草地贪夜蛾不同日龄飞行对生殖及寿命的影响

王天硕 陈法军 张蕾 江幸福

摘要 ：為阐明草地贪夜蛾起飞蛾龄以及迁飞在种群成灾中的作用，本文研究了草地贪夜蛾不同蛾龄飞行对其生殖及寿命的影响，为草地贪夜蛾迁飞规律和致灾机制的解析提供理论依据。通过对不同日龄的雌蛾进行吊飞飞行试验，测定其飞行能力的变化以及对雌蛾后续生殖和寿命的影响。结果表明，羽化后不同日龄的雌蛾吊飞8 h的飞行能力差异显著（P<0.05）。1日龄雌蛾即具有较快的飞行速度，但飞行时间和距离最短。随着蛾龄的增加雌蛾飞行能力增强，3～6日龄时飞行能力达到最强（4日龄飞行速度除外），7日龄时飞行能力下降。与未飞行的对照相比，1、2日龄雌蛾吊飞8 h处理的产卵前期无显著变化（P>0.05），但3日龄吊飞8 h后产卵前期则显著延长（P<0.05）;1日龄吊飞后产卵量显著增加，3日龄吊飞后则显著减少（P<0.05）;1～3日龄雌蛾吊飞后产卵历期、交配率和寿命均无显著变化（P>0.05）;种群产卵同步性（PFO）在2日龄吊飞后显著加强，且1～3日龄吊飞后PFO四分位间距均小于对照。这表明，草地贪夜蛾雌蛾可能在羽化后1～2日龄起飞，此时飞行不仅不会付出生殖代价，而且还会一定程度地促进成虫快速产卵、提高产卵量并增强种群产卵同步性，从而容易造成田间迁入种群快速、集中产卵，导致孵化的幼虫数量同时急剧上升，引起迁飞成灾。

关键词 ：草地贪夜蛾; 飞行; 生殖; 迁飞致灾

中图分类号：

S 435.132

文献标识码： A

DOI： 10.16688/j.zwbh.2020421

Effects of flight at different ages on reproduction and longevity of Spodoptera frugiperda

WANG Tianshuo1，2， CHEN Fajun2， ZHANG Lei1， JIANG Xingfu1*

（1.State Key Laboratory for Biology of Plant Diseases and Insect Pests， Institute of Plant Protection，

Chinese Academy of Agricultural Sciences， Beijing 100193， China; 2.College of Plant Protection，

Nanjing Agricultural University， Nanjing 210095， China）

Abstract

In order to clarify the age of Spodoptera frugiperda for initial flight and the role of migration in the population disaster， this study investigated the effects of flight at different ages on S.frugiperda reproduction and longevity， which may provide a theoretical basis for understanding the migration and disaster caused by S.frugiperda.The flight capacity of female moths at different ages and the effects on subsequent reproduction and longevity were measured.The results showed that the flight capacity of female moths of different ages after tethered flight for eight hours was significantly different （P<0.05）.S.frugiperda had faster flight velocity at the age of one day-old， but shortest flight duration and distance.With the increase of moth age， the female moths’ flight capacity was enhanced， reaching the maximum at the age of three to six day-old （excluding the age of four day-old）， but decreasing at the age of seven day-old.Compared with the control group without flight， the flight group had no significant change in the pre-oviposition period of female moths at the age of one day-old and two day-old after flight for 8 h （P>0.05）， but it was significantly prolonged after flight at the age of three day-old （P<0.05）.The lifetime fecundity of female moths was significantly increased after flight at one day-old， and decreased significantly at three day-old. There was no significant difference in the oviposition period， mating rate and female longevity of one day-old to three day-old female moths tethered flight for 8 h （P>0.05）; the period of first oviposition （PFO） was significantly enhanced after flight at two day-old， and the quartile spacing of PFO after flight at one to three day-old was smaller than that of the control group.This results indicated that initial flight during the age of one to two day-old after emergence imposed no cost on the reproduction of S.frugiperda females， but promoted the rapid oviposition of adults， increased the lifetime fecundity， and enhanced the period of first oviposition.In other words， the initial flight during the age of one to two day-old after emergence of S.frugiperda females is easy to cause a sharp increase in the number of eggs and larvae， and lead to a disaster in the field.

Key words

Spodoptera frugiperda; flight; reproduction; disaster caused by migration

迁飞是昆虫在空间尺度上对不良环境和资源分配的一种主动适应[13];而生殖则是昆虫在生态系统中维持种群繁衍、保持种的基因延续的基本特性[4]。迁飞行为保证了物种不会因原生境的毁灭而导致种群灭绝，但在迁飞过程中通常会消耗大量的能源物质，从而导致了产卵前期延长和产卵量下降等[57]，所以迁飞行为也被人们视作是一种以牺牲后代为代价的逃避行为。但这种看法其实是不准确的，目前通过研究已经证明了并非所有迁飞性昆虫都需要付出生殖代价[811]。

实际上迁飞与生殖的调控机制是很灵活和复杂的。即使是同种昆虫，也会因为其发育阶段的不同和飞行条件的差异导致其生殖能力的不同。例如1日龄黏虫Mythimna separata飞行后，雌蛾的产卵前期缩短，产卵量上升，产卵同步性加强，飞行有促进生殖的作用，随着飞行日龄增加，飞行行为表现为对生殖无影响或产生抑制效果[12];草地螟Loxostege stieticalis在适宜的蛾龄起飞同样能够促进雌蛾的产卵同步性[1314];1日龄稻纵卷葉螟Cnaphalocrocis medinalis飞行0～12 h会显著促进生殖，但当飞行时间超过18 h则会在一定程度上削弱其生殖能力[15];1日龄甜菜夜蛾Spodoptera exigua的飞行抑制了生殖，而其他日龄飞行则对产卵和交配无显著影响[16]。

草地贪夜蛾Spodoptera frugiperda自2019年1月从缅甸入侵我国西南地区后能够迅速扩散的重要原因便是其具有远距离迁飞能力，并且可在我国的热带和南亚热带地区终年繁殖，从而形成稳定的虫源基地，并可继续向北方广大地区迁飞为害。目前，通过昆虫雷达的监测表明，草地贪夜蛾与多数迁飞性昆虫相似，利用空中的气流进行迁飞活动，这个过程与风向形成一定的夹角，因此风向会影响其迁飞方向[17]。除此之外，已有相关研究表明，因环境温度的高低和草地贪夜蛾自身日龄的不同，飞行能力也会发生变化[1819]。同日龄情况下，性别的差异对草地贪夜蛾飞行能力影响并不显著[19]。这些研究均探究了影响草地贪夜蛾迁飞行为的因素，但草地贪夜蛾成虫羽化后何时迁飞以及迁飞对其生殖的影响还不清楚。因此，为阐明草地贪夜蛾迁飞行为在生殖以及种群增长中的作用，揭示其迁飞致灾机制，本文对不同日龄雌蛾吊飞后的生殖行为进行了测定，以期为揭示草地贪夜蛾迁飞行为机制提供理论依据，提高与改善其种群动态预测预报技术水平。

1 材料与方法

1.1 供试虫源

试验用草地贪夜蛾幼虫于2019年4月采自广西壮族自治区南宁市市郊（108.37°E，22.82°N），在室内人工饲养繁殖，建立种群。饲养条件为：温度（28±1）℃、相对湿度（60±5）%、光周期L∥D=16 h∥8 h。幼虫使用新鲜幼嫩玉米苗饲养，饲养密度为5头/瓶（750 mL，高14 cm，直径8 cm），在含水15%的灭菌土中化蛹，成虫用10%蜂蜜水补充营养。

1.2 不同飞行模式下的吊飞试验

测定成虫不同日龄的飞行能力，对羽化后1～7日龄的雌蛾进行吊飞飞行试验，测试时间均为8 h，随后将1、2、3日龄吊飞结束后的雌蛾与雄蛾配对，观察记录飞行对其生殖行为的影响，同时设一组未进行吊飞直接配对饲养的对照组。成虫飞行能力的测试仪器为昆虫飞行磨系统（河南佳多公司），该系统可自动记录测试昆虫的飞行时间、距离和速度等飞行参数。测试前先用乙醚将虫体轻微麻醉，用毛笔轻轻除去胸腹连接处的鳞毛后，用502胶将吊环（1 cm）连接到成虫胸腹交界处，测试时，将吊环连于飞行磨的吊臂上。室内吊飞测试温度为（28±1）℃、湿度为（60±10）%。测试开始时间均为晚上22：00，在完全黑暗的条件下进行。

1.3 吊飞试验后草地贪夜蛾生殖和寿命的观测记录

吊飞测试记录其飞行能力参数（飞行时间和距离为每次飞行的累加值，飞行速度为平均值），结束后将成虫背部的吊环剪去，然后配对饲养。每日更换食料并记录成虫的产卵及死亡状况以确定其产卵前期、产卵历期、产卵量、产卵同步性等生殖特征及成虫寿命。产卵同步性，又称作首次产卵历期（period of first oviposition， PFO），用于描述一组成虫中所有个体首次产卵的时间同步性，在已知一个试验处理内每头草地贪夜蛾成虫产卵前期的情况下，该组每个产卵前期减去组内产卵前期的最小值，即为每头雌虫所对应的PFO，PFO值越小，表明其产卵同步性越强，反之则说明产卵起始时间更加分散，整齐度也就越差[14]。雌蛾死亡后，剖腹检查是否有精珠以统计交配率。

1.4 数据分析

所获原始数据经Excel初步处理后，使用SPSS 20软件计算其平均值和标准误，并以平均值±标准误（mean±SE）来表示。对经历不同飞行模式后草地贪夜蛾的产卵前期、产卵量、产卵历期、寿命、产卵同步性进行方差分析，对交配率进行卡方（χ2）分析，使用LSD法进行差异显著性检验。利用GraphPad Prism 8和OriginPro 9.1进行绘图。

2 结果与分析

2.1 不同日龄草地贪夜蛾成虫的飞行能力

8 h的吊飞结果显示，不同日龄草地贪夜蛾雌蛾的飞行速度（F6，117=1.715， P<0.05），飞行时间（F6，117=3.228， P<0.05），飞行距离（F6，117=2.468， P<0.05）均存在显著差异。1日龄雌蛾即具有较快的飞行速度，但飞行时间和飞行距离在所有处理中最短。随着日龄的增加，雌蛾的飞行能力逐渐增强，3～6日龄均具有较强的飞行能力，最长飞行时间、最快飞行速度和最远飞行距离分别可达到6.18 h、3.63 km/h和18.84 km（表1）。但4日龄雌蛾吊飞测试中飞行时间达到最长的同时，飞行速度却也降到了最慢。7日龄时飞行能力出现下降，飞行距离显著低于3、5日龄的，飞行时间则显著低于4日龄的。

2.2 不同日龄吊飞对草地贪夜蛾成虫产卵前期的影响

不同日龄的草地贪夜蛾吊飞对其产卵前期有显著影响（F3，67=8.381， P<0.000 1），且产卵前期随着吊飞日龄的延后而逐渐延长（图1）。未进行吊飞的对照组平均产卵前期为4.38 d，1日龄吊飞8 h后的雌蛾平均产卵前期缩短到3.59 d，与对照组无显著差异（P>0.05），但均显著短于2、3日龄吊飞8 h处理的产卵前期，2日龄吊飞后产卵前期与对照也无显著差异，3日龄吊飞后产卵前期则显著长于对照、1日龄和2日龄吊飞处理。表明草地贪夜蛾雌蛾在1、2日龄起飞对其产卵前期无显著影响，甚至会一定程度地促进卵巢发育，加快产卵，但3日龄起飞则会出现抑制作用，将显著延长其产卵前期。

2.3 不同日龄吊飞对草地贪夜蛾成虫生殖及寿命的影响

不同日龄吊飞8 h对草地贪夜蛾雌蛾产卵量（F3，67=9.422， P<0.000 1）有显著影响，对产卵历期（F3，67=1.545， P=0.211）、交配率（χ2=2.443， df=3， P=0.486）和寿命（F3，67=1.528， P=0.215）无显著影响（表2）。与未吊飞的对照相比，1、2日龄吊飞后雌蛾的产卵量分别增加了20.78%和8.32%，其中1日龄吊飞处理的产卵量变化达到显著水平，3日龄吊飞后雌蛾的产卵量显著低于1日龄吊飞处理和对照（P<0.05），降幅分别为39.55%和27.00%。1、2日龄吊飞后产卵历期虽然较对照组分别延长了1.53 d和1.01 d，但未达显著水平。1～3日龄雌蛾吊飞后的寿命无显著变化。吊飞后的交配率虽然都高于对照，尤其1日龄吊飞后达到最高（94.44%），但与对照相比均没有显著差异。以上结果说明草地贪夜蛾雌蛾羽化后的起飞日龄对其生殖能力有一定影响，1日龄吊飞后雌蛾产卵量提高且寿命与对照没有差异，2日龄吊飞对雌蛾的产卵量、产卵历期、交配率和寿命均无显著影响，但3日龄吊飞则表现出产卵量显著下降的负面作用。

2.4 不同日龄吊飞对草地贪夜蛾成虫产卵同步性的影响

如图2所示，不同日龄草地贪夜蛾吊飞对其种群的产卵同步性（PFO）会产生显著影响（F3，67=3.344， P=0.024）。从图中可以看出，3個日龄吊飞后PFO四分位间距均小于对照，其中1、2日龄吊飞后的最大值、上四分位数和平均值均小于对照，中位数、下四分位数和最小值则在0处重合。依据各处理的PFO值进行差异显著性分析，2日

龄吊飞后的平均PFO最小，较对照的1.38 d缩短至0.56 d，显著增强了其产卵同步性，1日龄吊飞后的平均PFO虽然也缩短至0.59 d，但与对照的差异未达到显著水平，3日龄吊飞后的则又增大至1.50 d，显著高于1、2日龄吊飞后的平均PFO，却与对照无显著差异。结果表明草地贪夜蛾羽化后2日龄飞行后的PFO值更加集中，产卵同步性最强，但即使1、3日龄起飞也不会对产卵同步性产生负面影响。

3 讨论

试验结果表明，草地贪夜蛾雌蛾羽化后1日龄即具备一定的飞行能力，3～6日龄期间飞行能力较强，其中3日龄飞行距离最远，4日龄飞行时间最长，5日龄飞行速度最高。雌蛾自羽化后的飞行能力呈现出抛物线的变化，1日龄的雌蛾飞行时间与距离虽显著低于4、5日龄的，但飞行速度却处于较高水平，表明日龄主要影响飞行时间，从而导致飞行距离差异。这与葛世帅等[19]的研究结果相符合，对比谢殿杰等[18]的温度对草地贪夜蛾飞行能力的影响的研究结果，相同温度下2日龄成虫的飞行能力也相对吻合。1、2日龄草地贪夜蛾飞行时间较短，推测可能是因为飞行肌发育尚未完全结束，或是因刚刚完成羽化，未补充足够营养而导致的飞行意愿较低，具体原因尚待进一步研究。而6日龄后的飞行能力下降，可能是因为雌蛾体内较多的能源物质已转移至生殖系统，为了不影响其生殖能力，飞行肌也开始逐渐降解，以继续促进卵巢发育，故而导致无法再进行长时间的迁飞活动[2021]。通过观察记录不同日龄的草地贪夜蛾雌蛾吊飞后的生殖行为，发现1日龄吊飞后的产卵较对照组有所提前，但并不显著，且随着吊飞日龄的延后产卵前期逐渐延长，3日龄吊飞后产卵前期显著长于1日龄吊飞;1、2日龄吊飞后产卵量得到了提升，尤其在1日龄吊飞后达到显著水平，3日龄后与对照相比又显著减少;产卵历期在1、2、3日龄吊飞后有所延长，但与对照差异并不显著;雌蛾吊飞后的交配率均高于对照组，且随着吊飞日龄延后而逐渐下降，但未达到显著水平;雌蛾吊飞后寿命无显著变化;3个日龄的雌蛾吊飞后产卵均较对照组更加同步，尤其在2日龄吊飞后，整齐度最高。昆虫迁飞的主要目的是为了寻找合适的生境并繁殖后代，使种群得以延续，所以基于此目的，推测草地贪夜蛾成虫首次迁飞发生于羽化后的1、2 d，此时已具备了一定的飞行能力，而且飞行过后，可以保证产卵前期、产卵历期、交配率和雌虫寿命不受到负面影响，甚至还能提高产卵量，并增强种群产卵同步性，对生殖表现出促进作用。但起飞时间推迟到3日龄或以后，则可能对生殖产生抑制作用。

Kennedy[2]和Rankin等[9]通过研究一致认为，大多数昆虫在迁飞期间，其生殖系统暂时会受到抑制，当迁飞结束后，飞行肌降解并将能源物质转移到生殖系统，促使卵巢快速发育、成熟。从激素调控的角度来看，Highnam等[22]发现了飞行可促使神经内分泌细胞释放刺激卵子生长和咽侧体活性的因子，从而加速卵巢发育;Zera[23]和张蕾[24]的研究发现点滴外源保幼激素或保幼激素类似物会对其生殖产生明显的促进作用。草地贪夜蛾在低龄飞行后产卵前期提前以及产卵同步性增强的现象与上述结果相吻合。Slansky[25]认为飞行和生殖是两个相对独立的系统，发生迁飞行为时，内分泌因子会调节这二者在发育时间上的差异，而成虫飞行所消耗的能源物质可通过取食补充营养或重新利用飞行肌降解物质来弥补，从而保证了后续生殖所需的能量，也保证了生殖能力不会出现下降。此观点或许可以解释草地贪夜蛾早期飞行后产卵量的增加和产卵历期的延长。但当起飞日龄延后，此时生殖系统发育也需要较多的能量，飞行和生殖同时消耗大量能源物质可能难以通过取食补充营养而抵消，从而导致生殖能力的下降。

本文依据试验结果推测草地贪夜蛾首次起飞发生在1～2日龄時不仅不会对其生殖能力产生负面影响，而且还会一定程度地促使成虫产卵提前、提高产卵量以及增强产卵同步性，从而导致后代种群容易在较短的时间内集中暴发成灾，但这种影响的生理机制还有待进一步的研究。关于草地贪夜蛾飞行对生殖的影响，还可探究不同飞行强度和连续飞行几个夜晚后生殖能力及寿命的变化，从而可以更加全面地推测草地贪夜蛾适宜的迁飞模式。本研究是基于实验种群在室内的吊飞结果，这与草地贪夜蛾野外种群在自然环境的迁飞存在差异。因此，为准确解释草地贪夜蛾迁飞行为在生殖以及种群增长中的作用，揭示其迁飞致灾机制，还需要通过野外试验进一步研究。

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（责任编辑：杨明丽）