,进行标准主轴回归,分析种群密度对猪毛菜形态结构特征和生物量分配的异速关系,主要包括异速指数(斜率)、异速常数(截距)以及个体大小,并比较异速指数与3/4或1的差异[21-23]；其中采用经典的异速生长方程：

Y=βXα

(1)

进行权衡分析(其中:Y是某个需要研究的器官属性值,X是植物个体大小或另一个器官属性值,α是异速指数,即斜率；β是异速常数,即Y轴截距)。采用减小主轴回归(reduced major axis regression, RMA)拟合经对数转换后的数据,确定异速指数：

αRMA=αOLS×r-1

(2)

(αOLS是最小二乘法得到的回归系数；r是相关系数),以去除变量偏差对回归系数的影响[24]。

2 结果与分析

2.1 猪毛菜形态结构性状随种群密度的变化趋势及异速关系

猪毛菜的形态结构性状显著受种群密度的影响,其形态结构性状随种群密度的变化表现出相一致的异速关系。随种群密度的增加,株高、根长、一级分枝数、二级分枝数、三级分枝数及总分枝长均呈减少趋势(表1)。当种群密度按D1—D4增加时,株高分别减少72%、86%和14%,根长分别减少12%、10%和13%,一级分枝数分别减少98%、404%和5%；二级分枝数和三级分枝数从D1密度增加到D2时,二级分枝数减少903%、三级分枝数减少1679%,到D3和D4密度时均为0,说明随着种群密度的增加,猪毛菜为了顺利完成生活史不再将能量分配到分枝的生长,而更可能倾向于种子的生长和成熟[2, 21, 25]；总分枝长随种群密度的增加分别减少387%、1077%和78%。ANOVA分析发现,株高、根长、一级分枝数、二级分枝数、三级分枝数及总分枝长均与种群密度间呈极显著负相关(P<0.001)(表1),表明种群密度的增加对猪毛菜株高、根长、分枝数及总分枝长起抑制作用。猪毛菜株高和总分枝长之间的异速指数在D1—D4密度时均与3/4间差异极显著(P<0.001)；株高和一级分枝数间的异速指数在D1和D2密度时与3/4间差异不显著(P≥ 0.05),而在D3和D4密度时均与3/4间差异极显著(P<0.01),但在D1密度时又与1间差异不显著(P=0.978)。

表1 种群密度对猪毛菜形态性状的影响(平均值±标准误)

同时发现,种群密度对猪毛菜株高：总分枝长和株高：一级分枝数的影响相一致。其中,种群密度对株高：总分枝长和株高：一级分枝数的异速指数和个体大小均产生了极显著的影响(P<0.001)(图2,表2),而异速常数均受种群密度的显著影响(P<0.05)。株高：总分枝长和株高：一级分枝数的异速指数均小于1(图2)。在D3和D4密度时二级分枝数和三级分枝数均为0,表明种群密度增加到D3密度时猪毛菜基于生活史的权衡分配策略,已不再将能量分配到分枝的生长。株高：二级分枝数和株高：三级分枝数在D1和D2密度时具有极显著的异速关系(P<0.001)(表2)。株高：二级分枝数和株高：三级分枝数的异速指数、异速常数及个体大小均受种群密度极显著的影响(P<0.001)(表2),且异速指数均小于1。

表2 猪毛菜形态结构性状间的异速关系在密度间的差异

图2 株高与枝条间的异速关系

2.2 猪毛菜生物量分配策略的异速关系在种群密度间的差异

通过对猪毛菜各器官间异速生长的分析,发现根：地上和根：茎生物量间的异速指数及异速常数均不随种群密度的变化而变化,而种群密度对个体大小却产生了极显著的影响(P<0.001)(图3, 表3)。根：地上和根：茎生物量间的异速指数均小于1(图3)。

图3 根生物量与其他器官生物量间的异速关系

表3 密度对猪毛菜各器官生物量分配的异速关系

随种群密度的变化,猪毛菜叶：地上、叶：根及叶：茎生物量间异速指数的差异不显著(P>0.05)(图4, 表3),但种群密度对异速常数的影响显著(P<0.05),对个体大小产生了极显著的影响(P<0.001)。除叶：地上生物量在D1和D2密度时的异速指数小于1外,其他密度时的异速指数均大于1(图4)；叶：根生物量的异速指数均大于1；叶：茎生物量的异速指数均小于1。

图4 叶生物量与其他器官生物量间的异速关系

研究发现,种群密度对猪毛菜茎：地上生物量的异速指数无显著影响(P>0.05)(图5, 表3),而对异速常数产生了显著影响(P<0.05),对其个体大小的影响极显著(表3,P3<0.001)。茎：地上生物量的异速指数均大于1(图5,P1、P2、P3、P4均显著小于0.001)。

图5 茎生物量与地上器官生物量间的异速关系

因猪毛菜集中于8月中下旬进行繁殖分配,对其种子进行收集并分析了繁殖生物量与其他器官生物量在种群密度间的差异,发现繁殖：地上生物量间的异速指数和异速常数均受种群密度的显著影响(P>0.05)(图6, 表3),而繁殖：根、繁殖：茎及繁殖：叶生物量间的异速指数和异速常数均不随种群密度的变化而变化；种群密度对繁殖与其他器官间个体大小均产生了极显著的影响(P<0.001)。繁殖：地上和繁殖：叶生物量间的异速指数除在D1密度时的异速指数小于1外,其他密度时的异速指数均大于1(图6)；繁殖：根生物量间的异速指数均大于1；繁殖：茎生物量间的异速指数除在D3密度时大于1外,其他密度时均小于1。

图6 繁殖器官生物量与其他器官生物量间的异速关系

3 结论和讨论

植物形态结构性状之间的关系一直是植物生态学领域研究的重点内容,但由于工作量上的限制,对植物株高、根长等形态结构性状研究较多,对一级分枝数、二级分枝数、三级分枝数以及总分枝长等性状研究相对较少[10, 21],而植物形态结构与性状间相互影响、相互制约,且很多植物的形态结构性状间具有显著的异速权衡关系。另外,植物所表现出来的性状是植物个体内在的基因型对外界环境适应的结果,植物的生长特性随环境条件的变化具有可塑性,而种群密度对植物可塑性的影响也不尽相同[26-28]。种群密度增大能抑制猪毛菜的生长,这与其他植物的研究结果一致[26, 29-30],而且种群密度对猪毛菜的株高、根长、一级分枝数、二级分枝数、三级分枝数以及总分枝长均产生了极显著的影响,表明种群密度的变化严重影响了植物对各种资源的竞争能力,植物通过调整其形态结构性状适应环境的变化,以顺利高效的完成其生活史。

生物体个体性状的关系在几个世纪前就引起了人们广泛关注,最早是Galileo通过对骨骼长度与直径的关系对各种生物性状进行预测,后来逐渐形成几何自相似模型[31],同时对植物的高度、生物量分配等关系进行大量的预测,并预测指数为2/3。后来,随着对代谢速率的关注,人们又发现生物体代谢速率和个体大小呈3/4次幂关系[32]。生态学家对这两种发现进行了很多理论解释,最具有影响的就是生态代谢理论：基于植物在长期适应进化过程中,植物的结构能够获取最大的环境资源等假设,West等人提出了生态代谢理论——通过对植物导管组织的结构进行模拟,最后揭示植物代谢速率和个体大小呈3/4次幂关系,并预测植物高度、生物量及生物量分配的异速指数,这在生态学界引起了广泛讨论。近年来,有很多研究学者对该理论的结果进行了检验[23,33]。

猪毛菜株高：总分枝长和株高：一级分枝数间的异速指数和异速常数均受种群密度的显著影响,表明种群密度的变化的确影响了猪毛菜株高、总分枝长以及一级分枝数的生长变化；说明株高和总分枝长以及株高和一级分枝数间的生长变化属于真正可塑性,随着密度变化,植物生长策略发生改变[2, 10, 21]。3/4是生态代谢理论的重要的一个数值,生态代谢理论预测了很多性状间的异速指数接近于这个值,因此探讨异速指数与3/4接近与否对探索生态代谢理论的适用性具有重要意义[33]。

研究发现,根：地上和根：茎生物量间的异速指数及异速常数均不随种群密度的变化而变化,而种群密度对根、茎以及地上生物量的大小却产生了极显著的影响,说明根和地上以及根和茎生物量间的变化是受个体大小制约的,并不受猪毛菜种群密度的变化而变化,属于表观可塑性[2, 10]。这表明种群密度的变化并未对根的生长产生明显影响。分析发现,猪毛菜根生物量和地上部分生物量间的异速指数在D1—D4密度时均接近于3/4(P=0.148,P=0.972,P=0.554,P=0.821),表明根生物量与总生物量间呈3/4次幂关系,符合生态代谢理论。这说明环境变化对猪毛菜根与个体大小间的异速生长不会产生影响。根生物量和茎生物量间的异速指数在D4密度时与3/4间差异极显著(P< 0.01),而在D1—D3密度时与3/4间差异不显著(P=0.536,P=0.306,P=0.561),符合生态代谢理论的预测。

叶的性状变化反映了植物对光资源的获取能力变化情况,在本研究中,叶：地上、叶：根和叶：茎生物量间异速指数的差异均不显著,说明叶和地上、叶和根以及叶和茎生物量间的变化亦是受个体大小制约的,而不是真正响应种群密度所发生的变化,属于表观可塑性[2,10]。这表明种群密度的变化亦未对叶的生长产生明显的影响[34]。异速分析发现,猪毛菜叶和地上部分及叶和根生物量间的异速指数在D1—D4密度时均与3/4间差异显著(P< 0.05),不符合生态代谢理论；叶和茎生物量间的异速指数在D1-D4密度时均与3/4间差异不显著(P> 0.05),符合生态代谢理论；但叶生物量和地上部分生物量间的异速指数与1间差异均不显著(P> 0.05)；而叶生物量和根生物量间的异速指数在D2和D4密度时与1间差异显著(P< 0.05),在D1和D3密度时却均与1间差异不显著(P=0.738,P=0.154)。茎：地上生物量间异速指数的差异不显著,亦属于表观可塑性。茎生物量和地上部分生物量间的异速指数在D3密度时与1间差异不显著(P=0.210),但在D1、D2和D4密度时均与1之间差异显著(P< 0.05)。

繁殖能力是评估种群适应环境的重要指标,本研究中种群密度对猪毛菜繁殖生物量和地上部分生物量间的异速指数和异速常数均产生了显著影响,这属于真正可塑性[10],说明种群密度的变化的确对其繁殖部分的生长产生了影响[35-38]。分析同时发现,繁殖：根、繁殖：茎及繁殖：叶生物量间的异速指数和异速常数均不随种群密度的变化而变化,这表明繁殖和根、繁殖和茎以及繁殖和叶生物量间的变化是受猪毛菜个体大小制约的,属于表观可塑性。繁殖生物量和地上部分生物量间的异速指数在D3密度时与1间差异显著(P< 0.05),但在D1、D2和D4密度时均与1之间差异不显著(P=0.172,P=0.188,P=0.181)；而繁殖生物量和根生物量间的异速指数在D1密度时与1间差异不显著(P=0.759),但在D2—D4密度时均与1之间差异显著(P<0.01)；繁殖生物量和茎生物量间的异速指数在D1和D4密度时与3/4间差异不显著(P=0.785,P=0.863),符合生态代谢理论,在D2—D4密度时与1之间差异不显著(P> 0.05)；繁殖生物量和叶生物量间的异速指数在D1—D4密度时与1间差异均不显著(P> 0.05)。

研究结果表明,种群密度的变化,促使植物的形态结构发生了显著变化,种群密度显著影响了高度与总分枝长度、一级分枝数等性状的异速关系,这表明,种群密度的变化使得植物的高生长和侧向生长发生了显著变化。植物通过调整形态结构性状以适应不同密度的竞争环境。种群密度的变化也引起了植物生物量的变化,植物根、茎、叶间的生物关系是一种表观可塑性,植物的生长策略未发生改变,只是植物个体大小发生改变引起的生物量分配的变化。植物株高、总分枝长、一级分枝数及繁殖分配的变化,是真正由种群密度变化引起的,植物的适应策略发生了改变,是真正的可塑性。植物叶和繁殖分配策的变化过程表明,种群密度改变了繁殖的分配策略,而未改变植物叶的分配策略,当环境发生变化时,植物调整了其繁殖策略以适应种群密度的改变,从而使得种群能顺利完成其生活史,保证种群的生存繁衍。

致谢：感谢黄迎新研究员、林晓龙博士对研究和写作的帮助。