美国白蛾在我国由北向南扩散过程中体型与繁殖能力的地理变异

邱 莹，王 玮，赵吕权

（南京林业大学 a.南方林业协同创新中心；b.林学院，江苏 南京 210037）

体型是所有生物的一个重要特征，因为它与其它生活史特征有着密切的联系[1]，如体型较大的昆虫通常在水和食物不足的情况下生存能力更强，而且它们能够更好地应对越冬时的不利环境[2]。另外，有研究结果表明，体型较大的雌虫具备更强的繁殖能力[3]；而体型较大的雄虫则更容易获得交配机会[4]。尽管较大体型对昆虫来说是有益的，但获得较大体型的代价是昂贵的，所以昆虫并不总是进化出最大的体型[5]。例如，为获得较大的体型昆虫通常需要较长的发育时间，而延长发育时间意味着增加了被捕食的风险[6]；相反，在一些资源有限或不适的环境压力下，较小的体型则表现出明显优势，因为较小的体型对昆虫抵御饥饿和高温更有利[7]，同时也有利于雄虫的交配竞争[8]。因此，在不同的生物和非生物条件下，对体型的不同选择压力导致昆虫体型存在空间变化。

昆虫体型随纬度变化表现出两种模式，一种是昆虫体型随纬度增加而增加称为贝格曼法则[9]，一种是昆虫体型随纬度增加而减小称为逆贝格曼法则（Converse Bergmann’s rule）。昆虫体型遵循贝格曼法则或逆贝格曼法则主要受化性、温度及生长季节长度等影响[10-11]；除此之外，昆虫体型随纬度变化的变化规律亦受食物数量与质量以及遗传因素的调控[12-14]。

虽然，昆虫体型随纬度变化的变化规律得到了广泛研究[15-16]，然而，对外来生物入侵扩散过程中，体型随纬度变化的变化规律却报道的较少[17]。特别是扩散过程中，随着昆虫体型变化，其繁殖能力是否发生改变更是很少得到关注。事实上，外来生物入侵后扩散过程中体型和繁殖能力是否发生改变，对评估外来入侵生物扩散过程中对新环境条件的适应能力具有重要的意义。

美国白蛾Hyphantria cunea是世界检疫性害虫[28]，其原产于北美，于1970年左右传入日本，随后传入中国，由于其取食范围广，适应能力强，对中国的林业生产造成了严重的损失[18-19]。美国白蛾在原产地北美地区1年发生1 代，在日本的东京地区一年发生2 代，随着其向南扩散和气候变化，1年可以发生3 代或更多[20]。美国白蛾初传入中国时，1年发生2 代，现在中国的大部分地区1年发生3 代[18]。美国白蛾以蛹滞育越冬，幼虫初期的光周期长短决定其是否进入滞育，随着美国白蛾由北向南扩散时化性的改变，诱导进入滞育的临界光周期也发生明显变化[20]。

美国白蛾于20世纪70年代传入中国后，现已扩散至江苏南京等地（国家林业和草原局公告2017年第2 号）。美国白蛾入侵我国后从北向南扩散过程中面临生长季节气候特别是温度的变化，而温度对美国白蛾的生长发育产生明显影响[21]。调查结果表明，自然环境条件下，从5月份开始，美国白蛾越冬滞育蛹羽化产生第1 代幼虫，此时从辽宁凤城至江苏淮安地区的气候条件特别是温度条件呈明显的纬度梯度。美国白蛾为适应不同地区地理气候条件差异，其体型是否会产生变化，目前尚不明确。

为明确美国白蛾入侵我国后由北向南扩散过程中体型是否产生改变，分别采集不同地理种群的美国白蛾高龄幼虫带回实验室后于室外自然环境条件下继续饲养，待幼虫化蛹、蛹羽化和成虫产卵后，分别测定蛹、成虫和卵的体型及成虫怀卵能力，以期揭示美国白蛾入侵我国后由北向南扩散过程中体型的变化规律，同时探明伴随体型变化成虫繁殖能力的变化规律。

1 材料与方法

1.1 供试虫源

美国白蛾高龄幼虫分别于2019年5—6月采自辽宁省凤城市、天津市武清区、山东省商河县和江苏省淮安市，采集地区经纬度详见表1。采集幼虫时全部选择寄主为杨树Populus deltoids，以避免因寄主种类差异对其生长发育的影响。采集的幼虫（＞200 头/地理种群）带回实验室后置于塑料容器内（直径10 cm；高8 cm）于室外自然环境条件下继续用杨树叶饲养，每日更换1 次饲料，直至预蛹。幼虫化蛹后，将蛹移至另一个塑料容器内（直径5 cm；高4 cm），容器底部放置一层脱脂棉，脱脂棉上放置一层吸水的滤纸以保持一定湿度，蛹置于滤纸上，直至成虫羽化。成虫羽化后，将成虫移至一个养虫笼内（30 cm×20 cm×30 cm），每个养虫笼放入约20 对成虫，同时在养虫笼内放入白色纸条，供成虫产卵。成虫产卵后，将卵移至培养皿内，培养皿内先放入吸水后的滤纸以维持一定的湿度。

1.2 蛹重和体型的测量

美国白蛾化蛹后第3 天，根据第1 腹板交汇线的有（雌蛹）无（雄蛹）判定蛹的性别。然后将蛹随机分组，分别用电子天平（0.000 1 g）和游标卡尺（0.1 cm）测定蛹重、蛹宽和蛹长。

1.3 成虫体型特征测量

成虫羽化3 d 后，用游标卡尺（0.1 cm）分别测量雌、雄成虫体长、翅长和后足腿节。

1.4 雌虫怀卵量和卵大小

美国白蛾雌虫产卵后第2 天将卵卡上卵块剪下至蔡司体视显微镜下测量卵的直径，雌虫死亡当日于蔡视体视显微镜下进行解剖，将卵巢管平铺于蜡盘，滴加缓冲液，使卵游离在缓冲液中并计数。

1.5 数据统计与分析

美国白蛾体型的地理变异用单因素方差分析（ANOVA），不同地理种群间体型和雌虫产卵量差异采用LSD 多重比较；不同地理种群间的相关性用线性回归分析，所用软件为SPSS 22.0。

2 结果与分析

2.1 蛹重和体型的地理变异

美国白蛾不同地理种群蛹的质量存在显著性差异（雄蛹：F3428=70.7，P＜0.01；雌蛹：F3361=14.2，P＜0.01；图1A-B）。随着美国白蛾由北向南扩散，天津武清、山东商河和江苏淮安种群间蛹的质量呈现逐渐减小的趋势（P＜0.05）。然而，与上述趋势不同，辽宁凤城种群蛹的质量显著低于天津武清、山东商河及江苏淮安种群蛹的质量（P＜0.05）。线性回归分析表明，4 个地理种群蛹的质量与纬度间不存在相关性（雄蛹：R2＜0.001，P＞0.05；雌蛹：R2=0.016 5，P＞0.05；图1A-B），但除辽宁凤城种群外，天津武清、山东商河及江苏淮安种群蛹的质量与纬度间存在显著的正相关关系（雄蛹：y=0.002 53x-0.007 3，R2=0.183 91，P＜0.01；雌蛹：y=0.002 91x+0.013 99，R2=0.088 74，P＜0.01；图1A-B）。

与体重相似，不同地理种群蛹的长度也存在显著性差异（雄蛹：F3428=55.7，P＜0.01；雌蛹：F3361=74.6，P＜0.01；图1C-D），辽宁风城种群蛹的长度显著低于天津武清、山东商河和江苏淮安种群蛹的长度（P＜0.05）；天津武清、山东商河和江苏淮安种群间，天津武清种群蛹的长度显著大于山东商河种群（P＜0.05），山东商河种群蛹的长度显著大于江苏淮安种群蛹的长度（P＜0.05）。线性回归分析表明，4个地理种群蛹的长度与纬度间不存在相关性（雄蛹：R2＜0.001，P＞0.05；雌蛹：R2=0.014 19，P＞0.05；图1C-D），但除辽宁凤城种群外，天津武清、山东商河及江苏淮安种群蛹的长度与纬度间存在显著的正相关关系（雄蛹：y=0.126 54x+6.102 29，R2=0.203 31，P＜0.01；雌蛹：y=0.123 91x+7.338 79，R2=0.134 94，P＜0.01；图1C-D）。4 个地理种群蛹的宽度亦然，天津武清最大，山东商河种群次之，辽宁凤城种群最小。与长度一样，除辽宁凤城种群外，天津武清、山东商河及江苏淮安种群蛹的宽度与纬度间存在正相关关系（雄蛹：y=0.035 95x+2.476 02，R2=0.099 2，P＜0.01；雌蛹：y=0.032 94x+3.130 91，R2=0.058 01，P＜0.01；图1E-F）。

2.2 成虫体型的地理变异

美国白蛾不同地理种群成虫体长也存在显著性差异（雄虫：F3122=21.9，P＜0.01；雌虫：F3120=60.7，P＜0.01；图2A-B）。方差分析结果表明，最初入侵地辽宁风城地区成虫体长显著低于扩散后的天津武清、山东商河和江苏淮安种群成虫体长（P＜0.05）；而天津武清、山东商河和江苏淮安种群间，天津武清种群成虫体长显著大于山东商河种群和江苏淮安种群成虫体长（P＜0.05）。线性回归分析表明，4 个地理种群成虫体长与纬度间不存在相关性（雄虫：y=-0.080 1x+12.762 46，R2=0.049 1，P＞0.05；雌虫：R2＜0.001，P＞0.05；图2A-B），除辽宁凤城种群外，天津武清、山东商河和江苏淮安种群的成虫长度与纬度间存在显著的正相关关系（雄虫：y=0.060 7x+7.936 2，R2=0.018 42，P＜0.05；雌虫：y=0.267 64x+2.785 26，R2=0.331 39，P＜0.01；图2A-B）。

不同地理种群美国白蛾成虫后足腿节间也存在显著性差异（雄虫：F3122=11.1，P＜0.01；雌虫：F3120=31.5，P＜0.01；图2C-D）。天津武清种群成虫后足腿节显著大于其他3 个地理种群的美国白蛾成虫（P＜0.05），辽宁凤城种群雌虫后足腿节长度显著小于山东商河和江苏淮安种群（P＜0.05）。线性回归分析表明，4 个地理种群成虫后足腿节与纬度间不存在显著的相关性（雄虫：R2=0.052 52，P＞0.05；雌虫：R2=0.001 66，P＞0.05；图2C-D），但除辽宁凤城种群外，天津武清、山东商河和江苏淮安种群的成虫后足腿节长度与纬度间存在显著的正相关关系（雄虫：y=0.028 29x+0.760 06，R2=0.200 35，P＜0.01；雌虫：y=0.030 6x+0.726 8，R2=0.067 4，P＜0.01；图2C-D）。与体长和后足腿节相似，不同地理种群美国白蛾成虫前翅长也存在显著性差异（雄虫：F3122=25.4，P＜0.01；雌虫：F3120=33.7，P＜0.01；图2E-F）。辽宁凤城种群成虫前翅长度显著低于其他3 个地理种群成虫的前翅长度（P＜0.05），在天津武清、山东商河和江苏淮安种群间，天津武清种群成虫前翅长最大，山东商河种群次之，江苏淮安种群最小。与体长和后足腿节一样，除辽宁凤城种群外，天津武清、山东商河及江苏淮安种群成虫前翅长与纬度间存在正相关关系（雄虫：y=0.127 26x+7.555 79，R2=0.177 83，P＜0.01；雌虫：y=0.176 76x+9.552 63，R2=0.226 48，P＜0.01；图2E-F）。

2.3 卵大小的地理变异

不同地理种群美国白蛾卵直径存在显著性差异（F3415=41.5，P＜0.01，图3）。辽宁凤城种群卵直径最小，江苏淮安种群卵直径最大，而天津武清和山东商河种群卵直径居中，线性回归分析表明，美国白蛾卵直径与纬度间存在显著的负相关性（y=-2.913 52x+598.491 43，R2=0.178 94，P＜0.01，图3）。

2.4 怀卵量的地理变异

不同地理种群美国白蛾怀卵量存在显著性差异（F3415=8.1，P＜0.01，图4）。淮安种群怀卵量最少，天津武清种群怀卵量最多，山东商河和辽宁凤城居中。线性回归分析表明，除辽宁凤城种群外，天津武清、山东商河和江苏淮安种群怀卵量与纬度间存在显著的正相关关系（y=30.414 62x-513.576，R2=0.266 13，P＜0.01。图4）。

图2 美国白蛾成虫体型的地理变异Fig.2 Geographic variation in adult size of Hyphantria cunea

图3 美国白蛾卵大小的地理变异Fig.3 Geographic variation in egg size of Hyphantria cunea

图4 美国白蛾怀卵量的地理变异Fig.4 Geographic variation in of Hyphantria cunea

3 结论与讨论

入侵昆虫在新的地理环境中定居和传播的能力范围与形态、生理或行为特征有关[22-23]。本研究结果表明，武清、商河和淮安3 个地理种群蛹和成虫体型呈现随纬度增加而增加的趋势，而凤城种群蛹和成虫体型显著小于武清、商河和淮安3个地理种群蛹和成虫体型；4 个地理种群卵大小呈现随纬度增加而减小的趋势；淮安种群怀卵量最少，武清种群怀卵量最多，商河和凤城居中。上述结果表明，美国白蛾入侵我国后由北向南扩散过程中，为适应当地气候条件变化，其体型与繁殖能力表现出明显的地理变异。

昆虫体型的地理变异受化性及栖息地的温度、食物数量与质量等因素的调控[11,16]。美国白蛾入侵我国后由北向南扩散过程中，在天津、山东和淮安等地皆为3 化性；另外，采集标本的时间在春季，此时自然环境条件下饲料充足，因此认为可以排除3 个地理种群的美国白蛾蛹和成虫体型差异是由化性或食物的数量或质量引起的。事实上，昆虫是变温动物，不具备调节体温的能力，其生理和生化过程受温度的调控，在适宜的温度范围内，温度升高会导致新陈代谢速率加快[24]；同时，温度升高会诱导昆虫生长发育速率加快，缩短发育时间，在昆虫成熟时，导致昆虫体型变小[25]。在相同的生长季节，天津武清、山东商河和江苏淮安3 个地区的温度呈明显的温度梯度关系，因此，推测上述3 个地理种群蛹和成虫体型的地理变异规律与温度有关，即随着美国白蛾入侵我国后由北向南扩散时，随着生长季温度升高，导致蛹和成虫体型随着纬度增加而增加。由于较小的成虫体型有助于抵御高温[26]，因此，美国白蛾在我国由北向南扩散过程中，为适应当地环境形成的较小体型可能有利于抵御南方的高温，进而有助于其在我国由北向南扩散与适应。另外，在研究美国白蛾滞育蛹的地理变异规律时发现，与非滞育蛹体型随纬度增加而增加相反，天津武清、山东商河和江苏淮安3 个地理种群的美国白蛾滞育蛹体型随纬度增加而减小（未发表数据），因此，美国白蛾蛹和成虫的体型地理变异规律仅是因为美国白蛾为适应当地气候条件，通过表型可塑性形成的，还是在扩散过程形成的遗传因素亦或是母代效应的作用？非常值得进一步深入研究。

虽然天津武清、山东商河和江苏淮安3 个地理种群蛹和成虫体型随纬度增加而增加，但辽宁凤城种群却与上述3 个地理种群未显现出明显的地理变异规律，造成上述现象的原因可能与化性有关。虽然有报道指出，由于气候变暖等因素的影响，美国白蛾在我国大部分地区一年发生3代[18]，但调查结果表明，辽宁凤城地区一年仍然只发生2代，而天津武清、山东商河和江苏淮安地区则一年发生3 代。因为辽宁凤城种群为2 化性，而天津武清、山东商河和江苏淮安3 个地理种群为3化性，所以辽宁凤城种群与其它3 个地理种群的体型未能表现出明显的地理变异趋势。其它昆虫也表现出相似的结果，中华稻蝗Oxya chinensis仅在同为1 化性的铁岭、济宁与泗洪3 个地理种群的体型与纬度间存在明显的相关性，而与南方的2化性的长沙和海口种群无明显的相关性[11]。然而，与中华稻蝗北方1 化性种群体型大于南方2 化性种群相反，2 化性的辽宁风城种群蛹和成虫体型显著小于南方的3 化性种群，这个结果与预期相反，因为南方3 化性种群为在适宜的季节完成发育，一般会缩短发育历期，从而导致南方3 化性种群体型更小，然而为什么美国白蛾北方的2 化性种群体型小于南方的3 化性种群，对此还无法给出合理的解释。

与天津武清、山东商河和江苏淮安3 个地区美国白蛾蛹和成虫随纬度增加而增加相反，3 个地区卵的体型随纬度增加而减小，造成上述现象的原因可能与卵的抗逆有关。因为高温对美国白蛾卵孵化产生了明显的不利影响[21]，而较大的体型可以提高卵抵御高温的能力，因此美国白蛾入侵我国后由北向南扩散时，卵体型随纬度增加而减小有助于其抵御高温，保证其高温下的存活率，进而有助于其向南扩散。

与天津武清、山东商河和江苏淮安3 个地理种群的美国白蛾蛹和成虫体型随纬度增加而增加一致，3 个地理种群的成虫怀卵量也随纬度增加而增加。上述规律可能与雌虫怀卵能力有关，因为昆虫体型与产卵能力间存在相关性[27]。美国白蛾成虫体型随纬度增加而增加，而美国白蛾卵的大小随纬度增加而减小，因此，在成虫体型随纬度增加而增加，卵的体型随纬度增加减小的情况下，有理由相信，美国白蛾怀卵能力随纬度增加而增加。也就是说，美国白蛾在入侵我国后由北向南扩散过程中，为适应当地的气候条件，繁殖能力受到了抑制。

致谢：凤城市林业检疫局陈军，天津市武清区农业农村委员会王大晶和孙大赛，商河县自然资源局闫家河为标本采集提供了帮助，在此一并表示感谢。