嵊泗列岛贻贝养殖区与无人岛潮间带大型海藻群落结构比较

包炎琳，段元亮，杨 娜，黄 艳，杨 建，邢 浩，郜晓峰，刘 炜，钟逸云，孙 彬，3，何培民，3

（1.上海海洋大学海洋生态与环境学院，上海 201306；2.上海海洋大学海洋科学研究院，上海 201306；3.上海海洋大学水产科学国家级实验教学示范中心，上海 201306）

浙江省地处中国东部沿海，分布着大大小小的岛屿共2 100多个，具有丰富的海藻资源。《浙江海藻原色图谱》中共记载了海藻169种，其中包括红藻门98种、绿藻门32种、褐藻门37种和蓝藻门2种［1］。项斯端和阮积惠［2］2002年对浙江海藻历史调查记录进行整理补充后，提出浙江潮间带底栖海藻约211种，其中红藻门128种、绿藻门34种、褐藻门38种、蓝藻门11种。孙建璋等［3］2006年对1936年以来的浙江海藻文献进行了系统的整理，报导了浙江海藻273种，其中红藻门163种、绿藻门49种、褐藻门50种和蓝藻门11种。

嵊泗列岛位于浙江省舟山市嵊泗县［4］，包含404个岛屿。目前，有人类居住的岛屿为16个［5］，如枸杞岛、泗礁、嵊山等；大部分岛屿处于无人为干扰状态，如下三横山岛。枸杞岛气候温和湿润，四季变化明显，年均表层水温约17℃，地处亚热带边缘海区，区域内水体肥沃，资源丰富，是舟山渔场的中心地带［6］。该岛海岸线长约22 km，暗礁和岩石众多，生境类型复杂且多样化。贻贝（Mytilus edulis）养殖业是枸杞岛主打经济产业，主要集中在后头湾海域，近年来养殖面积和产量呈逐年快速增长趋势。由于贻贝养殖为单一养殖产业，大量集中养殖的贻贝产生的粪便易导致附近海域水体富营养化、赤潮频发，并已致使附近海藻场退化［7-8］。目前已发现贝类养殖筏架很适于大型海藻生长，但当地渔民均把大型海藻视为筏架的负但，人为把大型海藻铲除并丢弃，实为可惜，实际上大型海藻具有净化水质的重要作用。嵊泗海域应因地制宜尽快发展岛礁多营养层级综合养殖系统（integrated multitrophic aquaculture，简称IMTA）。

IMTA是目前国内外大力发展的一种可持续性养殖方式，主要由鱼类、贝类、大型海藻、腔肠底栖生物等多个养殖单元组合而成，饵料投喂网箱中的鱼类，部分残饵及鱼类粪便通过沉降至底部被底部养殖的底栖生物吞食，其他漏食的细小颗粒通过海水扩散至附近贝类养殖区被滤食性贝类吞食，进而提高饵料利用率，而鱼贝类及残饵所产生的可溶性的氮磷等营养物质被周边养殖的大型海藻吸收同化，有效地降低了养殖区域富营养化风险［9-10］。其中，贝类和大型海藻资源是IMTA重要基础，也是最为关键组成部分。但贝类也排泄粪便，必须与大型海藻结合综合养殖，才能确保对周边环境不产生负面影响，贝类排泄的可溶性富营养物质可以被大型海藻吸收利用，而大型海藻产生的氧气和净化的水质可以为贝类提供健康、安全的环境。此外，下三横山岛为无人岛，没有人类活动的干扰，为目前嵊泗海域大型海藻自然生长最好的岛屿之一。该岛潮间带岩礁上具有大量大型海藻分布生长，且种类丰富。目前正在逐步计划发展鱼-贝-藻多营养层级养殖系统，即在保证水质环境前提下，通过大黄鱼（Larimichthys crocea）和黑棘鲷（Acanthopagrus schlegelii）、贻贝以及多种大型海藻等经济物种综合养殖，生产出安全、健康、优质绿色有机水产品，以达到可持续性发展。

为此，本研究主要以枸杞岛贻贝人工养殖筏架区和嵊泗下三横山岛潮间带自然岩礁区为研究对象，重点研究大型海藻分布种类、群落结构和生物多样性等重要指标，并结合水质参数通过冗余分析（RDA）对自然岩礁区和人工养殖筏架区大型海藻群落分布特性、健康状况进行分析，旨在为发展浙江岛礁海域鱼-贝-藻IMTA养殖模式奠定理论基础。

1 材料与方法

1.1 样本采集与分类鉴定

研究于2015年12月至2016年1月在浙江省嵊泗县枸杞岛后头湾贻贝养殖筏架区和下三横山岛潮间带进行，分前期预调查和正式实验，根据前期调查选取采样点（图1），采集25 cm×25 cm样方内的所有海藻样本，保存于低温保温箱，带回实验室鉴定。种类鉴定及生物量测定结束后，选完整并且特征明显藻体制成蜡叶标本，保存以作为研究资料。养殖区及潮间带藻类调查、室内样品称重、计算和资料分析整理均按照《海洋调查规范》（GB/T 12763.6-2007）中的规定进行［11］。海藻种类根据《中国常见海藻》［12］和《浙江海藻原色图谱》［13］进行分类鉴定。

1.2 物种组成与多样性评估

本文采用香农-威纳指数（Shannon-Wiener index，H′）、物种丰富度指数（Margelef index，E）及物种均匀度指数（Pielou index，J′）对海藻群落物种多样性进行评价，各指数公式如下［14-15］：

式中，S表示海藻种类总数，Pi表示出现种i的生物量在出现种总生物量中占的比例大小，N为所有出现种生物量的总和。群落中的优势种是指在群落中较普遍且相对频度及相对生物量较高的种。对群落优势种的评价，采用重要值法［16］。

式中，RB表示物种的相对生物量，RF表示物种的相对频度。水体中营养盐通过SKALAR水质流动监测分析仪测定，化学需氧量（COD）用碱性高锰酸钾法测定，水质之间比较根据《GB 3097-1997海水水质标准》规定进行。利用冗余分析（RDA）评估大型海藻物种重要值的空间和时间分布与环境变量之间的关系，并通过Monte Carlo置换检验检测环境参数的重要性，枸杞岛采样位点位于筏架养殖区，将各采样点数据汇总在一起，作为一个样点；无人岛地形较特殊，且各样点水质数据相差较大，故未合并。

1.3 数据分析

数据用Excel进行数据处理并做饼状图和柱形图，采用Arcgis软件作采样站点图，理化数据用SPSS 17.0进行one-way ANOVA分析，显著性水平为P＜0.05。分析大型海藻重要值与环境参数关系RDA分析时，用R 3.6.1完成。

2 结果与分析

2.1 大型海藻种类组成

调查期间，在枸杞岛贻贝养殖区共采集到大型海藻42种，隶属于3门16属（表1），其中红藻门12属28种，占总数的67%，绿藻门2属8种，占19%，褐藻门3属6种，占14%；下三横山岛共采集到大型海藻15种，隶属于3门8属（表2），其中红藻门4属9种，占种数的60%，绿藻门3属4种，占27%，褐藻门1属2种，占13%（图2，图3）。结果表明，枸杞岛贻贝养殖区和下三横山岛的海藻群落结构均以红藻为主，绿藻次之，褐藻种类最少。枸杞岛贻贝养殖区的海藻种数较下三横山多27种，主要为红藻门藻类，两处海域的共同出现种仅有5种，分别为岗村蜈蚣藻（Grateloupia okamuraeYamada）、珊 瑚 藻（Corallina officinalisLinnaeus）、蛎 菜（Ulva conglobataKjellm）、鼠尾藻（Sargassum thunbergii）和铜藻（Sargassum horneri）。

图1 采样站位分布图Fig.1 Sketch map of survey sations

表1 枸杞岛贻贝养殖区大型海藻分布Tab.1 Distribution of large-scale algae in mussel cultivation area of Gouqi Island

表2 下三横山岛非养殖区大型海藻分布Tab.2 Distribution of large-scale algae in non-aquaculture area of Xiasanhengshan Island

图2 枸杞岛及下三横山岛藻类分布比例Fig.2 Algae distribution ratio of Gouqi Island and Xiasanhengshan Island

2.2 物种多样性指数

枸杞岛贻贝养殖区和下三横山岛大型海藻群落香农-威纳指数（H′）、物种丰富度指数（E）和物种均匀度指数（J′）平均值分别为2.04、1.45、0.63和1.09、0.46、0.65（表3，表4），从表中可以看出，枸杞岛的gq8号点的香农-威纳指数（H′）最高，为2.71，gq7号点最低，为1.43；gq1号点的物种丰富度指数（E）最高，为2.75，gq7和gq9号点的最低，均为0.82；gq8号点的均匀度指数（J′）最高，为0.81，gq2号点最低，为0.39。下三横山岛结果显示，sh5号点的香农-威纳指数（H′）为2.15，明显要高于其他站点，sh6号点的最低；sh4号点物种丰富度指数（E）最高，为0.78；sh1号点的均匀度指数（J′）最高，为0.97，sh6号点最低，为0.14。结合枸杞岛贻贝养殖区阀架和下三横山岛潮间带两个区域的多样性指数发现，养殖区的香农-威纳指数（H′）和物种丰富度指数（E）均明显高于非养殖区，但是均匀度指数（J′）两地几乎一致。

2.3 水质参数

图3 枸杞岛及下三横山岛各站点藻类分布情况Fig.3 Distribution of algae at each site of Gouqi Island and Xiasanhengshan Island

表3 枸杞岛贻贝养殖区物种多样性指数Tab.3 Species diversity index ofmussel cultivation area in Gouqi Island

表4 下三横山岛非养殖区物种多样性指数Tab.4 Species diversity index of non-aquaculture area in Xiasanhengshan Island

表5 枸杞岛及下三横山岛水质参数Tab.5 W ater quality parameters of Gouqi Island and Xiasanhengshan Island

2.4 枸杞岛优势种与下三横山岛各站点大型海藻重要值与水质间的冗余分析

选择枸杞岛大型海藻重要值大于0.5的种类作为优势种并将枸杞岛作为对照样点，对下三横山岛的7个站点所有藻类重要值进行汇总；环境因子数据为枸杞岛9个站点取平均值和下三横山岛7个站点所有数据，并对环境因子数据进行前项选择，选择相关性高的进行冗余分析（RDA，图4），RDA1和RDA2的解释度分别为19.68%和15.14%，其中解释变量和DIN的方差膨胀因子（VIF）的值均远大于20，共线性很严重，本研究仅选择与VIF值小于10的解释变量DIP，对藻类重要值进行解释。图4显示对藻类重要值的影响最大，其次为DIP，对其影响相对较小。图4显示：与呈正相关的藻类有15种，与DIP呈正相关的藻类有12种，与呈正相关的藻类有11种，与所有环境因子均呈正相关的大型海藻为鼠尾藻、螺旋硬毛藻、密毛沙菜、麻黄叉节藻、舌状蜈蚣藻。枸杞岛的优势种舌状蜈蚣藻、麻黄叉节藻、石莼与呈正相关；下三横山岛的石莼与呈正相关，而钝顶石花菜、珊瑚藻呈负相关。枸杞岛的优势种舌状蜈蚣藻、麻黄叉节藻、石莼与DIP呈正相关；下三横山岛的石莼、钝顶石花菜与DIP呈正相关，而珊瑚藻呈负相关。枸杞岛的优势种舌状蜈蚣藻、麻黄叉节藻、石莼与呈负相关，下三横山岛的钝顶石花菜、珊瑚藻与呈正相关，而石莼与呈负相关。

3 讨论

3.1 贝类人工养殖筏架区与自然岩礁大型海藻多样性及丰富度比较

人类活动，尤其是海水养殖活动，对海洋生物的分布及多样性具有重要影响［17］。贝类养殖在一定程度上可控制浮游植物的群落结构和生物量，并可通过生物沉积作用以及收获活动移除水体中的营养盐，以降低水体的富营养化程度［18-19］。在本研究中，素有“中国贻贝之乡”称号的枸杞岛贻贝养殖活动长期规模较大且种类单一，该海域水质已归至三类到四类，呈现富营养化（DIN=8.143μmol·L-1，DIP=7.288 μmol·L-1），这与王旭等［20］2015年在枸杞岛的调查结果相似。而处于未开发或少开发状态的岛屿周围海域营养较为贫瘠，如本研究中的无人岛礁下三横山岛附近海域DIN、DIP分别为0.385、0.047μmol·L-1。

图4 枸杞岛优势种和下三横山岛各站点大型海藻重要值与环境因子RDA双序图Fig.4 Dom inant species of Gouqi Island and important values of large seaweed at each site of Xiasanhengshan Island with environmental factor biplot of RDA

浙江省沿海海域为我国岛礁数量最多的省份，大量的岛礁为大型海藻提供了天然栖息地，所以浙江省沿海大型海藻种类非常丰富。其中，章守宇等［21］研究调查了浙江马鞍列岛海域潮间带自然生长的大型海藻资源，共记录了31种大型海藻，曾宴平等［22］在对枸杞岛潮间带自然生长的大型底栖海藻资源的调查中共记录出现种65种，表明该海域大型海藻种类是十分丰富的。

为了进一步发展浙江省近海岛礁海域多营养层级综合养殖系统（IMTA），以无人类干扰的下三横岛自然岩礁作为参照系，对枸杞岛贝类人工养殖筏架固着生长的大型海藻种类多样性进行了调查和对比，发现人类干扰活动很大的贝类养殖筏架固着生长大型海藻种类数量（42种）是无人类干扰的下三横岛自然岩礁（15种）的2.8倍，贝类养殖筏架大型海藻单位面积平均生物量（320 g·m-2）是自然岩礁（238 g·m-2）的1.34倍，其群落香农-威纳指数（H′）、物种丰富度指数（E）平均值分别是下山横岛自然岩礁的1.87、2.23倍，这充分说明在海水表层布放筏架，可以很大程度上提高大型海藻种类分布多样性和丰富度。刘书荣等［23］2017年调查枸杞岛养殖筏架大型海藻种类为32种，裘威威等［24］调查中街山列岛海域网箱养殖设施上的大型海藻种类也多达34种。

我国东海近岸由于海水透明度很低（10～30 cm），极大影响了大型海藻的分布和生长，很多区域几乎看不到大型海藻分布。尽管岛礁海域海水透明度相对较高，但海水对太阳辐射的衰减作用也是很大的。因此，东海近岸发展筏架式养殖大型海藻是必然趋势［25-26］。

3.2 贝类人工养殖筏架区与自然岩礁大型海藻群落组成结构和优势种比较

浙江沿海自然生长的大型海藻群落结构一般是以红藻种类为主。张义浩等［27］2002年对浙江沿海海藻自然资源调查发现，红藻门占比57%。项斯端和阮积惠［2］调查发现浙江潮间带红藻门占60.7%。章守宇等［21］2007年调查研究了浙江马鞍列岛海域潮间带的海藻资源，共记录了31种大型海藻，其中红藻门16种，绿藻门7种，褐藻门8种，红藻门占比61.6%。林清菁［28］研究了嵊泗列岛潮间带的海藻群落结构变化，其中红藻门占比65.7%。曾宴平等［22］在对枸杞岛潮间带大型底栖海藻资源的调查中共记录出现种65种，红藻占比64.6%。在本研究中，枸杞岛贻贝养殖区和下三横山岛的海藻群落结构均以红藻为主，而绿藻和褐藻较少。刘书荣等［23］在2017年调查枸杞岛养殖筏架显示红藻种类最多，达25种，占78%。裘威威等［24］调查中街山列岛海域网箱养殖设施上的大型海藻，显示红藻种类也多达19种，占55%。

尽管同为浙江省海域，但不同具体海域其优势种群是有很大差别的，这与该地点生境条件有很大关系。在本研究中枸杞岛站点重要值较高的藻类依次是舌状蜈蚣藻、麻黄叉节藻、螺旋硬毛藻、密毛沙菜和无柄珊瑚藻，为枸杞岛上的优势种。刘书荣等［23］在2017年调查枸杞岛养殖筏架也发现舌状蜈蚣藻为生物量最大的优势种。裘威威等［24］调查中街山列岛海域网箱养殖设施上的大型海藻，发现密毛沙菜和舌状蜈蚣藻是其中优势种。而丁晓玮等［29］对枸杞岛附近贻贝养殖区固着褐藻进行了分布特征调查，发现养殖区设施上固着生长大量铜藻。下三横山岛重要值较高的藻类为石莼、珊瑚藻、海柏、小石花菜、盾果藻，其中重要值最高的藻类为石莼，可能与岩礁平台高程较高有关。SANGHVID等［30］研究发现在海岸带的悬崖基带（cliff base zone）、潮间带混合带（intertidal mixed zone）和潮下带（subtidal zone）会有不同的大型藻类出现，只出现在某一“带”的藻类还能作为指示生物。LIN等［31］通过长达9年的研究，发现潮流、水深和底质等物理因素是影响大型藻类组成的重要原因。OBER和THORNBER［32］发现营养盐和二氧化碳浓度对于大型藻类的生长具有显著影响。此外，时间尺度不同，大型海藻也会有很大差异［33］。有研究［25］表明养殖筏架（浮球）投放海区后，附着的大型海藻群落将经历一个从初级到高级的演替过程。浮球投放初期，绿藻为先锋种类，最先附着，接着是红藻，而褐藻大量附着标志着海藻群落发展到稳定阶段。在夏季，枸杞岛贝类人工养殖筏架被大量铜藻和裙带菜附着生长。但由于夏季为贻贝收获及放苗季节，浮球附着大型海藻生物量最大，均被人为铲除；此外，浮球上具有较大固着器的种类（如海带、裙带菜）也容易被冲刷掉，具有较小固着器的种类（如石莼、蜈蚣藻）更容易附着［34］。

3.3 海洋环境对大型海藻分布的影响

有研究［26，35-40］发现鼠尾藻、舌状蜈蚣藻、坛紫菜、裙带菜是重要的经济海藻，且有较好的营养盐吸收效果。为发展浙江岛礁IMTA生态养殖系统，可以将以上既有经济价值又有生态效益的大型海藻作为建立IMTA系统的候选种类。本研究中，因枸杞岛养殖大量的贻贝，贻贝养殖区域设立在后头湾内，营养盐含量丰富，且筏架数量巨大，水体流速较慢，水文环境相对平稳，物种与环境之间的规律更明显。而下三横山岛为自然岩礁，各位点、营养盐和大型藻类之间的关系十分杂乱，藻类生长受到的影响因素很多，要完全探究清楚十分困难，需要进一步调查研究。

3.4 利用大型海藻建立IMTA养殖模式的前景

本研究已发掘出鼠尾藻、舌状蜈蚣藻、坛紫菜和裙带菜4种可以作为建立IMTA系统的候选种，针对已经建立大规模单一养殖模式的枸杞岛，改善其养殖海域的环境已刻不容缓，单一养殖活动会使水域环境问题越发严重，进一步导致贻贝养殖成活率下降、产量减少等。有学者［41］在加拿大Fundy湾开展的大西洋鲑（Salmo salar）-紫贻贝-海带（Laminaria japonica）的综合养殖模式，同单养相比，综合养殖区的海带和贻贝生长速率分别增加了46%和50%。张琪等［42］研究发现通过IMTA生态养殖的大黄鱼品质显著优于非生态养殖。我国桑沟湾生态养殖体系已闻名世界，每年产出贝类和藻类分别为5万t和8万t，在产生巨大经济效益的同时水质环境仍处于优良状态，这与大型海藻养殖不无关系［43］。建议在已经建立了大规模贻贝养殖的枸杞岛海域选择合适的经济海藻建立贝-藻综合养殖体系，利用枸杞岛已有的经济海藻资源，在改善水质的同时产生更多的经济效益。下三横山岛处于开放海域，水的流动性相对较大，目前水质较枸杞岛而言相对贫瘠，若开展岛礁IMTA生态养殖，可选择价值较高的经济鱼（大黄鱼、黑棘鲷）-贝（嵊泗主要经济种贻贝）-大型海藻（可参考本研究所筛选的经济海藻）作为3个养殖单元，建立生态养殖体系，利用合适的筏架养殖大型海藻，在改善海区水生态的前提下为嵊泗渔业提供更大的经济价值，具有较为广阔的推广应用前景。