作物种植模式对土壤微生物和农田有害生物的影响

李林蓉，冯建路，刘苗苗，梅 昊，康振烨，蔡青年

（中国农业大学植物保护学院，北京 100193）

0 引言

在农业生态系统中，土壤是所有农作物赖以生长发育的重要环境，土壤环境的优劣，特别是土壤微生物群落状况直接影响着农作物的生长。优良的土壤环境常常孕育着丰富的有益微生物群落，促进农作物健康生长，并表现出良好的抗逆性[1-2]。然而，传统作物生产系统往往人为过度干预，一些农业资源的盲目组配包括作物种植模式也负面影响土壤环境，极大限制了有益微生物群落的形成与繁殖，导致农田或作物根际土壤微生物生态失衡，不仅影响了农作物健康生长和农产品产出，而且导致作物病虫害发生严重[3]。因此，在农业生态系统中，创造一个健康稳定的土壤环境对农作物生产可持续发展具有重要意义。

中国旱田作物种植模式主要包括连作、轮作、间套作和覆膜等，不同作物相同模式之间或同一模式不同作物组配，土壤中的生物和非生物环境的不同而影响作物生产系统。一些研究表明，作物种植模式等农业实践能改变土壤中微生物如细菌和真菌等类群，作物及相关土壤中微生物代谢而生产一些有机化合物、多糖和蛋白质，又影响土壤理化特性及微生物群落结构和多样性[4]，这些微生物群落通过提高固氮、促进磷酸盐溶解、菌根共生和诱导防御等来影响作物的生长发育[5]，特别是诱导作物一些防御基因表达并生成防御性蛋白（如防御性酶）等，提高作物体内防御性化合物的含量，以抵制作物病虫的胁迫[6-7]。这里，笔者综述了目前农业生产中几种主要作物种植模式与土壤环境及农作物重要病虫害发生的关系，强调科学合理的选择和使用作物种植模式，不仅有利于改善土壤环境并促进农作物健康生长发育，而且是农业生态系统有害生物管理的重要策略。

1 作物连作模式

农作物连作是指一年内或连年在同一块地上连续种植同一种的种植方式。在生产实际中，常常会因为一些作物长时间连作后，出现土壤生态系统退化如酸化严重，pH降低，病原性微生物如病原真菌菌量增加，而有益微生物数量却减少，导致作物根部病害严重[8]，作物长势较差，产量低且品质退化等，俗称连作障碍[3]。了解连作障碍对作物生长发育的影响的原因并找到缓解的措施对一些经济作物生产具有重要的意义。

1.1 土壤微生物群落多样性

在土地有限或针对一些经济效益比较好的作物，采用同一种作物多年连续种植是很普遍的种植模式，这样，就形成了相对稳定土壤环境，且土壤中的微生物群落结构不平衡的问题。多数情况下，土壤微生物群落多样性下降，土壤对作物的营养功能减少，而不利于作物生长发育。例如马铃薯连续种植多年后，细菌多样性指数(Shannon index)为5.9～6.2，而真菌则为 2.6～3.9，细菌多样性高于真菌，土壤肥力下降[9]。连作作物在影响微生物群落多样性的同时，还影响微生物类群的丰富性不平衡，在连续种植西洋参的土壤中，细菌群落多样性低，而真菌群落多样性则较高，其中酸杆菌门(Acidobacteria)和子囊菌门(Ascomycota)的相对丰度有所增加，而放线菌门(Actinobacteria)，厚壁菌门(Firmicutes)和接合菌门(Zygomycota)的相对丰度却较低[1]。大豆因拥有固氮菌而成为备受青睐的重要固氮作物，栽培大豆连作时，根际土壤中小壶菌科(Spizellomycetaceae)菌量更高，而在野生大豆的根际土壤中，却发现了较高毛壳菌科(Chaetomiaceae)和圆盘菌科(Orbiliaceae)菌量[10]。这说明作物根际土壤环境对菌群具有选择性。

作物连年种植为这些作物病原微生物在土壤中提供了稳定的生存空间，不同作物的根系代谢也可能成为影响有益和有害土壤微生物种类重要因素。例如在马铃薯连作田，其根系分泌物棕榈酸、邻苯二甲酸二丁酯等化合物抑制马铃薯生长，并能提高土壤中病原微生物（镰刀菌、被孢菌）的丰度，进而抑制植物生长发育[9]。随着马铃薯连作年限的增加，根际土壤中的有害真菌如尖芽孢镰刀菌(Fusariumoxysporum)、茄病镰刀菌(Fusariumsolani)数量随之增加，而对植物根系有益的细菌和放线菌数量明显减少[3]，导致作物根系不能健康生长。在花生连作田中，根系病原真菌镰孢菌属(Fusarium)和链格孢属(Alternaria)菌量富集，却降低了球囊菌门的有益微生物丰富度[11]。不过，也有些作物连续种植有利于土壤中有益微生物而不利于有害微生物累积。有研究表明，与连续种植3年和5年的大豆田相比，连续种植13年大豆田土壤中有相对丰富的潜在有益细菌（慢生根瘤菌属和芽单胞菌属）和真菌（孢霉属真菌和拟青霉属），而病原真菌镰刀菌的相对丰度则较低[12]。因此，一般而言，农作物连作模式更多有利于有害微生物的生存和菌群繁殖，像大豆一样，更长时间连作有利于提高有益菌群的作物也不能忽视，这也更说明不同作物连作对土壤益害微生物菌群的差异性影响尚不清楚，需要进一步深入研究。

1.2 加重作物病害发生

对农作物而言，土壤环境的健康与否不只是会影响作物正常生长和发育，还会促使作物病害频发。作物连作直接导致一些土传病害的严重发生和作物产量损失[13]。大豆胞囊线虫(HeteroderaglycinesIchinohe)病是大豆生产中的毁灭性病害之一，连作大豆田土壤中和大豆根系胞囊线虫数量显著高于非连作田[14]。花生是中国另一种重要的油料作物，花生连作相当普遍，由于连年种植，一些叶部病害如网斑病(Phoma arachidicola)和褐斑病(Pseudopezizamedicaginis)等成为常发性花生病害，同时，土传的花生青枯病(Ralstoniasolanacearum)和根结线虫病(Meloidogynespp.)也发生较为普遍和严重[15-16]。玉米是中国广泛种植的粮食作物之一，秸秆还田是现阶段环保重要措施，但玉米连作并秸秆还田，土壤却为茎基腐病菌(Fusariummoniliforme)提供了良好的越冬环境，从而，加速了玉米茎腐病的繁殖和蔓延[17]。马铃薯作为粮菜两用作物，其连作地区，马铃薯重要病害如晚疫病(Phytophthorainfestans)发生严重，造成马铃薯大幅减产[18]。农作物连作引起作物病害广泛而严重发生，也属于作物连作障碍的一种表现形式。有条件的地方，尽可能避免作物连作，以减轻作物病害发生和损失。

1.3 影响害虫种群

农作物连作种植田同样为一些重要害虫提供了栖息和繁衍场所，并导致作物害虫普遍发生且逐年加重，特别是一些地下害虫。例如花生连作通常加速蛴螬、花生蚜虫和斜纹夜蛾等害虫发生与危害，连作年限越长，土壤中害虫积累越多，危害更严重[16]。在长期连作的玉米田，玉米螟虫源基数逐年增加，严重影响玉米产量[17]。马铃薯属于块茎类作物，地下害虫如蝼蛄、金针虫和小地老虎等是其重要的害虫，而马铃薯连作后，这些地下害虫在作物田年年累积而爆发成灾[18]。作物连作田不仅有利于地下害虫的数量积累，影响作物生长和产量损失，而且间接加重作物地上部分害虫的危害。常年连作改变了土壤微生物多样性，影响了微生物菌群的结构，导致一些根际微生物诱导作物抗性的能力减低，作物易感染害虫。通过在连续种植作物田接种有益微生物发现，这些微生物改变根际微生物的丰度，促进了作物养分吸收，在改善作物生长同时，诱导作物抗虫性[1]。番茄植株根际接种枯草芽孢杆菌(Bacillussubtilis)能促进植物根系生长，并诱导番茄植株抗烟粉虱(Bemisiatabaci)[19]。因此，作物连作毫无疑问对地下害虫的生存和种群繁衍十分有利，而连作土壤中的一些有益微生物菌群减少常常是间接影响作物对害虫抵抗能力的重要因素。

2 作物轮作模式

作物轮作是现代农业生产中普遍采用的种植模式，是作物在某一特定土地上连续生长的顺序，任何特定地点的可能顺序都可能受到农业生态条件（气候、地形和土壤类型）、作物病害、害虫和杂草发生，以及作物品种和现有技术的影响[20]。作物合理轮作利于提高生态和经济效益。不同的轮作模式影响着农田土壤微生物群落结构，作物根系、土壤沉积物和残留物的质量和数量[7]，土壤微环境的改变也影响了作物地下地上病虫害的发生与为害。

2.1 影响微生物群落结构和多样性

合理的轮作模式可改善连作出现的微生物群落结构失衡的情况。土壤微生物群落结构的差异与轮作作物间的系统发育距离相关[21]。土壤细菌和真菌群落结构对作物栽培模式的敏感程度的反应不同[25]。豆科和禾本科作物轮作模式正是利用了它们对土壤微生物群落的差异选择性，豆科作物富集更多的真菌，其土壤细菌多样性高于种植禾本科作物[22]。轮作作物组配对土壤菌群的影响非常重要，特别是真菌，它对不同作物组配的轮作模式反应更敏感。例如与小麦-玉米轮作模式相比，在小麦-大豆轮作模式中，由于大豆根系较多且有根瘤菌，改善了土壤结构和水分利用效率，并间接影响土壤真菌群落[23]。同样，将小麦与玉米轮作转换成与大豆轮作时，子囊菌纲(Sordariomycetes)真菌提高了3倍[24]。但玉米-大豆轮作的土壤中真菌生物量却有不及单作玉米田[25]。轮作作物种类对土壤微生物如真菌群落结构的影响，可能与农作物残留物质有关，因为细菌分解最初残留物，而真菌，在后期分解残留的难降解化合物中起着重要作用[26]。当今，在农业生产中，为了农业可持续的发展，维护土壤环境健康至关重要。作物轮作一直被认为是一项良好的农业实践，因地制宜选择良好的作物轮作模式，将能持久地维持相对稳定的土壤微生物物群落结构，更有利于提高土壤肥力和作物生产。

2.2 减轻作物土传病害

科学合理地选择作物轮作有利于改善土壤理化环境，改善土壤生物菌群，促进农作物生长，也是克服以土传病原菌为主的连作障碍的有效措施。大蒜与辣椒轮作，显著增加土壤细菌和放线菌菌群丰度，而降低真菌相对丰度，从而，减少了潜在病原真菌（Fusariumsp.、Phomasp.和Bionectriasp.）感染作物的几率[27,28]。花生与西瓜即红薯倒茬种植，花生根表的病原菌（踝节菌属Talaromyces、黑曲霉属Aspergillus、粘帚霉属Gliocladiumroseum和沙雷氏菌属Serratia）丰富度明显降低，而显著提高了根表有益微生物（假单胞菌和白地霉）的比例，还降低了花生青枯病和根腐病的发病率[29]。因此，作物轮作能通过增加土壤中拮抗菌群来抑制一些土传病害的发生。

2.3 控制作物病害

良好的作物轮作组合能够营造出健康的土壤环境，不同作物的根基代谢物和形成的有益菌群可能激活另一作物抵抗病虫害的能力[2]。菜豆和芹菜与甜瓜轮作能显著抑制甜瓜主要病害如甜瓜细菌性叶斑病(PseudomonassyringaePv.lachrymans)、白粉病(Sphaerothecafuliginea)的发生，大葱和菜豆与甜瓜轮作显著降低了甜瓜霜霉病(Pseudoperonospora cubensis)、细菌性叶斑病(P.syringaePv.lachrymans)的发病率[30]。花生-玉米轮作显著降低叶斑病发病严重程度[31]。同样，向日葵与马铃薯轮作倒茬，能降低马铃薯早疫病、枯萎病、黑痣病和疮痂病等的发病程度[32]。燕麦-豌豆-胡麻-燕麦单序轮作可有效减轻燕麦红叶病和黑穗病发病率[33]。由此可见，合理轮作倒茬可以作为降低作物病害发生的有效措施。

2.4 诱导作物抗虫性

作物轮作模式在改变农田土壤微生物区系组成的同时也能影响作物地上组织和器官与植食性昆虫间的相互作用关系[34]。土壤微生物与植物相互作用，可以产生多种诱导植物防御的代谢产物[2]。在豌豆-大豆轮作系统中发现，作物根系代谢的吲哚生物碱(Okaramines)具有一定的杀虫活性[35]，与连作相比，不同作物轮作更有利于抑制作物病虫害的发生与危害，在燕麦—豌豆—胡麻—燕麦单序轮作中，轮作第4年的燕麦单株蚜虫数降低了34.6%，且随种植年限逐年降低[33]。十字花科植物与其他科作物合理轮作也能抑制一些害虫的发生，在甘蓝与大豆、玉米轮作田中，增加了寄生蜂的寄生率，有效的抑制了蚜虫的繁殖[36]。所以，利用作物品种和作物种类之间对害虫的选择性和抗性差异，调整种植模式，有顺序地在年度内或年间轮换种植不同作物或复种组合，不仅合理地利用土壤资源，而且减轻了害虫重复发生[7]，降低了作物的损失。

3 作物覆盖模式

作物覆盖是农业生产中比较常见的栽培实践，所采用覆盖物主要包括薄膜和秸秆。覆盖模式直接延缓土壤水分蒸发，提高土壤温度，增强了土壤微生物活动，有利于土壤中有机物分解和作物养分吸收，极大地改善了土壤微生态环境[37]。同时，还间接控制了作物生产中的病害、害虫和杂草等有害生物[38-43]。

3.1 影响土壤微生物

不同的覆盖条件改变了土壤微生物的生态环境，其空气、温度、湿度和养分等均有所改变，必然也会影响土壤微生物的群落结构。在渭北旱作苹果园，通过秸秆、锯末和森林土覆盖研究发现，不同覆盖果园的土壤细菌基因(16S rRNA)拷贝数增加18.21%～78.89%，提高了土壤细菌群落丰富度和多样性[44]。在禾谷类作物田，有机物覆盖同样是改善土壤微生物菌群的有效措施。前茬作物田覆草能增加后茬麦田根系土壤中真菌和固氮菌的菌群密度[45]。丛枝菌根真菌一直被认为是农田土壤中的有益微生物，生产上常常用作改良土壤的生物活性，培育良好的土壤环境。膜覆盖可以加速丛枝菌根真菌的繁殖，例如在旱地小麦田引入丛枝菌根真菌(Arbuscular Mycorrhizal Fungi，AMF)，用塑料膜覆盖后，AMF接种地菌群OTUs显著升高，并使作物粮食产量和地上生物量分别提高46.6%和56.5%[46]。无论是有机物覆盖还是膜覆盖，作物覆盖在改善土壤气候环境的同时，也营造了良好的土壤微生物群落繁衍条件。

3.2 控制农田杂草

农田覆盖模式除了改善土壤环境外，另一个重要的作用就是控制农田杂草，特别是一些农田恶性杂草种类。在青海高原东部区域常年干旱少雨，覆膜技术有利于作物田保墒的同时，对当地草害控制达到25%以上[47]。北京山区覆膜种植高茶菊时，有效抑制了反枝苋、牛筋草、藜等11种杂草，显著提高了高茶菊苗期成活率、促进了作物生长并增加了综合产量[48]。辣椒田覆盖地膜抑制了田间芦苇、莎草等宿根杂草生长[49]。地膜覆盖技术已经普遍应用我国旱田作物种植，发挥了良好的控草作用。此外，在中国一些山区和丘陵地区也推广了水稻覆膜技术，稻田覆膜后，同样能有效控制水田杂草。赵欣等[50]研究发现，覆膜稻田中杂草密度显著降低，并显著抑制了稻田恶性杂草异型莎草(Cyperusdifformis)和酢浆草(Oxalis corniculate)，并显著减低了马唐(Digitariasanguinalis)和水莎草(Juncellusserotinus)的相对密度。因此，地膜覆盖技术无论在旱田还是水田应用都是良好的控制杂草措施。

3.3 影响田间作物病害发生

在农业生产中，土壤不仅是作物生长发育的重要基质，也是一些农作物病原菌生活和度过不良非生物环境的重要场所，也常常是作物病害再侵染的菌源地[51]，农田覆盖技术就成为了抑制和延缓作物病害发生的有效措施。茄子覆膜种植显著减低了茄子黄萎病(Verticilliumdahliae)的发病率[52]。在种植秋马铃薯时，覆盖较厚（2.0 cm左右）的麦秸既提高了马铃薯产量，又有效阻止了马铃薯晚疫病、疮痂病的发生[53]。在烤烟种植中，与银灰色和白色地膜相比，黑色地膜覆盖栽培显著减轻了烤烟生长的关键时期马铃薯Y病毒发病率和病情指数，可能与黑色地膜有驱避病毒传播介体蚜虫有关[54]。覆膜种植大豆还显著增加了大豆根部根瘤菌(Rhizobiumjaponicum)数量，提高了根系生物固氮效率[55]。另一方面，农田覆盖种植具有控制作物病害发生，是有益于作物的方面，但也有不利于作物的一面，加重了部分土传病害的发生与危害。大白菜覆膜种植可减轻白菜霜霉病(Plasmoparaviticola)的危害，由于地膜覆盖土壤保持了温度与湿度，土传病害白菜软腐病(Erwiniacarotovora)发生严重[56]。花生田覆膜能使花生叶斑病和锈病(Melampsorarostrupii)发病提早且危害严重[57]。种植玉米时采用秸秆覆盖方式，增加了禾谷镰刀菌(Fusariumgraminearum)和念珠镰刀菌(Fusariummoniliforme)的丰富度，提高了玉米根腐病的发病率[58]。因此，任何农艺技术的使用都应该考虑它们的两面性，覆盖种植模式的适用性应该根据特定区域和不同作物病害发生种类和轻重程度，有选择性使用。

3.4 田间有益生物保护

作物覆盖种植对害虫的影响大多是一种间接的作用，农田不管是覆膜还是秸秆覆盖更多的益处在于为一些地表有益节肢动物提供了栖息场所，从而，增强了天敌控制作物害虫能力[59]，田间覆盖物为捕食性天敌类群如步甲科(Carabidae)、隐翅虫科(Staphylinidae)甲虫及皿蛛科(Linyphiidae)和狼蛛科(Lycosidae)的蜘蛛提供了更适宜的栖息环境[39]。草莓田间覆盖禾谷类秸秆为夜间活动的植绥螨科(Phytoseiidae)、密卡螨科(Melicharidae)和镰螨科(Blattisociidae)捕食性螨提供了白天栖息场所，通过它们的夜间捕食活动，有效降低了草莓上植食螨（二斑叶螨Tetranychusurticae、草莓跗线螨Phytonemuspallidus）的种群密度[43,60]。作物植食性螨类还可以通过覆盖种植，促进土壤中寄生性真菌如佛罗里达新接霉菌(Neozygitesfloridana)繁殖来寄生二斑叶螨，成为害螨潜在生防菌[42]。在柑橘园中，堆肥/木屑覆盖的土壤中显著增加捕食性螨的数量，柑桔蓟马(Pezothripskellyanus)的成虫羽化数量显著减少，可能是因为这些捕食螨以柑橘蓟马蛹为食而降低了蓟马成虫羽化[41]，同样的道理，燕麦秸秆覆盖种植洋葱田间，能显著减少烟蓟马成虫和幼虫的种群密度[40]。此外，利用银色/金属光泽的反射膜覆盖也能有效降低某些害虫发生。在控制西瓜上烟粉虱(Bemisiatabaci)发生时，银色/金属光泽的反射膜比标准黑色膜更有效，并对捕食和寄生性天敌没有影响[61]。所以，通过覆盖种植模式保护了农田有益生物类群，发挥了生物控制有害生物的重要作用。

4 结论与展望

农业就是人类充分利用土壤来为其生活提供一些生存服务，土壤作为联系地上和地下生态系统的纽带，其中的生物群里在物质和能量循环及作物生产中发挥了关键作用。已有的证据表明，农作物的各种种植模式都影响着土壤生物群落，尤其微生物群落，不同的作物种植模式能改变土壤生物和非生物环境，调配着土壤中有益和有害微生物菌群的比例和分布，从而，影响地上作物生长。在多数情况下，作物连作通常不利于有益微生物菌群的发育，恶化土壤生态环境，对农作物生长发育不利，最常见的是导致作物连作障碍，主要是有利于一些土传病害的普遍发生，从而降低了作物抗逆性，也引起重要作物害虫频发。

作物轮作模式一直是现代农业中广为提倡和大力推广的种植方式。不同农作物的轮换种植常常通过作物根系来影响土壤微生物的群落结构和多样性，促使有益和有害微生物菌群优化并平衡发展，进而，维护了农作物的健康生长和增强其抗逆性，所以，能降低病虫发生和危害。作物覆盖种植包括膜覆盖和植物秸秆覆盖一经推出就受到了广泛的欢迎和推广应用。这种模式具有两大好处，其一，提高土壤温度并保持土壤湿度，即营造了良好的物理环境，自然有利于土壤微生物菌群的繁衍。其二，对农田杂草的有效控制，为作物生长赢得了空间和养分。不仅如此，田间覆盖模式能为许多有益节肢动物提供栖息场所，以度过不良环境条件，为作物田以益控害提供了天敌资源。令人遗憾的是，覆盖模式也引起了一些作物土传病害的严重发生，在生产实践中应注重选择使用。

现代农业的发展越来越重视环境友好的农艺措施推广与应用，如农作物品种、各种功能膜和植物秸秆覆盖，秸秆还田[62-63]，以及缓释肥料和微生物肥料的施用[64]等，先进技术的使用在生产健康农产品方面具有巨大潜力[65]。为农业可持续发展和维护良好的生态系统管理提供了切实可行的解决方案[66]。虽然常见种植模式在生产实践中一直被广泛应用，其应用过程中却具有很大的盲目性和无奈，因为许多问题悬而未决。最新发现，许多重要作物的一种土传病原菌核盘菌(Sclerotiniasclerotiorum)，引起著名的作物菌核病。当收集这些菌核再加入土中培养后发现，真菌多样性表现为拮抗菌富集，如螺旋聚孢霉属Clonostachys、木霉属Trichoderma和篮状菌属Talaromyces，而植物病原微生物的数量急剧减少，菌核不仅激活了拮抗真菌，而且增强了植物生长促进细菌（噬几丁质菌属Chitinophaga、伯克霍尔德菌属Burkholderia和戴氏菌属Dyella）的丰富度，此外，菌核的存在还抑制了一些熟知植物病原真菌（镰刀菌属Fusarium、刺盘孢属Colletotrichum、枝孢霉属Cladosporium、阿太菌属Athelia、链格孢属Alternaria和壳球孢属Macrophomina等）的生长[67]。关于连作障碍的问题，迄今有关形成的机制并没有一个特别明确的解释，但一些所谓可以克服连作障碍的措施也只是治标不治本，因而，连作障碍形成的机制和解决途径应该有待深入研究。轮作模式虽然颇受青睐，但作物之间如何组配才能相得益彰，使效益最大化。覆盖模式需要我们解决土传病害的问题。所有种植模式如何通过土壤媒介影响地上部分生长发育及作物抗逆性，是一个长期的研究课题。只有更加深入了解一些机制，才能科学合理的应用各种种植模式，创造出良性循环的农田生态系统。