短命植物的生态适应性及其进化意义

司 雯 庄达彬 张彦文，2 赵骥民

（1.长春师范大学生命科学学院 吉林长春 130032；2.辽东学院农学院 辽宁丹东 118003）

短命植物是指生长在冻原、干旱沙漠地区或阔叶林中的特殊植物群，植物利用融化的雪水和早春雨水提供的土壤湿度和一定温度而生长发育。在干热的夏季到来之前，它们可以在地上部分迅速完成开花结果的生命周期，然后整个植株或地上部分迅速死亡，以种子或地下部分的形式长时间休眠，度过不利于植物生长的季节[1-3]。

短命植物主要分布在北美洲、东北亚及中西欧等地，在我国集中分布的地区是新疆、内蒙古大兴安岭和东北小兴安岭等[4]，部分短命植物是阔叶林下的一个特殊层片，是在落叶阔叶林展叶之前生长发育较为原始的残遗植物，这样可以有效延长群落的光合作用时间，提高森林光能利用率，增加生态系统的能量和物质输入，提高其生产力。短命植物生长周期较短，但抗旱、抗寒能力较强，可作药用，具较高经济价值，且通过研究可进一步为确定落叶阔叶林的分布、特征提供科学依据。因此，文章系统地论述了短命植物生态适应性，主要从其分类系统、影响因子、生理生态学、分子机制等方面进行介绍，使短命植物分类更加系统，其机理研究更加清晰明确，为未来其生态适应性研究提供一定参考。

1 短命植物的分类

短命植物多生长在落叶阔叶林以及针阔混交林下，一般较为矮小柔弱，但其含水量较高，花朵硕大，色彩艳丽，可通过昆虫传粉。截至目前，已发表文献中涉及短命植物有40 多个科，包括禾本科、紫草科、伞形科、十字花科、菊科等[5]。国内外的植物专家对短命植物的研究主要集中在植物资源调查、生态学特性等，对其进行的分类研究主要体现在科属种的鉴定，根据其生长特性、地理环境进行系统分类的研究较少。直到现在都未出现被大家认可的分类原则和分类系统，究其原因，可能与短命植物本身的复杂性和区域性有关。而依据植物的生活型分类系统，按生态学原则，短命植物属于草本生活型，依据植物对水因子的生态适应性划分其生态型，其中多数属于湿生植物，存在少量的水生植物。根据不同的分类方法可以将短命植物分为不同的类别，如根据其生长周期的长短可将其分为一年生短命植物和多年生短命植物；而按照其生长环境可以划分为荒漠短命植物和林下早春短命植物。蒋瑞芬[6]根据短命植物的地下营养器官形态、繁殖特点及环境适应能力将其划分为鳞茎植物、根茎植物、块茎植物的类短命植物以及须状根、线状根的一年生短命植物。

类短命植物是生长在温带阔叶落叶林以及针阔混交林下的多年生草本植物，环境比短命植物稍好，地下芽萌发出土的时间略早于一年生短命植物，其共同特点都是生长周期短[7]。

周彦博[8]通过辽宁早春类短命植物的资源调研，根据植物名录按照我国植物学家吴征镒的植物资源分类系统，结合辽宁省现有的早春类短命植物资源将其分为保护和改造环境用植物资源、药用植物资源、食用植物资源、毒草植物资源、珍稀植物资源和工业用植物资源六大类，如表1所示。且研究了早春短命植物在辽宁省其生态结构类型分布特点，生活谱显示，一年生型＜高位芽型＜地面芽型＜隐形芽型＜地上芽型；株生长谱显示，莲座型＜分枝型＜丛生型＜匍匐型＜直立型；根生长谱显示，刷状根＜鳞茎型＜直根型＜根茎型。

通过对短命植物和类短命植物的分类研究，可以充分了解早春植物资源的科学价值和使用价值，为保护和合理利用早春植物资源提供理论基础和科学依据，有利于解决气候特殊的城市绿化植物种类较少的问题，填补城市早春绿化问题。

2 短命植物的生态适应性

短命植物并不是单一功能性地适应荒漠干热的自然环境，而是充分利用灌木未形成冠层前的阳光等有利条件，在早春积雪融化后利用雪水迅速萌发，短时间迅速完成生活史，用这种方式避开了夏季高温、干旱等恶劣的环境条件，所以短命植物很少具有干旱植物一致的典型生理结构。在长期的险境进化中，短命植物采用的逃避型适应策略不断影响其萌发、扩散、繁殖、生理等方面的习性，最终使其形成了一种具有独特抗寒、抗旱特性的环境适应性。

2.1 光照因子

在干旱荒漠与茂密林下，光照因子是促进短命植物萌发、生长、繁殖的重要条件，尤其对阔叶林下的短命植物而言，光照随着季节的变化而变化。春天时林冠层尚未郁闭，此时光照强度适宜，且可直接射入林内下层至底层，短命植物早春回温时，地上部分的休眠芽或由种子萌发的幼苗开始破土而出，迅速展叶生长、开花、授粉、结实、枯萎，经过短暂的生长周期后再次进入休眠。任珺与陶玲[7]的研究发现新疆北部短命植物的生活周期少则40～60 d，多则可达90～100 d，平均75.8 d，花期多在4～5月，果实随着炎热夏季到来而成熟。Sawada 等[9]研究结果显示，在落叶阔叶蒙古栎（Quercus mongolica）冠层郁闭前，林下早春短命植物日本猪牙花（Erythronium japonicum）种群密度和开花数量比日本常绿针叶冷杉林高30 %。

表1 早春类短命植物资源分类系统

短命植物的叶片多分裂或为复叶，且多为微形叶或小形叶，有利于光能的吸收，减少水分蒸发，十分有利于有机物质的积累，但是不同地域的短命植物存在不同的光合途径，表现出多样且复杂的光能利用形式，使植物对生境的适应性在进化过程中出现明显差异。刘彭[10]以典型C3和C4植物作为参照对象，解剖了这两种典型的短命植物，发现C3植物与短命植物在叶片解剖结构上存在差异。在叶片的细胞排列结构上，短命植物存在一个类似C4植物的结构——花环结构。同样，于喜风和周桂玲等[11-13]对大量短命植物营养器官进行了解剖学研究，发现有多种短命植物叶片具有 C4高光效植物的结构，这些结构特征作为物质基础，使短命植物具有了高光效性。而Mulroy 和Rundel[14]研究显示生长在加利福尼亚荒漠中的夏季一年生植物多数采用C4途径进行光能利用，而在索诺兰荒漠的冬季一年生植物和多数夏季一年生植物则采用C3途径。新疆北部短命植物也多数采用C3途径[15]。Boardman[16]、Berry 和Bjorkman[17]发现，起源和生长于低温、低光强地区的植物比分布于高温、高光强地区的植物达到最大光合速率所需要的温度更低。这些都是植物通过改变代谢来适应环境的结果[18]，短命植物相比其他高等植物和农作物生长周期更短，光合速率更高[19]。

在高温干旱的沙漠地区，不同短命植物种子萌发需要不同的光照，研究显示仅有较少的短命植物缺少光照无法萌发，如Trichocereus terscheckii在白光中的萌发率最高，而黑暗条件则无法萌发[20]。大部分的种子在光照或黑暗条件下可以萌发且无显著差异，甚至黑暗环境下更有利于有些短命植物种子萌发。对于短命植物来说，光照是通过传递外界环境信号的形式来打破种子休眠以促进种子萌发生长，而并非以能量物质的形式参与种子萌发。且某些荒漠短命植物的种子萌发有时会被光照所抑制，比如红砂在光照条件下的萌发率普遍低于黑暗条件下的萌发率；当发芽最适温度时，在光照条件下的红砂种子也能比较好地萌发，但是当温度逐渐达到萌发极限温度时，光照就会抑制种子的萌发[21]。研究表明，当温度比较适宜的时候，光照对种子萌发的影响比较小，但当温度不是特别适宜时，光照对种子萌发的影响则会相应增强[22]。

2.2 温度因子

在极端地区，低温是影响短命植物重要的非生物胁迫之一。植物种类的不同以及同种植物的不同发育阶段所需要的适合温度具有明显的差异，东北地区早春地表温度较低，土壤仅部分解冻，非常不利于植物生长，短命植物恰在低温下开始萌动、展叶，虽然温度较低，但短命植物适应能力较强，并未出现霜害和冻害。而短命植物具有特殊的生活性，在低温环境下能够冲破限制迅速生长发育并完成生活周期。尽管其幼苗具有一定耐寒性，但低温条件在一定程度上也影响了植株生长速度，减少了苗期生物量的积累，使得植株外观上矮小，最高仅有5～30 cm；当温度回升，日照随之增长，植株的高度已经固定，因为此时植物由营养生长迅速转变为生殖生长，进入抽苔、开花、授粉、结实、枯萎。

很多隐芽型短命植物通过埋藏于地下的根状茎、鳞茎之上的冬芽来躲避冬季低温的不良环境，且其鳞茎、根状茎等地下营养体贮藏了大量的营养物质，可以在来年植物体生长发育时为其提供能量来源。从而使在去年土壤尚未解冻时，这类植物就可以利用贮存的营养物质来生长，同化早春的光能。土壤溶化后，再重新吸收其中的养分，继续生长发育。进而达到贮藏与吸收完满而有节奏的结合，实现其对早春低温环境的适应。

而冬季一年生植物为了在低温环境下增加吸收的热量，以保持植物体温不低于冰点，多具有莲座型叶片；几乎没有重叠的叶片会有更大的表面积，可以获得丰富的太阳辐射[23]。同地区的夏季一年生植物，由于夏季荒漠地表温度相对较高，极少具有莲座叶片结构。还有一种冬季一年生植物，具有裂叶结构，可通过此结构降低边界层效应，通过气孔吸收更多的CO2，提高气体交换速率，促进植物生长发育[24]。

温度是种子萌发的关键影响因子，部分短命植物以种子的形式度过极限环境，而不同植物种子的萌发最适温度与其本身特性及生活环境密切相关，适宜的温度可以改变种子休眠的形式，从而对未休眠的种子的萌发速度产生影响。在一般情况下，绝大多数短命植物在昼夜温差较大的环境比在昼夜温差很小的环境更有利于种子的萌发，表明变温条件比恒温条件更有利短命植物的种子萌发。

2.3 水分因子

在自然界中，水是植物生长发育必不可少的物质。在温带林下土壤的含水量是随着季节变化的，春季的土壤含水量较低，呈干旱状态，而林内枯枝、落叶、枯草丛等营造出了较适宜的微环境，可以减少春风的侵袭，有利于矮小的短命植物生存。林下的早春短命植物可以充分高效地利用生长环境的高湿条件，进化局部器官，为逃避严峻的干旱环境迅速完成生活史。在干旱胁迫下，植物采用耐旱型和避旱型两种相反的水分利用策略。如羽扇豆是避旱型植物，可利用器官形态和气孔调节减少水分流失，而Malvastrum rotundifolium 是耐旱型植物，因为其本身具有很大的空间，可以有效利用水分。于喜凤等[25]研究发现异喙菊的茎叶表皮结构简单，仅具有单层细胞，且角质层较薄，是须根型植物，根系浅，根长仅10～15 cm，断定其为中生植物。杨戈等[26]对新疆19 种短命植物营养器官的解剖学研究结果与于喜凤一致。李银芳等[27]研究发现，短命植物体内的吸水力和持水力较旱生木本植物低，但自由水量和蒸腾强度比旱生木本植物高。因此可以认为，一年生短命植物对干旱环境的适应主要是利用其特殊的生理特性和短暂生活史来完成的，而不是通过内部结构的特化，因此短命植物是干旱植被中一类特殊的草本植物。

在干旱荒漠地区，短命植物整个生活史对水更是表现出高度的依赖性。Sawada 等[28]的研究显示，在正常年份下的索诺兰荒漠，冬季一年生植物叶片与水分相关参数的变化范围比较大，在短暂的萌动生长期间其蒸气传导力和水势较高，随着盛花期的到来，参数逐渐降低。而夏季一年生植物因为高温环境导致叶片蒸汽传导力种间变率较小，但是叶片蒸汽传导力的日水势可以基本保持常数[29]。

有不少研究者将荒漠短命植物判断为旱生型植物，如李进等[30]研究发现疏齿千里光（菊科短命植物）根部的导管数量少，次生结构发达，导管腔大，判断其是一种具耐旱结构的旱生短命植物。因此，短命植物的根系为了适应其生长周期的特点，根系并不发达，集中分布于土壤表层，且侧根偏多，分化较简单，根茎髓部有大型和特大型薄壁细胞，以利于吸收早春土壤的水分。

此外，短命植物的生长对于偶然性降水具有极大的敏感性和适应性，在极端干旱的条件下，短命植物种子为了逃避物种灭绝会进行休眠，等到环境中出现合适的水分条件时，便会出现爆发性的萌发，这种非一次性萌发机制可造成种群的变化从而影响层片结构特征。短命植物的种子通常比较小，数量多，常具有特殊的功能性组织，可以保证后代可持续繁殖。有研究显示，在乃盖夫荒漠中，部分短命物种的种子仅需要10 mm 的降水就能萌发[31-33]。而Went[34]发现短命植物在营造的人工降水环境下，萌发率比无降水高3～4 倍；Tevis[35]研究却发现与等量的人工降水环境相比，自然环境下的实际降水更容易促进种子萌发。袁祯燕研究发现部分早春短命种子可利用天然种衣的粘液性，遇水后吸附沙粒，增加重量的同时，更有利于吸收土壤中的水分；且无种衣的种子比天然种衣的种子萌发快，但是无种衣的种子萌发出的幼苗更容易受极端环境影响，尤其易干死，这是因为种子的天然种衣具有较强的吸附水能力，其吸水速度高、吸水量大，失水时间较长，种子干旱环境下可以充分高效利用有限的水分，促进种子萌发。

短命植物在恶劣条件下为了逃避物种的灭绝能够缩短生活周期，但当环境中温度、水分条件改变时，又能呈现出类似一、二年生草本植物的特征而与其生长环境高度协调。

由此可见，植物适应干旱胁迫的形式具有多样性和复杂性，对其体内水分状况和内在适应机制，尚待进一步深入研究。

3 短命植物的生理机制研究

对短命植物光合特性方面的生理机制研究至关重要，因为植物的生长发育、产量形成以及次生代谢物质的合成积累可以直接受光合作用的影响，而干旱胁迫会导致光合作用降低、产量减少。

光合有效辐射、湿度、温度等环境因素对光合作用有明显的影响，可以增高或降低植物净光合速率，会对荒漠植物光合系统造成不可逆的伤害。研究发现，温度与短命植物的光合速率密切相关，当短命植物的叶片温度在20 ℃～35 ℃时达到最大净光合速率，12 ℃～22 ℃时是植物吸收C02的最适大气温度范围，叶片温度范围在20 ℃左右。光合速率在不同种植物叶片之间的差异很大，荒漠一年生植物的净光合速率一般低于短命植物。

蒲丹[36]对短命植物在不同水分条件下的水分代谢和光合作用特征研究结果表明，四种短命植物幼苗在水分胁迫下净光合速率、蒸腾速率下降，水势降低，RWC 显著下降，气孔导度减小。当在土壤处于中度干旱时，导致短命植物光合速率和蒸腾速率下降的原因主要是气孔因素，这说明短命植物具有较强的光合作用能力，当在土壤处于中度干旱时，可通过调节气孔关闭来达到缓解或阻止光合速率和降低蒸腾速率的目的，但是由于植物保水能力不强，水分利用率不稳定，所以当土壤处于重度干旱时，光合作用会受到严重抑制。

邱娟等[37]对准噶尔荒漠的16 种早春短命植物生长盛期的蒸腾速率、水分利用效率、净光合速率等特征进行了测定，并对其生物量分配进行了研究，各类参数表明短命植物具有典型的C3植物特征，单位叶面积、蒸腾速率明显高于其他类型的荒漠植物，但其水利用效率较低，并且发现其生长发育过程中植物的叶面积比和单位叶面积干重较高、根与地上生物量的比值较低，说明其生长速率相对较高，这与其生长发育节律相一致，反映了这些植物适应特点与准噶尔荒漠环境高度契合。

在干旱荒漠地区，短命植物的水势研究也是关键环节，因为水势是衡量植物体内水分情况的重要参数之一。郑荣倩等[38]研究结果发现，黑鳞顶冰花的花粉释放比较缓慢，是分批次的，花冠在夜晚闭合，白天张开，在雨雪天时也会闭合，能避免花粉因遭遇灾害性天气而失去活性，从而确保繁殖不受影响。于喜凤等[39]研究发现小甘菊的皮层细胞及髓部薄壁细胞可以存储大量水分，能满足花果期对水分的需求；且其属于C4型植物，能够有效利用光能，积累大量有机物，迅速完成其短暂的生活周期。

多项研究表明，植物的形态结构和微观结构与植物的抗寒性也有直接关系，短命植物在长期适应环境过程中，进化出特殊生理性状。如在种子方面，植物具有强大的结实能力，果实（种子）数量多，具有多态性，部分具有天然种子，种子分批次进行萌发。韩慧[40]在短命植物苗期对其进行不同浓度梯度的盐胁迫研究，发现在盐胁迫下，植物内的丙二醛含量、可溶性蛋白含量、可溶性糖含量和脯氨酸含量都有明显变化，表明通过可溶性糖和可溶性蛋白含量以及脯氨酸含量的综合增减可以调节短命植物的耐盐能力；并发现角果毛茛的耐盐能力比绵果荠强。

而在自然界中微生物对短命植物的生长发育也有一定的影响。如陈志超等[41]人研究发现在极端贫瘠和干旱的古尔班通古特沙漠中，丛枝菌根真菌对早春短命植物小车前和尖喙栊牛儿苗生态适应性的贡献表现为促进营养生长、提高后代（种子）繁殖数量。Zhang Tao 等[42]人对短命植物沉香阿魏草根部细菌群落的多样性、结构、组成等进行探索研究，为环境梯度下水草与根际细菌群落之间的协同进化和相互作用机制提供了新的思路，更充分地了解全球环境中根际微生物群落在调节植物生长和适应性的重要作用。

4 短命植物的适应性进化

适应性进化（adaptation evolution）指为了增加在特定环境中生存和繁殖的可能性，而进行选择性遗传变异的过程，它的产生来自多个进化驱动力（例如选择、遗传漂变、突变和迁移等）之间的相互作用，并且已经成为许多理论研究的热点和焦点。适应性（adaptation）是生物的生理功能、形态结构、行为习惯等或整个生物体适合于一定的生态环境的特征，具有普遍性和相对性[43]。

光照是制约林下短命植物种子萌发生长的关键因子，同时影响植物的光合途径、开花、结实等发育特征。短命植物多采用C3途径，但是光能的利用多样性、复杂性与一般植物有差异；同时温度影响植物光合生理特性、种子萌发、快速生长发育等，短命植物通过改变各类代谢来适应这些特殊环境。植物对干旱的适应主要有三种进化途径：一是植物具有抗旱特性，其根系较为发达，具有较强的吸水能力，足够应对其高蒸腾强度，维持其自身生长发育；二是植物属于避旱型，即蒸腾强度低，其外观主要表现在短小的叶片或在长期干旱环境下退化，或是其气孔凹陷、蒸腾阻力大；三是速生型植物，为了躲避极端环境或天气，利用早春雨季在短时间内迅速完成生活史，然后进行长时间的休眠。而短命植物较为特殊，既属于速生型植物，又在速生躲避干旱的同时部分植物具有抗旱或避旱特性。短命植物的生长环境多集中在冬季湿润的干草原、荒漠、地中海气候下的草地及中生落叶群，在长期极端恶劣环境的影响下形成了独特的形态及生理生态适应特征，如莲座型叶、裂叶结构、多形态种子等。综上，短命植物的低温、抗旱生理代谢等方面存在特殊的适应性进化。

短命植物的分子适应性进化机制正处于探索阶段，尚不明确具有重要应用价值的抗旱、抗寒分子机制研究。目前李晓翠等[44]研究发现小拟南芥的MKK 基因家族中ApMKKs 在成熟叶片、茎、花和果实以及盐胁迫下具有表达模式，复制基因的表达具有组织特异性和功能多样性，部分表达模式存在差异，但在盐胁迫下的表达模式却基本相同。结果表明，MKK 是介导小拟南芥发育过程，且参与其非生物胁迫信号转导通路的复杂机制。而YuHuan Jin 等[45]基于小拟南芥，利用qRT-PCR 定量分析法，选择10 个候选参考基因从A.pumila 的全长转录组数据中对其表达稳定性在四种非生物胁迫（干旱，高温，寒冷和盐分）和七个不同的组织（根，下胚轴，子叶，叶子，茎，花和长角果）中进行了评估，结果显示干旱胁迫下的UEP 和HAF1，高温胁迫下的UBQ9 和GAPDH，寒冷胁迫下的UBC35 和GAPDH，盐胁迫下的GAPDH 和ACT1 为最稳定的参考基因。此外，对于所有样品来说，GAPDH 和UBQ9 是最稳定的参考基因组合。K+摄取渗透酶基因KUP9 的表达模式进一步验证了选择的参考基因适合基因表达的标准化，从而促进短命植物的功能基因组学研究。

目前，利用农杆菌、基因枪等手段，将抗性目的基因转入特定植物受体中，以此增强植物受体的抗性，短命植物的抗寒性基因已经得到了初步应用。

5 总结及展望

短命植物是荒漠地区一类特殊生态型草本植物群体，对环境的高度适应性、物候期的特殊性，引起研究者们广泛关注，尽管存在地域局限，但对短命植物的研究已经涉及诸多方面，如盖度分析、系统分类、生态适应性、物候期观察、种子萌发等已经获得较多的研究成果，但植物的生理生化研究、分子机制研究正处于摸索阶段，关于短命植物的快速生长及形态特征的特殊性生理机制研究以及其抗旱、抗寒等抗性基因的分子机理有待进一步深入研究。关于短命植物的药用价值、观赏价值、经济价值的应用研究报道较少，且很多短命植物种子库建立及应用的问题亟待解决。