夜蛾黑卵蜂人工扩繁及应用研究进展

陈万斌 李玉艳 向梅 李萍 王孟卿 张礼生

摘要 ：夜蛾黑卵蜂是多种鳞翅目害虫的重要卵寄生性天敌之一，特别是对当前全球暴发的草地贪夜蛾有较好的控害效果。本文从生物防治的角度出发，对草地贪夜蛾优势卵寄生天敌夜蛾黑卵蜂的生物学、人工扩繁以及在生产中的应用现状3个方面进行了梳理和归纳。

关键词 ：夜蛾黑卵蜂; 草地贪夜蛾; 生物防治; 寄生蜂; 扩繁; 应用

中图分类号：

S 476.3

文献标识码： A

DOI： 10.16688/j.zwbh.2020402

Research progress in mass-rearing and utilization of Telenomus remus Nxion

CHEN Wanbin， LI Yuyan， XIANG Mei， LI Ping， WANG Mengqing， ZHANG Lisheng*

（Institute of Plant Protection， Chinese Academy of Agricultural Sciences，Beijing 100193， China）

Abstract

Telenomus remus Nxion is one of major egg parasitoids of lepidopterous insect pests， with an excellent control efficacy against the Spodoptera frugiperda （J.E.Smith） outbreak around the globe.From the perspective of biological control， this article reviewed and summarized its biology， mass-rearing and utilization in the field.

Key words

Telenomus remus; Spodoptera frugiperda; biological control; parasitoids; mass-rearing; utilization

夜蛾黑卵蜂Telenomus remus Nxion屬膜翅目Hymenoptera缘腹细蜂科Scelionidae黑卵蜂属Telenomus，是一种优良的卵寄生蜂。目前，已有多个拉丁美洲国家在规模化饲养并用于生物防治某些鳞翅目害虫，尤其是夜蛾科Noctuidae害虫[1]。夜蛾黑卵蜂在国外广泛分布于亚洲的印度、以色列、巴基斯坦、菲律宾;北美的巴巴多斯、特立尼达和多巴哥、美国;大洋洲的澳大利亚、关岛、新西兰、巴布新几内亚、所罗门群岛;南美洲的圭亚那、哥伦比亚、委内瑞拉以及非洲的部分国家和地区[2]。我国的广东[3]、香港[4]、福建[5]、海南[6]、贵州[7]均有分布。夜蛾黑卵蜂是当前全球暴发的草地贪夜蛾Spodoptera frugiperda（J.E.Smith）的重要卵寄生性天敌昆虫，已有多项研究证实了其对草地贪夜蛾的控害能力[810]。2019年草地贪夜蛾已在我国完成定殖[11]。从长期防控的角度来看，生物防治作为一个长期可持续防控策略可有效降低或避免因长期化学防治带来的一系列问题，如产生抗性和抗性水平增加、农药残留以及其他环境问题等，是切实有效的防控手段[9， 1214]。与此同时，绿色可持续防控体系的构建对于乡村振兴战略的实施以及在确保国家粮食安全、生态安全和生物安全方面也具有非常重要的作用[11]。因此，本文主要就草地贪夜蛾优势寄生性天敌昆虫夜蛾黑卵蜂国内外的研究进展进行梳理和总结，为相关研究的开展提供一定的参考。

1 夜蛾黑卵蜂的生物学与形态学

1.1 形态学特征

夜蛾黑卵蜂属于完全变态昆虫，具有卵、幼虫、蛹和成虫4个虫态。

卵：不规则椭圆形，不论在卵巢中还是初产的卵，均有卵柄，卵长约100 μm，宽40～50 μm。发育4～6 h后，胚胎离开卵壳，继续在寄主体内发育[15]。

1龄幼虫：幼虫初次出现形态分化在产卵后12～13 h时，在接下来的2 h内胚胎会发育成1龄幼虫的典型特征。体长100 μm，且有两个长约30 μm的突出的镰刀形下颌骨。下颌骨之间彼此保持平行，并可垂直移动。幼虫腹部中间位置环生有毛，粗1～2 μm、长50 μm，毛会朝着头部方向移动，可能有助于幼虫运动。成熟的1龄幼虫为球形。在此期间，大部分幼虫的运动都是通过着生的毛、尾部以及下颌骨的驱使而被动进行的[15]。

2龄幼虫：当发育至2龄时，会出现明显的体节。此时虫体几乎充满了整个寄主卵，且可以在卵内自主移动。头部有2个近乎于垂直的尖下颌骨，长度约为10～12 μm[16]。2龄幼虫的取食时间约持续22～24 h，卵内物质几乎完全被消耗，肠道占据了其虫体的大部分，停止取食后幼虫进入预蛹阶段。

预蛹：通过外部观察和切片检查，夜蛾黑卵蜂在预蛹阶段之前的幼虫期其成虫盘就已很明显了。一旦到了预蛹期，其会变得更加明显和清晰[15]。随着发育的进行，蛹体的颜色也逐渐发生变化。

蛹：蛹期第1天为不透明的白色，只有复眼呈现浅红色。进一步发育至144 h后，复眼逐渐变为浅橙色，触角和足也已分化[16]。随时间推移蛹逐渐变为灰色，然后是黑色。这种变化可以从外部观察到，因为寄主卵也呈现出灰色[1516]。

成虫：成虫会在寄主卵壳上咬出一个直径为100～200 μm的孔洞。通常情况下，雄蜂比雌蜂提前24 h羽化[15]。雄蜂羽化后会守候在未羽化的寄主卵旁边等待雌蜂羽化，在此期间雄蜂会“帮助”即将羽化的雌蜂咬破卵壳，待雌蜂出来后即刻与之交配[1， 16]。成虫体长0.5～0.6 mm。雌蜂，亮黑色，触角11节，褐色，棒节4节，膨大状，柄节宽大;具产卵器。雄蜂，触角12节，浅黄色，棒节4节，无膨大状，柄节窄;具雄性外生殖器[17]（图1）。

1.2 生物学特性

夜蛾黑卵蜂整个生活史可分为卵、幼虫、蛹和成虫4个发育时期。除成虫期在寄主体外活动以外，其他时期均在寄主卵内度过。在25℃条件下以海灰翅夜蛾Spodoptera littoralis Boisd卵为寄主时完成1代需10 d左右。从成虫产卵开始算起，15 h后即可发育至1龄幼虫，72 h后发育至2龄幼虫，96 h后发育到预蛹阶段，110～120 h后进入蛹期，蛹期持续约5 d后羽化即完成1代[15]。以甜菜夜蛾Spodoptera exigua Hübner卵作为寄主时其个体发育情况[16]基本与在上述寄主卵上相近。26℃条件下卵、1龄幼虫、2龄幼虫、预蛹和蛹期分别为13、59、24、24 h和5 d，世代历期为10 d。

世代历期的长短随饲养条件的不同而存在差异。通过测试不同温度下夜蛾黑卵蜂在草地贪夜蛾卵上的发育情况发现，夜蛾黑卵蜂在15～31℃的条件下均可完成发育，所需时间随着温度的升高逐渐缩短。雌蜂在31℃和15℃下完成1代分别需要8.3 d和47.2 d，雄蜂历时8.1 d和46.8 d[18]，雄蜂所需时间比雌蜂稍短也符合雄蜂先于雌蜂羽化的事实。子代羽化率也明显受温度影响，在15℃时羽化率降低，而35℃则不羽化。在15、20、25、28℃和31℃条件下，雄蜂和雌蜂年世代数随温度升高呈现增加趋势（表1）[18]。结果说明，夜蛾黑卵蜂有较广的温度适应范围，在田间有可能全年均可繁殖，此外，较短的发育历期也表明其具有很好的应用前景[18]。

1.3 行为学

提前羽化的雄蜂会静静地等待雌蜂的出现，在此期间，雄蜂不会表现出“霸占”寄主的现象，也不会驱赶其他雄蜂，而是近乎均匀地分布在卵块上。这种情况会随着雌蜂的出现而结束，雄蜂会立即开始寻找，一旦接触到雌蜂就会与之交配。常常会观察到4～5头雄蜂围绕在1头雌蜂周围与之交配，每次交配持续5～10 s。交配完成后，雌蜂即离开，对雄蜂不再有吸引力[19]。

雌蜂在到达寄主附近之前的搜寻过程看起来是随机的，一旦到达寄主卵附近其行动会减慢，开始用触角强烈地敲打寄主卵表面对其进行检查[20]。真正的产卵过程也是在雌蜂用触角对寄主进行检查后开始的。雌蜂会以转圈的方式在寄主卵表面进行检查，一圈到數圈不等。在检测到合适的寄主卵后，雌蜂会调转身体，腹部向下弯曲伸出产卵器，用后足支撑整个身体，将产卵器刺入寄主卵内产卵。产卵结束后拔出产卵器继续寻找新的寄主[5， 17]。草地贪夜蛾卵表附着的大量鳞毛是阻碍和防御大部分卵寄生蜂成功寄生该卵的原因之一[17]。然而夜蛾黑卵蜂具备应对卵表鳞毛的策略，雌蜂在寄生前会用足清理鳞毛，清理时间因鳞毛的稠密程度而异。对于多层堆积的卵块，雌蜂则会在寄生完表层卵粒后将身体挤进缝隙，进一步寄生内层卵[17]。室内饲养发现，夜蛾黑卵蜂通常存在过寄生现象，即雌蜂在1个寄主卵内产下多个后代。所有的卵均可成功发育，且在产卵后14～15 h孵化。1龄幼虫独自发育，而2龄幼虫相遇时则会利用其尖锐的上颚撕咬对方，互相伤害，但依然会有一些幼虫存活下来，因此在过寄生卵里会发现2头以上的2龄幼虫[15]。以寄生海灰翅夜蛾卵为例，过寄生卵内子代的发育速率会减缓，从1龄发育至2龄幼虫需要近70 h，而正常个体只需57 h即可完成。由于产卵时间和发育速率的不同，常常会出现不同大小和不同龄期的幼虫同时存在的情况[15]。另外，过寄生的寄主卵内因营养物质的限制，可能无法满足所有子代的营养需求，也会使得部分个体无法正常发育[21]。无论上述哪种情况，只有

在竞争寄主营养过程中完成发育的个体才能存活和羽化。

2 夜蛾黑卵蜂人工扩繁现状

2.1 扩繁模式

尽管我国有丰富的寄生蜂资源，但扩繁模式的限制是目前阻碍寄生蜂广泛应用的主要因素[22]。目前，通过利用天敌多胚生殖的特性直接为天敌提供载体寄主的方式，我国已成功建立了赤眼蜂Trichogramma、白蛾周氏啮小蜂Chouioia cunea Yang和平腹小蜂Anastatus fulloi Sheng & Wang等寄生蜂的人工扩繁体系，或者通过替代寄主的方式扩繁烟蚜茧蜂Aphidius gifuensis Ashmaed等，能稳定、大量地获取天敌昆虫产品[22]。

在替代寄主上饲养卵寄生蜂是降低成本、提高生防介体利用率的重要步骤。从20世纪70年代开始，国外学者就开展了夜蛾黑卵蜂室内人工扩繁和规模化饲养方面的研究[2325]。替代寄主的筛选是人工扩繁寄生蜂的首要工作。通过测试夜蛾黑卵蜂在39种鳞翅目昆虫卵上的寄生效果后发现，有11种夜蛾科和1种螟蛾科Pyralidae昆虫卵可被寄生。夜蛾黑卵蜂广泛的寄主范围可以确保其在田间释放后有较好的存活率[26]。寄主筛选试验表明，饲养在斜纹夜蛾Spodoptera litura Fabricius卵上的夜蛾黑卵蜂偏好寄生甜菜夜蛾卵和米蛾Corcyra cephalonica Stainton卵;此外，还发现在米蛾卵上繁育的子代蜂在寄生米蛾卵时寄生率会提升到40%。由此认为，米蛾卵可能会成为室内饲养夜蛾黑卵蜂的候选替代寄主[27]。

在使用替代寄主扩繁寄生蜂的过程中，为了保证在替代寄主上饲养出高品质的寄生蜂，必须进一步考虑和分析寄生蜂在替代寄主上的寄生能力和发育情况。此外，由于在替代寄主上多代饲养有可能会致使寄生蜂生物学习性发生变化，或许这种变化会严重影响寄生蜂在田间的控害效果。因此，在室内对寄生蜂的寄生生物学和寄生能力的研究是很有必要的[28]。通过对替代寄主米蛾卵和自然寄主草地贪夜蛾卵寄生能力的研究发现，夜蛾黑卵蜂对米蛾卵的寄生能力随饲养世代数的增加而增加，在第7代时基本趋于稳定。在米蛾卵上继代饲养第7 代到第19代的夜蛾黑卵蜂对米蛾卵的寄生能力基本相似，单雌寄生卵量在55.5～66.15粒。以草地贪夜蛾卵为寄主饲养的蜂与在米蛾卵上继代饲养19代蜂的寄生能力基本相近。夜蛾黑卵蜂在米蛾卵上继代饲养5代时对草地贪夜蛾卵的寄生能力最强，第5代到第19代蜂的寄生能力基本稳定不变。因此，该研究认为，在替代寄主上饲养的夜蛾黑卵蜂没有丧失对自然寄主的寄生能力，保证了室内繁育寄生蜂的品质[28]。国际生物防治组织（International Organization of Biological Control， IOBC）建立的标准化质量控制程序认为成虫羽化率、性比、生殖力、寿命、成虫体型大小和飞行能力是评估生防介体最重要的生物学参数[29]。同类的研究也发现在米蛾卵上继代饲养对夜蛾黑卵蜂的质量不会产生明显的影响。继代饲养35代、40代和45代后的夜蛾黑卵蜂在翅长、翅宽、体长方面近似，分别为0.47～0.51 mm、0.14～0.15 mm和0.49～0.53 mm。同样，雌蜂寿命也无显著差异，均大于5.6 d，单雌寄生卵量介于59.6～77.6粒[30]。因此，在米蛾卵上饲养夜蛾黑卵蜂是一个成功的策略。

在对夜蛾黑卵蜂室内种群和野生种群的对比中发现，尽管以草地贪夜蛾卵为寄主繁育了600代的夜蛾黑卵蜂种群与野生种群分别承受了来自室内和自然条件下不同的选择压，但这些选择压都不足以导致两个种群间ITS1和16S区域发生遗传分化，室内饲养的种群未发生遗传变异[31]。在寄生能力方面，野生种群的单雌寄生卵量（173.5粒）显著高于室内种群（145.8粒）。对寄生蜂行为和飞行能力的观察发现，随着时间的推移室内种群对寄主的搜寻能力和飞行能力均出现不同程度的下降，这将对田间释放寄生蜂成功实现生防计划产生负面影响[31]。另一项研究在比较了替代寄主米蛾卵上繁殖19代和在自然寄主草地贪夜蛾卵上繁殖250代的夜蛾黑卵蜂的体型大小和飞行能力后发现，在自然寄主上饲养的夜蛾黑卵蜂体型大于在替代寄主上繁殖时的体型，而在飞行能力方面不存在明显差异[32]。因此，在大规模饲养生防介体过程中遇到的一个问题是缺乏可以有效避免产生选择压的技术。由于基因型会适应新的环境，因此会导致种群发生遗传漂变、近亲交配等[33]。故此，建议在室内饲养过程中采用基因注入（周期性地引入野生种或不同家系个体）和半适应性饲养系统的方式来作为饲养策略[33]。Nunney建议在实验室中可通过建立不同的自交系作为可能的解决方案[34]。

我国在2010年左右开始了对夜蛾黑卵蜂的研究[16， 35]。最初主要用于防治甜菜夜蛾[36]。草地贪夜蛾侵入我国以后我国学者也相继开展夜蛾黑卵蜂资源的发掘与繁育工作。我国学者在非洲赞比亚卢萨卡地区采集的草地贪夜蛾卵块中成功分离并建立了夜蛾黑卵蜂种群。在中间繁育寄主适应性测定中发现，夜蛾黑卵蜂不寄生米蛾卵和柞蚕Antheraea pernyi Guerin-Mēneville卵，无法正常繁育种群，但在甜菜夜蛾卵与斜纹夜蛾卵上的寄生能力较好，具有作为替代寄主繁育夜蛾黑卵蜂的潜力[37]。我国黔东南地区采集到的夜蛾黑卵蜂在斜纹夜蛾卵上的卵粒寄生率高达95%以上，该寄主卵可作为替代寄主用于人工繁育夜蛾黑卵蜂[21]。目前，国内在夜蛾黑卵蜂替代寄主筛选方面的研究相对较为薄弱，同时在替代寄主上规模化扩繁夜蛾黑卵蜂的工作也处于起步阶段，亟待进一步加强。

大规模饲养和生产成本是允许生防介体用于田间释放发挥控害作用的关键因素[38]。因此，以替代寄主作为载体规模化繁育天敌昆虫的研究中替代寄主饲养流程的难易程度以及成本问题也是需要重点关注的问题。为此，巴西学者评估和比较了自然寄主草地贪夜蛾卵和替代寄主米蛾卵的饲养成本，以及分别以二者为载体扩繁夜蛾黑卵蜂的繁育成本。比较发现，饲养一代草地贪夜蛾和米蛾分别需要耗费0.002 1美元和0.000 9美元;以二者为扩繁载体繁育一代夜蛾黑卵蜂的成本分别为0.000 4美元和0.000 2美元。结合饲养过程中流程的难易程度，发现以米蛾卵为替代寄主可以更容易地在室内大量扩繁该寄生蜂，具有耗费劳力少和生产成本低等优点。该研究结果对于害虫生物防治计划的实施具有重要的意义，可指导繁育工厂以低廉的成本生产足够数量的寄生蜂用于田间释放[38]。

2.2 儲存技术

天敌

生产计划与田间应用在供需关系或时间方面存在的不协调通常会使天敌利用率降低，生产成本升高，因此在不影响天敌产品正常生命指标的前提下探索其有效的储存条件是促进生防产业发展的重要内容[22]。储存时间因天敌种类的不同而存在差异。一般情况下，对于细菌、病毒和真菌等昆虫病原微生物其储存时间相对较长，可达数月甚至几年。但是对于天敌昆虫而言，其可储存时间比上述产品要短很多，甚至同种但处于不同虫态昆虫的储存时间也大不一样。不同昆虫间储存条件也存在明显差异，有些昆虫耐受低温，有些则无法抵御低温。通常情况会通过滞育调控的手段对寄生蜂产品进行滞育诱导、滞育维持，以期获得较长的商品货架期;或者以4～15℃作为储存条件，即使如此也会对虫体的活性产生不同程度的影响[39]。

昆虫的滞育习性对天敌产品的扩繁和昆虫种群的延续具有重要意义。具体表现在： 1）滞育可提高昆虫的抗逆性，有助于昆虫度过不利于其生长发育的恶劣环境，并可使昆虫多批次繁殖，以避免因突发或不可预测的环境条件而导致其绝种的情况发生; 2）滞育可有效延长天敌昆虫产品货架期，使天敌产品与有利的季节或所需的时期配合以提高产品的利用率和控害效能;3）通过滞育调控可使昆虫种群发育更加整齐，提高雌雄个体间的交配率，利于种群的繁衍[4041]。自1943年以来，国内外学者已研究了127种寄生蜂的滞育情况[41]。诱导寄生蜂发生滞育的条件通常情况下受所处环境的温度、光周期、诱导时长以及寄生蜂自身的敏感虫态等影响[4142]。如12℃全黑条件下可使烟蚜茧蜂进入滞育，其滞育状态的虫体可保存120 d[43];12℃诱导20 d可使97.4%的松毛虫赤眼蜂Trichogramma dendrolimi Matsumura进入稳定的滞育状态，滞育态的松毛虫赤眼蜂可在3℃保存70 d[44]。由此可看出，滞育手段是大幅延长天敌昆虫贮存期的有效手段。

对昆虫种群周年持续性的维护是成功饲养寄生蜂必不可少的，因为短暂的中断可能会严重影响或阻碍生产能力恢复到所需的水平[45]。一般来说，被储存寄主及天敌昆虫的性能取决于储存的温度与时长[46]。故此，巴西学者评价了低温储存寄主卵和寄生蜂对夜蛾黑卵蜂生物学性能和寄生能力的影响。结果发现，未经紫外杀胚的米蛾卵在5℃保存7 d后被寄生卵量为23.7粒，在10℃保存7、14 d和21 d后被寄生卵量分别为37.1、67.3粒和30.9粒，均显著高于对未经紫外杀胚的新鲜米蛾卵的寄生率（11.3粒）。米蛾卵经紫外处理后在10℃下放置7 d后可被寄生31.8粒，高于经紫外杀胚但未低温处理的卵的被寄生卵量（10.2粒）。夜蛾黑卵蜂蛹的羽化率随着储存时间的延长而下降，在10℃和5℃保存7 d后蛹的羽化率分别为86.3%和64.9%。因此，作者认为未经紫外杀胚的米蛾卵和夜蛾黑卵蜂蛹的最长储存时间分别为10℃保存21 d和7 d，而成虫在5℃或10℃下保存时间要低于4 d[45]。通过该研究可发现，适宜的低温储藏技术不仅能够有效地延长天敌昆虫产品的货架期，而且还可能对天敌昆虫的寄生效能有一定的提升或改善作用。

为了使生防计划最优化，对寄主和寄生蜂进行适当的储存处理是至关重要的[47]。低温储藏技术不仅有助于降低天敌昆虫的生产成本，与此同时还可最大限度地满足田间释放的需求。生产过程中的低成本有助于使寄生蜂成为生防计划中可行的工具，且可推动和促进天敌产业的发展与进步。此外，储存技术是延长天敌昆虫保质期必不可少的程序，在此期间，通过低温调控可将天敌昆虫有效地用于生防计划中[48]。通常情况下，保质期的延长与生防成本成反比例关系，这可能对生防计划的成败起关键作用。

2.3 产品包装和运输

从室内将扩繁的天敌产品运输到田间是发挥天敌控害作用的重要环节，如何破解生防计划中天敌产品“最后一公里”的包装和运输问题是应用中面临的难题之一。因此，为了生防计划的顺利实施，需要探索应如何将天敌产品进行包装和运输到田间地头。

据报道，对前裂长管茧蜂Diachasmimorpha longicaudata （Ashmead）和弗氏短背繭蜂Psyttalia fletcheri （Silvestri）的非标准化运输过程会使寄生蜂的羽化率分别降低58%和18%，而在运输前对其进行适宜的包装和处理后可明显降低损失，其中包括迅速装运产品以及在装运产品之前对蛹进行冷却等方法，以减少新陈代谢产生的热量，达到延迟天敌羽化的目的[49]。寄生蜂成虫对食物的需求是运输成虫比较困难的主要原因。因此，被寄生但未羽化的寄主卵通常是卵寄生蜂运输的主要虫态。松散的被寄生卵可以通过填充有棉花的小管进行运输，而以卵卡形式被粘贴在卡片上的被寄生卵则常通过将其固定在塑料盒中来运输[50]。通过利用顶部镶嵌有金属网的塑料盒作为运输夜蛾黑卵蜂卵卡的容器。在塑料盒内，用带有裂缝的泡沫板作为卡槽，将夜蛾黑卵蜂卵卡嵌合在卡槽内起固定作用，每盒可放上下两层卵卡。若运输量较大时，可将卵卡以背对背的方式嵌合在同一个卡槽内以提高运输效率。一个容器可容纳20 000粒被寄生卵，成本约20卢比。研究还发现，用该装置运输0～4日龄的被寄生卵可以在田间释放后达到比较理想的状态;如果要运输低温储藏过的2日龄被寄生卵，则运输前的储藏时长最好不超过4 d[50]。可看出，对天敌产品包装和运输的深入研究对天敌控害效能具有重要意义。

3 夜蛾黑卵蜂控害能力以及在草地贪夜蛾防控中的应用

3.1 室内寄生能力的评价

功能反应是研究天敌与寄主之间相互作用的一种方法，确定其捕食/寄生动态有助于害虫综合治理计划的实施[51]。该概念由Solomon 1949年首次提出，并将其定义为捕食者捕食的猎物数量与猎物密度之间的关系[52]。在后来的发展中，Holling将其分为Ⅰ、Ⅱ和Ⅲ型3种类型，捕食者捕食的猎物数量在3种类型功能反应中的特点依次为线性增长、双曲线增长和“S”形增长[53]。功能反应测定结果表明，为当日羽化的夜蛾黑卵蜂分别提供25、50、75、100、125、150、200、250粒1日龄草地贪夜蛾卵时的寄生量依次为17.0、39.9、44.6、68.8、84.5、95.6、94.4粒和99.8粒。功能反应曲线符合Holling Ⅱ模型，寄生蜂对寄主的搜寻效应随卵密度的增加介于0.37～0.79[54]。

对生物学参数的研究是利用寄生蜂控制害虫的关键。这些参数可能会受到温度、湿度和光照等环境因素的影响，尤以温度最为重要[10]。在评价不同温度条件下夜蛾黑卵蜂对草地贪夜蛾卵的寄生能力时发现，在15、20、25、28℃和31℃下接蜂后的前24 h夜蛾黑卵蜂的寄生卵量和雌蜂寿命均存在差异。总体而言，夜蛾黑卵蜂的适生温度在20～25℃[10]。同类的其他研究也表明高温不利于夜蛾黑卵蜂存活和寄生[55]。

在寄主寄生蜂的相互作用中，寄主质量决定着寄生蜂的生长、发育、成虫前的存活情况和性比，如果寄主不合适则会导致寄生蜂后代可能不能正常发育[56]。卵寄生蜂的寄主质量主要由寄主种类和寄主龄期两个参数决定[57]。寄主龄期可能是限制性因素，因为寄主胚胎的发育会耗尽卵内的营养物质，而且寄生蜂幼虫不能消化寄主的角质层，导致其不能从发育后期的寄主胚胎中吸收营养。因此，对于卵寄生蜂而言，高龄期的寄主卵通常都质量偏低[58]。正确理解寄主卵龄与寄生蜂龄期之间的关系对于增强型生物防治（augmentative biological control， ABC）项目中为寄生蜂的使用提供适当的建议是至关重要的[59]。通过评估寄主卵龄、寄生蜂龄期以及寄生率三者之间的关系发现，1～10日龄夜蛾黑卵蜂雌蜂均可寄生草地贪夜蛾卵，且寄生蜂龄期不影响寄生卵量和子代羽化率。在寄主卵龄的测试中发现，当为雌蜂单独提供不同发育阶段的寄主卵时，雌蜂在1日龄和2日龄卵上的寄生卵量要明显高于3日龄寄主卵;同时提供1、2日龄和3日龄寄主卵时，雌蜂更偏好寄生1日龄寄主[59]。在1日龄和2日龄雌蜂的功能反应研究中发现，随着卵密度的增加，雌蜂寄生率也在不断升高，但卵密度达到150粒时其寄生率逐渐趋于稳定。结果表明，1日龄和2日龄雌蜂的功能反应符合Holling Ⅱ模型[60]。研究还发现雌蜂能够区分最适寄生的1日龄卵和不适寄生的3日龄卵，但对中间日龄的卵无法辨别[61]。

3.2 在草地贪夜蛾绿色防控中的应用

在自然界，任何一种害虫都有相应的一种或多种天敌对其发生起一定的调控作用，但各种天敌的控害能力以及作用时间等都存在差异。对某种害虫而言，一定存在控制其发生的主要天敌调控因子，表现出较强的控害能力。然而，由于自然以及人为因素等的差别，同种害虫在不同地域的主导天敌因子也不尽相同，因此在具体的应用中应因地制宜地采取适用于当地情况的防控治理措施[22]。

据报道，夜蛾黑卵蜂于1963年从巴布新几内亚引入印度并首次被用于传统生物防治[62]，1969年又从印度引入以色列用于防治夜蛾科害虫[19]。国际生物防治研究所（International Institute of Biological Control， IBCI）已为美国、加勒比海地区以及中美洲和南美洲国家提供夜蛾黑卵蜂用于草地贪夜蛾的防治[63]。美国佛罗里达州在1975年-1977年累计释放663 500头夜蛾黑卵蜂对草地贪夜蛾进行防控，而在调查中发现卵被寄生率最高为43%，平均寄生率仅有4.5%。因此，作者认为夜蛾黑卵蜂不能在佛罗里达州建立稳定的种群。分析认为，佛罗里达东南部属于亚热带气候，夏季漫长且雨量充沛;冬季温和干燥。巴巴多斯、佛罗里达和特立尼达拉岛的平均最高气温基本相似，约为30℃;而佛罗里达东南部的平均最低气温为17℃，低于巴巴多斯和特立尼达拉岛（22℃）。三地平均降雨量基本接近，在127～185 cm之间。因此，作者认为，夜蛾黑卵蜂之所以不能在佛罗里达建立稳定种群可能是因为当地草地贪夜蛾的生物学和发生规律所致，并不是气候条件影响的结果[64]。尽管夜蛾黑卵蜂未能在佛罗里达州建立稳定的种群，但鉴于该寄生蜂可在多种寄主上大规模饲养的优势，有学者仍认为夜蛾黑卵蜂可作为优良的候选蜂种在淹没式放蜂计划中用于草地贪夜蛾的防治。此外，该研究还认为可利用害虫的性信息素干扰成虫交配对防治计划进行补充，化学信息素对夜蛾黑卵蜂搜寻和寄生寄主的过程也有一定的刺激作用[65]。

此后，一些拉美国家也在不断地尝试用夜蛾黑卵蜂防控草地贪夜蛾。据1989年委内瑞拉学者报道，在玉米田连续3周以5 000头/次的放蜂量释放3次夜蛾黑卵蜂后调查发现，放蜂后两个月内在距离放蜂点30～1 400 m的范围内草地贪夜蛾卵被寄生率达78%～100%;距离放蜂点2 000～2 200 m的范围内有60%～83%的卵被寄生[66]。同样是在委内瑞拉，1998年报道了以4 000～6 000头/hm2的密度释放夜蛾黑卵蜂用于防控87.5 hm2玉米田的害虫[67]。1991年-1994年，在洪都拉斯玉米和高粱田中以75 000～105 000头/hm2/周的高密度和35 000～50 000头/hm2/周的低密度释放夜蛾黑卵蜂后调查发现，在不同月份之间寄生率在20%～92%之间波动，在不同释放密度下的寄生率不存在顯著差异，但在作物长势良好和有开花杂草的小区的寄生率（65%～92%）要明显高于作物生长不良和无杂草的小区（20%～60%）。研究还发现，在玉米叶片背面固定未羽化夜蛾黑卵蜂卵卡的放蜂方式是无效的，因为在寄生蜂羽化之前就会被捕食性昆虫捕食，如蚂蚁、蠼螋和瓢虫等。因此，在试验中应直接在田间释放羽化的夜蛾黑卵蜂成虫[1]。淹没式放蜂要求释放时间和靶标害虫开始产卵时间要同步，且其在田间

释放密度通常很难确定。在一定意义上来说，合适的释放密度在成功实施生防计划中所发挥的作用可能比寄生蜂本身的寄生能力还要大[68]。以0、6、9头/m2和12头/m2的密度释放夜蛾黑卵蜂后调查发现，不同放蜂密度条件下的草地贪夜蛾卵块被寄生率之间存在显著差异。其中，每平方米投放9头和12头雌蜂所获得的寄生率最高，分别为74%和88.3%。因此，一个合适的释放量更有利于提高寄生蜂的利用率和控害效果[68]。

在坚持“预防为主，综合防治”植保总方针的前提下，应不断优化天敌昆虫产品相关的应用技术，开发和完善匹配的配套设施，积极探索多个单项技术的融合方案以实现单项技术匹配效应远大于简单相加之和。最终构建以生物防治为主导技术，其他多种环保型技术横向互补和纵向接力的可持续性病虫害防控策略[22]。农业防治中合理的作物混作技术可增加农田小生境的作物多样性，且可为天敌资源提供庇护所与食物以提高其在自然生境中的存活率。通过评价玉米豆类、玉米南瓜和玉米豆类南瓜复合栽培以及玉米单作系统中草地贪夜蛾卵的被寄生率发现，在jarocho crema基因型玉米混作系统中，玉米豆类、玉米南瓜、玉米豆类南瓜混作后的卵被寄生率分别为87.88%、89.75%和99.50%;而yellow基因型玉米混作系统中的卵寄生率依次降至70%、64.5%和77.88%;两种基因型玉米单作时的寄生率分别为86.88%和63.25%。由此可看出，作物品种、作物混作系统的组成成分以及系统复杂度均会对夜蛾黑卵蜂的寄生效能产生一定的影响。因此，生物防治技术与农业防治二者相结合的方式对害虫综合治理效益的提升具有积极的促进作用[63]。

两个不同物种之间为了相同的食物资源或寄主而发生的相互作用称为种间竞争，它可以发生在不同的营养水平，且可能会影响物种的分布、丰度以及进化[6970]。在生物防治中，引入或释放某种天敌之前应明确天敌间的这种相互作用。因为当某个广泛应用的天敌进化出偏好寄生或捕食另一种自然天敌时，可能会导致害虫数量增加，并影响整个害虫综合治理计划[71]。有多种天敌资源可用于防控草地贪夜蛾[7273]，但不同种天敌之间是否存在互相竞争或抑制作用是释放天敌前必须评估的参数之一。通过为夜蛾黑卵蜂和短管赤眼蜂Trichogramma pretiosum分别提供已被对方寄生过的草地贪夜蛾卵后发现，当寄主卵已被其中一种寄生蜂寄生后，另一种寄生蜂则不会羽化;当同时为两种寄生蜂提供寄主卵时，夜蛾黑卵蜂的寄生率更高。对两种蜂的寄生行为的观察得知，除搜寻时间外，短管赤眼蜂其他寄生行为的耗时要比夜蛾黑卵蜂长。夜蛾黑卵蜂可识别已被短管赤眼蜂寄生的寄主卵，反之亦然[74]。究其原因，夜蛾黑卵蜂在产卵后不久会在寄主卵上摩擦其腹部和产卵器，在此期间可能有某些烃类物质作为标记物被留在了已被寄生的寄主卵表面[20， 74]。赤眼蜂通常情况下会采用外部标记和内部标记两种方式，通过触角可检测到外部标记，雌蜂为了检测内部标记则必须将产卵器插入寄主卵。外部标记是寄生蜂具有的一个普遍特征，可用来避免过寄生现象的发生;而内部标记则在减少或避免重寄生方面有重要作用[75]。由此可看出，夜蛾黑卵蜂与赤眼蜂之间存在一定的互相影响。如何通过适宜的应用技术有效降低这种影响来进一步提升防效是发挥生物防治横向互补作用的有效途径。通过观察短管赤眼蜂和夜蛾黑卵蜂以10∶0、9∶1、8∶2、7∶3、6∶4、5∶5和0∶10的比例搭配后的寄生效果发现，含有1头或大于1头夜蛾黑卵蜂处理的草地贪夜蛾卵被寄生率明显提高。可看出，两种寄生蜂以不同比例的组合可有效提升二者的控害效能，仍需在田间进一步确认该室内结果的适用性和可行性[76]。

在我国，利用夜蛾黑卵蜂防控草地贪夜蛾的田间应用实践处于初步的探索和起步阶段。2019年在贵州凯里进行的田间防效评价研究是我国首次利用夜蛾黑卵蜂防控草地贪夜蛾的报道。研究表明，人工释放夜蛾黑卵蜂后草地贪夜蛾的卵块寄生率达100%，卵粒寄生率为84.39%，这为夜蛾黑卵蜂在我国的应用提供了参考[14]。该团队还在田间评价了短管赤眼蜂和夜蛾黑卵蜂二者之间的竞争能力。短管赤眼蜂和夜蛾黑卵蜂对人工固定卵块的寄生率为52.94%和88.23%（卵粒寄生率分别为3.28%和9.96%）;对自然卵块的寄生率分别为53.33%和100%（卵粒寄生率分别为5.80%和50.33%）。此外，在未放蜂田中夜蛾黑卵蜂的自然寄生率为23.57%，未发现短管赤眼蜂。由此可看出，夜蛾黑卵蜂在种间竞争中处于优势地位，此结果与国外研究结果类似[8]。

农业走绿色高质量发展之路是乡村振兴战略实施的重要组成部分。因此，中国草地贪夜蛾的防控工作必须最大限度地降低化学药剂的使用，大力发展绿色可持续防控手段[11]。积极开展草地贪夜蛾优势卵寄生性天敌夜蛾黑卵蜂相关生物学习性、人工扩繁体系的构建以及实际应用效果的评价工作是当前亟待进行的工作，这对于推进草地贪夜蛾生物防治研究工作具有重要意义。

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（责任编辑：杨明丽）