科尔沁沙地防护林主要树种的非结构性碳水化合物分布特征

王 凯 宋 琪 张日升 张大鹏 孙 菊

(1. 辽宁工程技术大学环境科学与工程学院 阜新123000; 2. 辽宁省沙地治理与利用研究所 阜新123000; 3. 中国科学院沈阳应用生态研究所 沈阳110016)

森林是陆地生态系统的主要碳汇，对全球碳循环起着重要调节和平衡作用(Dixonetal., 1994)。森林植物光合作用和呼吸作用的平衡影响碳循环过程，非结构性碳水化合物(nonstructural carbohydrate, NSC)是树木光合作用与呼吸作用的中间产物，其作为碳供需平衡关系的结果，可表明树木碳供给与消耗间差值的量化； 绝大多数光合产物先以NSC的形式运输或存储起来，在需要时再用于新组织构建和碳代谢(Wangetal., 2018)。NSC主要由可溶性糖及淀粉构成，二者占其总量的90%以上(Hochetal., 2003)。可溶性糖是碳水化合物运输和利用的主要形式，而淀粉是碳水化合物重要的储存形式； 二者在树木体内的分布是动态变化，在一定程度上调节着碳供需关系，改变碳代谢水平(Furzeetal., 2019)。因而，NSC及其组分含量和分布格局能反映树木的生长状况与适应策略。

由于气候、生境及立地条件等差异，不同树种为适应生存环境，其体内形成特定的NSC分配格局，在生长过程中承担碳的缓冲或储备等作用(成方妍等, 2016)。针叶树将更多可溶性糖分配到根系，而阔叶树更多地分配到地上部分(王凯等, 2017)，如蒙古栎(Quercusmongolica)将淀粉主要储存于树干(于丽敏等, 2011)，而湿地松(Pinuselliottii)主要分配到根系(Gholzetal., 1991)； 内蒙古高原白桦(Betulaplatyphylla)叶片NSC含量高于樟子松(Pinussylvestrisvar.mongolica)(上官淮亮等, 2019)，黑龙江帽儿山地区蒙古栎树干NSC含量高于兴安落叶松(Larixgmelinii)和红松(Pinuskoraiensis)(于丽敏等, 2011)。NSC的器官分布既与遗传特性有关，又受环境变化影响(Maskovaetal., 2017)。研究植物NSC及其组分含量的分配规律，有助于了解植物生活史策略、群落结构和进化策略等。目前，生态学中诸多热点问题都可以从NSC含量变化的角度阐述，如树木干旱死亡机制的碳饥饿假说(McDowelletal., 2011)、树木生长的碳限制假说(Korner, 2003)等。不同树种NSC器官分配格局成为近年研究热点(Furzeetal., 2019)。

科尔沁沙地是中国面积最大的沙地，其土壤含水量较低、养分贫瘠，生态环境恶劣(高亮等, 2016)。自20世纪50年代开始大量种植防风固沙林，在防风固沙、保护农牧业生产、防御自然灾害、保护水土资源、促进经济发展等方面发挥着巨大作用(朱教君等, 2013)。然而，防护林近年来出现了不同程度的生长问题，如樟子松发生衰退，小钻杨(Populus)形成“小老树”。研究不同树种生长特性及适应能力，成为解决该问题的有效手段之一。以往研究集中于生长性状变化(王凯等, 2014)、水分利用特征(宋立宁等, 2017)、养分变化规律(Chenetal., 2004)、生理生态特性(周海燕, 2000)及营林方案(吴雪琼等, 2014)等方面，而碳分配特征研究报道较少。鉴于此，本研究以科尔沁沙地主要防护林树种樟子松、油松(Pinustabulaeformis)、赤松(Pinusdensiflora)、白榆(Ulmuspumila)和小钻杨(Populus×xiaozhuanica)为对象，分析各树种不同器官的可溶性糖、淀粉及NSC含量的分配规律，探讨不同树种的NSC分配格局，为了解科尔沁沙地防护林主要树种NSC分配特征及合理选择造林树种提供参考。

1 材料与方法

1.1 研究区概况

研究区位于辽宁省沙地治理与利用研究所的章古台实验林场(122°32′E, 42°42′N)，属科尔沁沙地东南部，该区年均气温6.82 ℃，极端最低温-33.4 ℃，极端最高温43.2 ℃； 多年平均降水量450 mm，多年平均潜在蒸发量1 590 mm，降水分布不均，主要集中在6—8月； 生态环境脆弱，气候干旱，土壤类型为风沙土。该地区已种植了大面积防护林，包括油松、赤松、樟子松、白榆、小钻杨等树种。

2 材料与方法

选取林龄成熟、常见经营密度的油松、赤松、樟子松、白榆和小钻杨人工纯林为研究对象。各树种林分均栽植于当时的荒草地上，起始立地条件基本一致。2017年8月，在各树种林分建立20 m×20 m的样地，进行每木检尺； 同时测量表层土壤含水量和土壤有机质、全氮和全磷含量，基本情况见表1。各样地均地形平坦，光照、温度等立地条件基本相似。

在不同树种样地，分别随机选择3棵标准木，对每棵树进行叶、枝、干和根取样。人工攀爬或高枝剪采集树冠中上部长势良好的枝条，并摘取枝条上健康完整的叶片。对针叶树(樟子松、赤松、油松)的枝条和叶片按生长年龄分类，即区分出当年生、1年生、2年生的叶或枝等。采用内径5 mm的生长锥在南向胸高(离地面1.3 m)处钻取深至髓心的树芯3个作为树干样品。用挖掘法采集根系样品，在距离标准木1 m以内于东南西北方向挖掘后混合，并冲洗掉表面泥土，选取直径<2 mm的细根作为样品。每棵标准木采集到的叶、枝、干和根分别混合为1个重复，3棵标准木为3个重复。将所有采集的植物鲜样运回实验室，在烘箱内120 ℃杀青30 min，然后65 ℃烘至恒质量后粉碎过筛。采用改进的苯酚浓硫酸法测定可溶性糖和淀粉含量(于丽敏等, 2011)，二者之和为NSC含量(NSC主要包括可溶性糖和淀粉，二者占总量的90%以上)。在每棵标准木周围1 m内随机选取5个点(0～10 cm)混合为1个土样，一部分存放于铝盒用于测量土壤含水量； 另一部分放入布袋中带回实验室，风干、剔除杂质后，研磨过0.25 mm土壤筛，用于测定土壤有机碳、全氮和全磷含量。土壤含水量采用烘干法，有机质含量采用重铬酸钾外加热氧化法测定，全氮含量采用半微量凯氏定氮法测定，全磷含量采用NaOH熔融-钼锑抗比色法测定(鲍士旦, 2000)。

表1 样地概况Tab. 1 The basic situation of sample plots

采用双因素方差分析(two-way ANOVA)比较树种和器官及其交互作用对可溶性糖、淀粉和NSC含量的影响； 对5个树种不同器官间以及3个针叶树不同叶龄及枝龄间的可溶性糖、淀粉及NSC含量的差异进行单因素方差分析(one-way ANOVA)，运用Duncan检验法进行多重比较。各器官可溶性糖、淀粉和NSC的变异系数=标准差/平均值×100%计算得出。所有数据均采用SPSS 20.0软件进行分析，统计分析的显著性α=0.05。

3 结果与分析

3.1 不同树种的NSC含量

由表2可知，科尔沁沙地主要树种NSC及其组分含量较低。各树种各器官的可溶性糖含量变化范围为11.14～54.51 mg·g-1，淀粉相应为12.05～19.18 mg·g-1，NSC相应为25.46～73.69 mg·g-1。NSC在不同器官间的分配格局存在显著差异(P<0.05)(表2)。可溶性糖和NSC含量在各器官的大小顺序为叶>枝>根>干，淀粉含量为叶>枝>干>根。不同NSC组分在各器官中变异程度不同(表2)。可溶性糖含量在各器官的变异系数为干>根>枝>叶，淀粉含量变异系数为根>枝>叶>干，NSC含量变异系数为干>枝>根>叶。

3.2 不同树种可溶性糖含量分布特征

树种、器官及其交互作用对可溶性糖含量有显著影响(表3)，各树种可溶性糖含量在不同器官间的分布规律不同(图1)。可溶性糖含量在樟子松、赤松和小钻杨各器官中的顺序为叶>枝>根>干； 油松为叶和枝>根>干，而叶与枝间无显著差异(P>0.05)； 白榆为叶>枝>干>根。这与碳水化合物的生产、运输及利用有关。各器官间可溶性糖含量种间差异显著(图1)。叶可溶性糖含量在5个树种间差异不显著(P>0.05)(赤松显著高于白榆除外)； 枝可溶性糖含量为针叶树种(油松、赤松和樟子松)显著(P<0.05)高于阔叶树种(白榆和小钻杨)； 干可溶性糖含量在阔叶树种中较高，在针叶树种中较低； 根可溶性糖含量油松>赤松和樟子松>小钻杨>白榆。以上结果表明，针叶树种与阔叶树种的生长速度及对环境的适应策略不同。

表2 科尔沁沙地主要树种不同器官间NSC含量①Tab. 2 NSC contents in different organs of main tree species in Horqin sandy land

表3 树种和器官对NSC影响的双因素方差分析Tab. 3 Two-way ANOVA on the effects of tree species and organ on NSC

图1 可溶性糖含量在5个树种不同器官的分布Fig.1 Soluble sugar contents in different organs of the five tree species不同大写字母表示同一树种不同器官间差异显著(P<0.05)，不同小写字母表示相同器官不同树种间差异显著(P<0.05)。 下同。Different capital letters in the same tree species indicate significant difference among different organs (P<0.05), and different lowercases in the same organ indicate significant difference among different tree species (P<0.05). The same below.

3.3 不同树种淀粉含量分布特征

不同树种和器官对淀粉含量有显著影响(表3)。由图2可知，油松淀粉含量在叶、枝和干中无显著差异，均显著高于根； 赤松淀粉含量在干中显著大于其他器官，而叶、枝、根间无显著差异； 樟子松淀粉含量在叶、枝、干、根分布呈逐渐降低趋势； 白榆淀粉含量由大到小顺序为叶>根>干，而枝与叶和根无显著差异； 小钻杨淀粉含量为叶>枝和干，根与其他器官差异不显著。这表明不同树种淀粉的储存器官不同，物质与能量分配策略具有差异性。各器官淀粉含量在树种间存在显著差异(图2)，叶淀粉含量表现为白榆>樟子松>油松，小钻杨和赤松介于樟子松和油松之间； 枝淀粉含量在白榆中显著高于其他树种，而其他树种间无显著差异； 干淀粉含量为赤松>樟子松，而它们与油松、白榆和小钻杨间无显著差异； 根淀粉含量表现为阔叶树种显著高于针叶树种。以上结果表明，各树种的淀粉含量与生长状态有关，反映抗逆性的差异。

图2 淀粉含量在5个树种不同器官的分布Fig.2 Starch contents in different organs of the five tree species

3.4 不同树种NSC含量分布特征

不同树种和器官对NSC含量有显著的交互作用(表3)。由图3可知，5个树种的NSC含量在叶和枝中较高，在干和根中较低。NSC含量的器官由大到小顺序对油松为叶和枝>根>干，赤松和白榆为叶>枝>干和根，樟子松和小钻杨为叶>枝>根>干。这是NSC“就近分配”与“按需分配”的综合结果。各器官NSC含量在不同树种的分布不同(图3)。叶NSC含量在5个树种间无显著差异； 枝NSC含量在小钻杨中显著低于其他树种，在油松、赤松、樟子松和白榆间差异不显著； 干NSC含量为白榆>赤松>樟子松，而油松和小钻杨与赤松和樟子松差异不显著； 根NSC含量在油松中最高，在樟子松中最低，它们与赤松、白榆和小钻杨无显著差异。以上结果表明，不同树种的含量分布与生长策略有关，反映各树种碳获取与支出间的平衡关系。

图3 NSC含量在5个树种不同器官的分布Fig.3 NSC contents in different organs of the five tree species

3.5 叶龄对NSC分布的影响

3个针叶树种叶的可溶性糖、淀粉和NSC含量在叶龄间有明显差异(图4)。不同年龄叶片的可溶性糖和NSC含量在油松为2年>当年>1年生叶，赤松为2年显著高于当年和1年生叶，樟子松为1年显著高于当年和2年生叶。这表明油松和赤松2年生叶可能作为主要碳获取器官，而樟子松1年生叶可能作为主要碳获取器官。油松和赤松在1年生叶淀粉含量最低，而樟子松在2年生叶中最低(图4)，这说明油松和赤松叶片形态建成缓慢。

图4 3个针叶树种不同年龄叶片NSC含量Fig.4 NSC contents in different age needles of the three coniferous species不同字母表示同一树种不同叶龄间差异显著(P<0.05)。Different letters in the same species indicate significant difference among needle ages (P<0.05).

3.6 枝龄对NSC分布的影响

枝龄对3个针叶树种的枝条可溶性糖、淀粉和NSC含量的影响程度不同(图5)。油松和赤松可溶性糖、淀粉和NSC含量为当年显著高于1年和2年生枝，而1年与2年生枝无显著差异。樟子松可溶性糖含量为2年显著高于1年生枝，淀粉含量随枝龄增加而逐渐降低，NSC含量为当年显著高于1年生枝，而它们与2年生枝无显著差异。以上结果表明，相对于油松和赤松，樟子松枝条生长速度更快，可更早地完成形态构建。

图5 3个针叶树种不同年龄枝条NSC含量Fig.5 NSC contents in different age branches of the three coniferous species不同字母表示同一树种不同枝龄间差异显著(P<0.05)。Different letters in the same species indicate significant difference among branch ages (P<0.05).

4 讨论

4.1 科尔沁沙地主要防护林树种NSC含量特征

NSC含量可反映树木整体的碳供应状况，体现树木碳获取和支出的平衡关系(Poorteretal., 2007)，是表征树木存活及生长能力的关键指标。由于不同区域在太阳辐射、温度、水分、土壤养分等方面的差异，导致树木NSC含量存在差异。本研究发现，科尔沁沙地主要防护林树种叶片的可溶性糖、淀粉和NSC含量均值分别为54.51、19.18和73.69 mg·g-1，低于亚热带常绿阔叶林树种(55.1、83.4和138.5 mg·g-1)(刘万德等, 2017)。光照减少(霍常富等, 2009)、温度较低(孙清鹏等, 2002)及土壤干旱(王凯等, 2017)限制了碳获取，可能是温带树种叶片NSC及其组分含量低于亚热带树种的原因。本研究还发现，科尔沁沙地5个主要防护林树种叶片NSC含量低于小兴安岭地区乔木叶片(130.98 mg·g-1)(李娜妮等, 2016)。这可能是由于科尔沁沙地干旱少雨、土壤贫瘠，树木体内储存NSC较低(郑云普等, 2014)； 同时本研究对象为人工林，相比原始林或次生林，其林分结构简单，不利于树木碳积累(张涛等, 2018)。

4.2 NSC分布的种间差异

本研究发现，针叶树与阔叶树可溶性糖含量在叶中相似，在枝和根中针叶树高于阔叶树，在干中针叶树低于阔叶树。这可能由于针叶树新生枝木质化程度较低，需要大量光合产物用于形态建成，导致枝中可溶性糖含量较高。针叶树的根中可溶性糖含量更高，有利于增强呼吸代谢等生理活动以提高吸水能力，这可能是针叶树种更抗旱的原因之一(王凯等, 2014)。阔叶树的树干中可溶性糖含量更高，有利于提高渗透调节功能，便于水分长距离运输。如欧洲白桦(Betulapendula)树干可溶性糖含量随取样点高度而增加(Piispanenetal., 2001)； 白桦和紫椴(Tiliaamurensis)树干上部的可溶性糖含量更高(张海燕等, 2013)。这有利于保持光合产物在树木体内运输梯度的一致性(Salaetal., 2012)，可溶性糖有助于修复树干上部栓塞(Woodruffetal., 2011)和水分向上运输。

白榆叶和枝中淀粉含量显著高于其他4个树种，这可能与阔叶树的秋季落叶有关，其体内需要积累大量淀粉以增强抗逆性及满足来年新叶萌发需求(欧阳明等, 2014)。小钻杨在各器官中淀粉含量低于白榆，一方面可能由于白榆抗逆性较强，在体内积累了更多淀粉； 另一方面在取样时小钻杨叶片虫食现象普遍，很难找到无虫眼的叶片，小钻杨在叶片受损害后会采取调动碳储存等策略萌发新叶(陈志成等, 2016)，从而导致体内储存淀粉含量降低。研究还发现，阔叶树的根淀粉含量高于针叶树，这可能由于针叶树为适应干旱环境将根中淀粉更多转化为可溶性糖(王凯等, 2017)。另外，5个树种各器官的可溶性糖含量均高于淀粉含量，这可能因科尔沁沙地土壤含水量较低(0～40 cm土层为3% ～ 17%)(王凯等, 2014)，限制了树木的碳投资，树木需要更多可溶性糖调节细胞渗透势以维持正常生理代谢功能(Spannetal., 2008)。

本研究发现，科尔沁沙地5个树种间的叶片NSC含量无显著差异，这与于丽敏等(2011)对3种温带树种(兴安落叶松、蒙古栎和红松)的研究结果相似，支持生长季中后期常绿和落叶树种叶片NSC含量相近的特性(Hochetal., 2003)。这可能由于各树种生长的立地条件基本相似，在叶片碳获取与支出达到平衡后可能具有相似的NSC含量。研究还发现，5个树种间的细根NSC含量也无显著差异，这表明主要的碳汇器官根系在维持生长消耗与储存间具有相近的NSC含量。这可能因处于相似生境的各树种在对环境长期适应中形成了碳源和碳汇器官间的一种碳平衡状态。在其他地区树种间是否具有相似规律，还有待于更广泛研究。小钻杨枝条NSC含量显著低于其他4个树种，这可能由于小钻杨枝条较长，生长迅速，当年生物量积累通常大于其他树种(王安隆等, 2015)，而生长稀释作用导致小钻杨枝中NSC含量相对较低。5个树种间的根可溶性糖及淀粉含量差异显著，而NSC含量无显著差异，这说明细根中可溶性糖与淀粉具有相互转化的动态平衡关系，以保证根系吸收水分和养分的功能。

4.3 不同器官间NSC分布的差异

可溶性糖作为树木器官中活跃的碳储存物质，优先投资于生长旺盛的器官(吴雪琼等, 2014)。同时可溶性糖作为碳水化合物运输及代谢的主要形式(张懿等, 2015)，在树干中消耗以修复导管栓塞(Salleoetal., 2009)，在根系中消耗以吸收水分和养分，导致叶片和枝条中可溶性糖含量高于干和根。淀粉作为树木体内不活跃的碳储存物质，各树种储存淀粉的主要器官不同。本研究中，油松淀粉含量在叶、枝和干中储存高于根，赤松主要储存于树干，樟子松在叶、枝、干、根中储存逐渐减少，白榆在叶、枝和根中储存高于树干，小钻杨在叶中储存高于枝和干。5个树种NSC含量在叶和枝中显著高于干和根。叶片作为碳源具有较强的碳同化能力，距叶片较近的枝条优先获得NSC(Lacointeetal., 1993)。油松、樟子松和小钻杨NSC含量在根中高于干，这可能由于根分配更多NSC以提高根系的吸水性适应沙地生存环境，维持树木生长代谢需求； 同时根需要更多NSC支持根际微生物代谢活动(印婧婧等, 2009)。

4.4 不同年龄叶片和枝条间NSC分布的差异

常绿针叶树种具有多年生叶片，不同年龄叶片在光合能力、生长速度、呼吸代谢等方面的差异(张小全等, 2000)导致NSC及其组分含量存在差异。如瑞士五针松(Pinuscembra)1年生叶NSC含量最高，光合能力更强，光合产物分配比例高于其他年龄叶片(Bazotetal., 2013)。本研究发现，3个针叶树种叶片生长规律存在差异性，樟子松1年生叶可能作为主要碳获取器官，而油松和赤松2年生叶可能作为主要碳获取器官。这可能由于针叶树种叶片生长缓慢，当年生叶通常比较幼嫩，且光合能力不足； 随生长年限增加，叶片逐渐完成形态构建(王文娜等, 2014)。油松和赤松1年生叶不仅需消耗淀粉供自身生长发育，也要为当年及2年生叶生长提供能量； 而樟子松叶片生长更快，2年生叶为当年及1年生叶片迅速完成形态构建提供大量的能量物质，从而导致其淀粉含量下降。

张海燕等(2013)对温带12个树种研究发现，新枝和老枝间可溶性糖、淀粉及NSC含量具有显著的相关性。本研究发现，油松和赤松当年生枝生长代谢旺盛、碳供给充足，随枝龄增加，木质化程度增强、碳分配减少； 同时老枝可能作为供给新枝形态构建的碳源，也需消耗一部分NSC(Schädeletal., 2009)。樟子松叶片生长较快，同时凋落也较早(朱教君等, 2007)，1年生叶即完成形态构建，导致分配到1年生枝的可溶性糖含量降低； 而2年生叶凋落前通常将能量物质转移回树木体内，导致2年生枝可溶性糖含量升高。

4 结论

科尔沁沙地防护林5个主要树种的非结构性碳水化合物NSC含量较低，碳积累较少。各树种的可溶性糖含量高于淀粉含量。针叶树(油松、赤松和樟子松)的非结构性碳水化合物分配规律与阔叶树(白榆和小钻杨)不同。针叶树的根可溶性糖含量显著高于阔叶树，以更利于根系吸收水分； 而阔叶树的树干可溶性糖含量高于针叶树，以更利于水分长距离运输。樟子松叶片形态建成较快，1年生叶可能为主要碳获取器官，导致其初期生长迅速； 油松和赤松叶片形态建成较慢，2年生叶可能为主要碳获取器官，其初期生长缓慢。若要迅速完成防护林建植过程，可选择樟子松。白榆体内储备淀粉含量高于其他树种，抗逆性较强，能更好适应沙地干旱贫瘠生境。