不同饥饿程度拟小食螨瓢虫对朱砂叶螨的捕食作用

陈俊谕，王建赟，张方平，李 磊，韩冬银， 章程辉，符悦冠*

(1.中国热带农业科学院环境与植物保护研究所，海口 571101；2.海南大学生态与环境保护学院，海口 570228)

朱砂叶螨Tetranychuscinnabarinus(Boisduval)属蛛型纲Arachnida真螨目Acarifornes叶螨科Tetranychidae，是木薯、棉花、豆类、瓜类、果树和蔬菜等多种作物上的重要螨类(卢永宏和杨群芳，2010；王少丽等，2011；辛天蓉等，2019)。该螨繁殖能力强，世代历期短，生产上大量施用化学农药进行防治，导致抗药性、农药残留和再猖獗等问题突出(严柳等，2018；王梦瑶，2018；辛天蓉等，2019)。利用天敌昆虫防治害螨具有安全、可持续、环境相容性好等优点。拟小食螨瓢虫Stethorus(Allosstethorus)parapauperculusPang属于鞘翅目瓢虫科Coccinellidae小毛瓢虫亚科Scymninae食螨瓢虫族Stethorini短管食螨瓢虫亚属Stethorus，是朱砂叶螨、六点始叶螨Eotetranychussexmaculatus、皮氏叶螨Tetranychuspiercei、柑橘全爪螨Paunonychuscitri、芒果小爪螨Oligonychusmangiferus等多种害螨的重要捕食性天敌(符悦冠等，2007；张方平等，2010；耿召良等，2016；邢楚明等，2018)。拟小食螨瓢虫的各个虫态均能捕食朱砂叶螨，具有较好的应用潜能(马华博等，2016)。功能反应是评价天敌对害虫控制能力大小的重要指标之一(吴坤君等，2004；范悦莉等，2019；冯毅，2019；贾静静等，2019)，许多学者利用捕食功能反应评价了瓢虫对害虫的捕食作用。

程立生等(1989)报道了拟小食螨瓢虫对朱砂叶螨的捕食效能，其对朱砂叶螨卵、幼螨、若螨和成螨的捕食上限分别可达146粒、87头、91头和11头。然而，捕食性天敌的饥饿状态是影响其捕食能力的关键因子之一(Sabelis，1990；van Gilsetal., 2003)，如饥饿后蠋蝽Armachinensis和草间小黑蛛Hylyphantesgraminicola的捕食能力发生了改变(马敏等，2010；张海平等，2017)，但也有报道龟纹瓢虫Propylaeajaponica、异色瓢虫Harmoniaaxyridis和七星瓢虫Coccinellaseptempunctata等天敌经过18～48 h不同时间饥饿处理后其捕食量差异不显著(邹运鼎等，1999；巫厚长和程遐年，2000；巫厚长等，2000)。研究发现，拟小食螨瓢虫在未饥饿和饥饿24 h的状态下，其对朱砂叶螨摄食前后的搜索行为和运动格局存在明显不同(陈俊谕等，2016)，由此推测，饥饿可能会对其捕食能力产生一定的影响。鉴于此，本研究比较不同饥饿程度拟小食螨瓢虫对朱砂叶螨的功能反应，以期更全面评价拟小食螨瓢虫的控害效能，进一步探明其控害机制，为有效利用拟小食螨瓢虫进行朱砂叶螨的生物防治提供依据。

1 材料与方法

1.1 供试昆虫

拟小食螨瓢虫和朱砂叶螨均采自海南省儋州市宝岛新村的木薯叶片。在室内以木薯叶片作为寄主饲养朱砂叶螨，以朱砂叶螨作为拟小食螨瓢虫的食物。室内饲养温度为26±1℃，自然光照条件。

1.2 试验方法

1.2.1不同饥饿程度的拟小食螨瓢虫成虫对朱砂叶螨的功能反应研究

拟小食螨瓢虫禁食处理分别设置为未饥饿、饥饿24 h、饥饿48 h。根据预实验，朱砂叶螨的密度设置分别为卵10、30、50、70、90粒，幼螨20、25、30、35、40头，第2若螨10、15、20、25、30头，雌成螨8、12、16、20、24头。用毛笔分别按以上设置的虫口密度挑取不同螨态的朱砂叶螨于健康的木薯叶片上，将叶片置于直径为12 cm的培养皿内，然后分别接入1头经过不同饥饿处理的瓢虫成虫，用扎孔的保鲜膜封口，试验在26±1℃，RH 70%±5%，L ∶D=14 ∶10的人工气候箱内进行，24 h后将瓢虫移除，检查记录培养皿内剩余的朱砂叶螨数量。期间每隔8 h观察并剔除成螨所产的卵。每处理重复3次，每个密度设置3个重复。

1.2.2不同饥饿程度拟小食螨瓢虫的自身密度干扰效应

拟小食螨瓢虫禁食处理分别设置为未饥饿、饥饿24 h、饥饿48 h。培养皿内放置新鲜的寄主植物叶片，叶片上分别保留朱砂叶螨雌成螨 40头，第2若螨50头，幼螨60头，卵70粒，然后分别接入不同饥饿处理的瓢虫成虫，瓢虫密度分别为1、2、3、4、5头，试验在26±1℃，RH 70%±5%，L ∶D=14 ∶10的人工气候箱内进行，24 h后将瓢虫移除，检查统计培养皿内剩余螨数。期间每隔8 h观察并剔除成螨所产的卵，每处理重复3次，每个密度设置3个重复。

1.3 数据处理

数据统计采用SPSS 20.0完成，图采用Excel 2007绘制。

功能反应用 Holling-II型圆盘方程Na=a TN/(1+a Th N)拟合(Holling, 1959)，式中: Na为猎物被捕食数量，a为瞬时攻击率，T为试验总时间，本试验中T为1 d，N为猎物的初始密度，Th为处理时间。

自身密度干扰效应用Hassell-Verley模型E=QP-m拟合(Hassell and Varley, 1969)，捕食作用率E=Na /NP，式中Na为被捕食猎物数量、N为猎物初始数量、P为捕食者初始密度、Q为搜寻常数、m为干扰参数。

2 结果与分析

2.1 拟小食螨瓢虫对朱砂叶螨的功能反应

拟小食螨瓢虫在不同饥饿程度下对不同密度各虫态朱砂叶螨的日均捕食量均存在差异(表1～表4)。在相同的猎物密度下，饥饿状态的拟小食螨瓢虫日均捕食量总体表现为高于未饥饿状态，但当各虫态叶螨密度达到一定程度后，拟小食螨瓢虫的饥饿状态对其日均捕食量的影响程度逐渐减弱，并且饥饿48 h处理与饥饿24 h处理的拟小食螨瓢虫对叶螨卵、若螨和成螨的日均捕食量没有显著差异。随着叶螨密度的增加，拟小食螨瓢虫的日均捕食量有所增加，但不同虫态猎物密度达到一定程度后，虽然拟小食螨瓢虫对叶螨的日均捕食量随叶螨密度增加而增加，但无显著差异。

表1 不同饥饿程度拟小食螨瓢虫对朱砂叶螨卵的日均捕食量(头)

表2 不同饥饿程度拟小食螨瓢虫对朱砂叶螨幼螨的日均捕食量(头)

表3 不同饥饿程度拟小食螨瓢虫对朱砂叶螨若螨的日均捕食量(头)

表4 不同饥饿程度拟小食螨瓢虫对朱砂叶螨雌成螨的日均捕食量(头)

将圆盘方程Holling-Ⅱ模型转化为一元线性方程，对N及Na分别取倒数进行回归分析，结果如表5所示，模型方程中参数估计的R2值均大于0.86，说明Holling-Ⅱ型圆盘方程能较好地拟合不同饥饿程度条件下拟小食螨瓢虫对各虫态朱砂叶螨的捕食作用。

在不同饥饿状态下，拟小食螨瓢虫对不同虫态的朱砂叶螨捕食的瞬时攻击率和处理时间存在差异。瓢虫饥饿24 h对卵的瞬时攻击率最大，为0.951，瓢虫对叶螨其他虫态的瞬时攻击率均表现为未饥饿<饥饿24 h<饥饿48 h。从处置时间上来看，未饥饿处理的瓢虫对各虫态叶螨的处置时间均为最长，饥饿24 h处理的瓢虫对叶螨幼螨和若螨处置时间最短，而对叶螨卵和雌成螨则表现为饥饿48 h处理的瓢虫处置时间最短。不同饥饿处理的瓢虫对叶螨卵、幼螨和雌成螨的捕食上限和捕食效能均表现为未饥饿<饥饿24 h<饥饿48 h，而对若螨则表现为未饥饿<饥饿48 h<饥饿24 h。饥饿处理能在一定程度上提高拟小食螨瓢虫对猎物的捕食效能；在同一饥饿状态下，对不同虫态朱砂叶螨的捕食效能从高到低总体表现为：卵>幼螨>若螨>成螨。

2.2 拟小食螨瓢虫的自身密度干扰效应

在相同密度条件下，饥饿处理的拟小食螨瓢虫捕食量会有所增加，表现为：饥饿48 h>饥饿24 h>未饥饿；同一饥饿状态下，随着瓢虫密度的增加，被取食叶螨数也随之增加(表6)。同一饥饿状态下，不同瓢虫密度处理间的对叶螨卵、幼螨、若螨和成螨的捕食数量均存在显著差异。相同密度条件下的不同饥饿处理间的瓢虫对叶螨卵捕食量差异不显著而对幼螨的取食量之间均存在显著差异；对于若螨，仅瓢虫密度为2头和5头时，不同饥饿状态的瓢虫捕食量存在显著差异；对于成螨，除了瓢虫密度为2头时，不同饥饿状态的瓢虫间捕食量差异不显著之外，其余密度条件下，不同饥饿状态间的瓢虫对成螨的捕食量均存在显著差异。

拟小食螨瓢虫对朱砂叶螨各虫态的捕食作用率见图1～图4。结果表明，在相同密度下的瓢虫对各虫态叶螨的捕食作用率均随着饥饿程度的增加而有所增加，即饥饿48 h的瓢虫捕食作用率最高，未饥饿的瓢虫捕食作用率最低。在相同饥饿状态下，随着瓢虫密度的增加，捕食作用率表现为逐渐降低的趋势，说明在一定空间范围内，瓢虫个体间存在竞争和相互干扰，且自身密度越大，捕食效率越低，干扰效应越大。

表5 不同饥饿程度拟小食螨瓢虫对朱砂叶螨的Holling-Ⅱ型功能反应参数估计

图1 不同密度拟小食螨瓢虫对朱砂叶螨卵的捕食作用率Fig.1 Predation ration of Stethorus parapauperculus prey on Tetranychus cinnabarinus egg at different predator density

图2 不同密度拟小食螨瓢虫对朱砂叶螨幼螨的捕食作用率Fig.2 Predation ration of Stethorus parapauperculus prey on Tetranychus cinnabarinus larva at different predator density

表6 不同饥饿程度拟小食螨瓢虫取食朱砂叶螨的自身密度干扰效应

图3 不同密度拟小食螨瓢虫对朱砂叶螨若螨的捕食作用率Fig.3 Predation ration of Stethorus parapauperculus prey on Tetranychus cinnabarinus nymph at different predator density

图4 不同密度拟小食螨瓢虫对朱砂叶螨成螨的捕食作用率Fig.4 Predation ration of Stethorus parapauperculus prey on Tetranychus cinnabarinus female adult at different predator density

表7 拟小食螨瓢虫自身密度对朱砂叶螨的干扰效应方程及参数估计

采用Hassell-Varley干扰模型对不同饥饿处理下拟小食螨瓢虫受自身密度干扰的捕食效应进行拟合，结果表明，拟小食螨瓢虫捕食的探索常数和相互干扰系数与自身饥饿状态和取食的叶螨虫态有关(表7)。在相同的饥饿状态下，瓢虫对叶螨卵的探索常数最高，对成螨的搜寻常数最低；不同的饥饿状态下，瓢虫取食叶螨卵、幼螨、若螨和成螨均表现为饥饿48 h的瓢虫探索常数最高，说明在同一定的瓢虫密度条件下，一定程度的饥饿处理能提高瓢虫对叶螨的探索能力。在相同的瓢虫密度下，不同饥饿状态的瓢虫捕食叶螨卵的相互干扰系数均最大，捕食雌成螨的相互干扰作用最小；以同一虫态的叶螨为猎物时，随着饥饿程度增加，其相互干扰效应逐渐增强。

不同饥饿程度拟小食螨瓢虫取食各虫态朱砂叶螨的自身密度干扰理论效应模型方程结果如表8所示，捕食作用率和瓢虫密度之间的决定系数R2>0.88，说明Hassell-Varley干扰模型能较好地反应不同饥饿状态的拟小食螨瓢虫在捕食猎物时受自身密度的干扰情况。

表8 不同饥饿程度拟小食螨瓢虫取食朱砂叶螨的自身密度干扰理论效应模型

3 结论与讨论

任何生物在自然环境中都有可能面临饥饿胁迫。捕食性天敌昆虫在生物防治应用中通常建议在害虫发生初期进行释放，此时田间害虫虫口密度低，天敌昆虫通常会面临着食物短缺的情况。此外，天敌产品包装后在运输的过程中，也同样可能会遭遇短时间的饥饿胁迫。对于大部分昆虫和天敌而言，饥饿除了会影响其生长发育、繁殖能力之外，还可能会对其捕食能力产生影响，甚至导致其功能反应的类型发生改变(马敏等，2010；李阳等，2016；张海平等，2017)。本研究中，拟小食螨瓢虫在未饥饿、饥饿24 h和48 h状态下，其对朱砂叶螨各虫态的功能反应均属于Holling-II模型，这与程立生等研究的在饥饿24 h条件下其对朱砂叶螨的功能反应类型一致(程立生等，1989)，且拟小食螨瓢虫对皮氏叶螨、六点始叶螨、柑橘全爪螨、芒果小爪螨的功能反应类型均属于Holling-II模型(程立生等，1990；耿召良，2004；张方平等，2010；邢楚明等，2018)，这与本研究中拟小食螨瓢虫对朱砂叶螨的功能反应类型相一致，同时也说明了饥饿处理并不能改变其对朱砂叶螨的功能反应类型。

饥饿处理后拟小食螨瓢虫的捕食量均在一定程度上有所增加，且饥饿状态的捕食量均显著高于未饥饿状态的，饥饿处理24 h和48 h小时的拟小食螨瓢虫对叶螨卵、若螨和成螨的捕食量差异不显著，该结果与其他瓢虫的研究相类似，如七星瓢虫禁食18 h、24 h和48 h后，其对麦二叉蚜Schizaphisgraminum捕食量和捕食速度差异不显著(邹运鼎等，1999)，异色瓢虫和龟纹瓢虫在各种饥饿条件下24 h内对烟蚜Myzuspersicae的捕食量和捕食速度差异不显著(巫厚长等，2000；巫厚长和程遐年，2000)，不同天数饥饿处理对蠋蝽成虫取食量无显著影响等(张海平等，2017)。采用瞬时攻击率(a′)与处理时间(Th)的比值作为评价指标，饥饿48 h的拟小食螨瓢虫成虫对各虫态朱砂叶螨捕食效能(a′/Th)最高，其次是饥饿24 h，未饥饿的瓢虫捕食效能最低。因此，适当的饥饿有利于提高拟小食螨瓢虫对朱砂叶螨的捕食能力。这可能是由于饥饿处理后天敌本身具有较多的能量需求，因此捕食能力在一定程度上有所提高，但是短期的饥饿并未对其生理代谢水平产生本质上的影响(张海平等，2017)，因此饥饿程度对其捕食能力影响不大。

与拟小食螨瓢虫捕食柑桔全爪螨和皮氏叶螨类似，其捕食各虫态朱砂叶螨的自身密度干扰效应符合Hassell-Varley模型(程立生等，1990；耿召良，2014)，但是饥饿程度对其自身密度干扰作用影响明显，本研究中饥饿48 h的拟小食螨瓢虫对猎物的探索常数最高，说明一定程度的饥饿处理能提高该瓢虫对朱砂叶螨的搜索能力，与此同时，其相互干扰作用也最明显。因此，虽然拟小食螨瓢虫在一定的密度条件下，适当饥饿处理可以提高其捕食效能，但是瓢虫之间的自身干扰作用也会逐渐加强。综合考虑，建议在田间释放前对拟小食螨瓢虫进行饥饿处理24 h，以获得在一定程度上提高其控害效果，但是饥饿处理是否会对瓢虫自身的存活、繁殖力甚至定殖能力造成影响还有待进一步研究和评价。