温度对米象成虫飞行行为的影响

黎天天，周国磊，周国鑫，刘兴泉*，张 涛,3*

(1. 浙江农林大学农业与食品科学学院，杭州 311300；2. 北京市粮食科学研究院，北京 110110；3. 国家粮食和物资储备局科学研究院，北京 100037)

米象SitophilusoryzaeLinnaeus，属鞘翅目Coleoptera象甲科Curculionidae，是我国主要储粮害虫之一，严重为害各类谷物及其加工品。如小麦被米象侵蚀后，其储存品质会下降(王殿轩等，2014)；如处理措施不及时，会造成小麦等级降低(彭娟，2013)，严重影响小麦生理生化品质和加工品质(张玉荣等，2014)。

2017年普查结果显示，我国米象分布范围已经由广东、云南、湖南、江西等8个南方省份(陈启宗，1984；张生芳等，2014)，扩散到浙江、湖北、河南、山东等省份(王殿轩等，2017)。调查显示，1975年时江西省内尚未发现米象，到1980年时江西13个县已有米象发生(杨志远等，1981)，这表明米象在地方上的扩散是逐步进行的。近年来，昆虫的短距离扩散逐渐被人们所重视(李臻，2009)。其中，飞行是昆虫进行短距离扩散的一种重要方式，储粮害虫如谷蠹Rhyzoperthadominica、赤拟谷盗Triboliumcastaneum和玉米象Sitophiluszeamais等的飞行能力已有报道(崔建新等，2015；周国磊等，2018；王欠欠等，2019)；玉米象雄虫28℃时单次可飞行649 m，22 h飞行距离可达到1 629.72 m(Cuietal.，2016)，表明玉米象具有相当强的飞行能力，可通过飞行途径进行传播。

有报道作为玉米象近缘种的米象也具备飞行能力(白旭光，2008)。Cox等曾研究了不同温度下米象的起飞率和起飞温度(Coxetal.，2007)；Vásquez-Castro等研究了取食小麦和玉米的米象起飞率的差异(Vásquez-Castroetal.，2009)；Throne等报道了仓外米象飞行活动的季节性活动规律(Throne and Cline，1989；1991；1994)。温度是影响米象的生长发育、呼吸速率和运动行为等生命活动的重要因素(黄建国，1982；夏世祥，2000；王殿轩等，2011；2016)，对其飞行活动也有重要影响(Bishara，1969)。但目前尚未见到温度等对米象飞行能力影响的报道，本文通过起飞测定装置和昆虫飞行磨系统对米象在不同环境温度下的各项参数进行测定，从起飞行为、飞行能力和飞行日节律3个方面对米象的飞行行为进行了分析，可为米象扩散研究、感染预防提供行为学参考和理论依据。

1 材料与方法

1.1 试虫准备

试虫：米象，北京通州品系，由国家粮食和物资储备局科学研究院粮食储运研究所提供；用含水量14%±2%的小麦，在生化培养箱(30±0.5℃，RH 70%±1% )饲养。成虫羽化后2～4周后用于试验。

1.2 试验环境

参考不同温度条件下米象的起飞率和玉米象的飞行能力等相关研究方法(Coxetal.，2007；Cuietal.，2007；崔建新等，2015)，将测试温度设置为23、26、29、32和35℃，共5个温度梯度。

试验在地下恒温实验室内进行，室内的加热装置可按设定温度自动调节输出功率，以保证实验环境温度稳定在设定温度，同时采用实验室内的5个水银温度计对环境温度进行校正。环境湿度由加湿器进行控制，并通过干湿球湿度计进行校正，相对湿度保持在RH 65%±5%。测试在黑暗环境下进行。

1.3 方法

1.3.1米象成虫起飞率测定

米象成虫起飞率测定使用起飞测定装置(图1)。起飞测定装置，由外径为8 cm、高10 cm的玻璃试虫培养瓶和直径20 cm圆形滤纸折成的圆锥组成。实验前，培养瓶内壁涂一层稀释后的聚四氟乙烯分散液，形成光滑内膜，防止实验过程中米象沿培养瓶内壁上爬；瓶口用中心开有半径为2 cm圆孔的滤纸封好，圆锥顶部高度与试虫培养瓶平齐，且位于封口滤纸的开孔中心。测试时将米象成虫放置在培养瓶底部，米象成虫仅可通过沿圆锥侧壁上爬至圆锥顶部时，才能飞出。测试前在测试温度下放置2 h以适应温度，每次测试接入米象成虫为100头，24 h后统计虫数并根据玻璃培养瓶内的数量和试虫总数计算米象成虫的起飞率。每处理设置3个重复。

图1 起飞测定装置示意图Fig.1 Diagram of the flight initiation test device

1.3.2米象成虫飞行测定

飞行能力测定使用适宜小型昆虫的飞行磨系统。测试前将试虫在受测温度下放置2 h，之后用502强力胶和万能胶混合胶液将针长5 cm的吊针末端粘在米象成虫的前胸背板上；待胶液干后，检查确保胶液未流入试虫关节内，腹部可正常活动，毛笔拨动时试虫鞘翅能正常展开。试虫飞行1圈的长度为0.314 m。测试进行26 h，为避免吊飞前操作对米象飞行活动的影响，后24 h的数据用于计算(周国磊等，2018)。每个设置温度下测定米象成虫30头，设5个温度处理，试验后通过解剖鉴别米象雌雄。

飞行磨软件系统记录米象的飞行距离、飞行时间、飞行速度和飞行次数等参数。米象在受测期间试虫绕轴飞行1圈以上视为有飞行行为产生，具备飞行能力；飞行比例即为具备飞行能力的米象试虫数占测试试虫总数的百分率。通过对受测米象每日在不同时间段的飞行次数、飞行距离和飞行时间等参数进行比较，分析其飞行日节律。

1.4 数据统计分析

数据用SPSS 20.0软件进行统计分析。米象成虫在起飞测定装置中的起飞率和其在飞行磨上的飞行比例用t-检验进行显著性检验。米象成虫在不同温度下的飞行距离、飞行时间和飞行速度等飞行参数，数据经对数转换符合正态分布后用于单因素方差(One-Way ANOVA)分析、Duncan氏新复极差法多重比较和相关性分析。

2 结果与分析

2.1 温度对米象成虫起飞的影响

在起飞测定装置中，在26℃和30℃下起飞率分别为最低0.7%和最高3.0%，但统计分析表明测定的不同温度间对米象成虫的起飞率均无显著影响(F=1.5，P>0.05)。此外，飞行磨测定数据也表明温度对米象成虫的飞行比例也无显著影响(F=0.3，P>0.05)。但是，各测定温度下米象的飞行比例均显著高于起飞率(表1)。

表1 不同温度和测定条件下米象成虫的起飞情况Table 1 Flight initiation of Sitophilus oryzae adults at different temperatures under two test methods

2.2 温度对米象成虫飞行能力的影响

温度可显著地影响米象雌成虫的24 h累计飞行距离(F=3.42，P< 0.05)，随温度的升高米象雌成虫累计飞行距离逐步增大，在32℃时24 h累计飞行距离达最大值385.06 m，后急剧下降(图2 A)。雄成虫的24 h累计飞行距离也随温度的升高呈现先增加大后减小的变化趋势，但各温度间无显著差异。在测试范围内，除32℃外，米象雌虫的24 h累计飞行距离小于雄虫(图2 A)。

米象雌成虫的24 h累计飞行时间受温度影响显著(F=2.80，P< 0.05)，随温度的升先增长后缩短。在32℃条件下雌成虫的24 h累计飞行时间最长(P< 0.05)可达3.01 h，29℃时次之，在23℃、26℃和35℃条件下最小(P< 0.05)。雄成虫的24 h累计飞行时间在5个测试温度间无显著差异(F=0.43，P=0.79)，随温度升高的变化趋势与24 h累计飞行距离相同。在29℃条件下雄虫的24 h累计飞行时间最长为2.65 h，在26℃条件下最短为0.99 h(图2 B)。

5个测试温度下米象雌雄成虫的飞行速度见图2 C，米象雌成虫的飞行速度受温度影响显著(F=3.81，P<0.05)，在26℃时最小为0.33 cm/s，之后随测试温度的升高而增大，32℃条件下有最大值1.62 cm/s，温度继续升高其飞行速度又降低。雄成虫的飞行速度受温度影响不显著(F=0.28，P=0.89)，在35℃条件下飞行速度最小，仅有0.74 cm/s，在29℃条件下速度最快，为1.19 cm/s。

图2 温度对米象成虫飞行能力的影响Fig.2 Flight capability of Sitophilus oryzae adults at different temperatures注：图中数据为均值±标准误。数据后不同字母表示经Duncan氏新复极差法检验在P<0.05差异显著，下同。Note: Data are means±SE and followed by different small letters at the same rows are significantly different at P<0.05 by Duncan’s new multiple range test. The same as below.

2.3 米象成虫飞行日节律

32℃条件下，米象成虫在每日的各时段均有飞行活动，且雌、雄成虫的飞行次数、飞行距离和飞行时间均在每日出现两个高峰(图3)。米象雌成虫在4 ∶00-10 ∶00和19 ∶00-23 ∶00这两个时间段3个飞行参数均高于日平均水平；雄成虫的第一个飞行活动高峰较雌成虫有所滞后，在每日的 9 ∶00-12 ∶00，第二个飞行活动高峰与雌成虫时间重叠。经相关性分析，米象成虫飞行参数间相关系数R达到极显著水平(P< 0.01)，表明米象成虫飞行次数、飞行距离和飞行时间呈极显著正相关(表2)。

图3 米象成虫在每日各时段的飞行次数、飞行距离和飞行时间Fig.3 Flight frequency, flight distance and flight duration of Sitophilus oryzae adults at various times of day

表2 米象成虫飞行参数的相关分析Table 2 Pearson’s correlations coefficients among flight parameter of Sitophilus oryzae adults

3 结论与讨论

3.1 起飞情况

室内长期培养对储粮害虫起飞率的影响是普遍存在的，有报道指出锈赤扁谷盗Cryptolestesferrugineus和米扁虫Ahasverusadvena的起飞率在经长期室内饲养后会下降(Dolder，1995)；野外采集的谷蠹Rhyzoperthadominica起飞率明显高于实验室内饲养的谷蠹(Aslametal.，1994)。本研究中测得米象的起飞率较低，最高仅为3.0%，可能也是由于室内长期饲养导致米象的飞行意愿降低。

温度是昆虫进行飞行活动的诱因之一(苏春芳等，2014)，本研究结果显示米象成虫在23℃条件下便有飞行行为产生，这表明其最低起飞温度可能低于23℃。这一结果明显地低于UK(>10 year)品系的最低起飞温度27.5℃(Coxetal.，2007)，这之间的不同可能来源于两个方面的原因：其一，可能是不同地理种群的米象成虫起飞率存在差异(Bishara，1969；Grenieretal.，1994；Coxetal.，2007)，如锈赤扁谷盗、米扁虫和谷蠹等多种储粮害虫上均有发生(Coxetal.，2007；周国磊等，2018)；其二，可能是室内长期饲养对米象的飞行行为产生了一定的影响。实验室内饲养的米象由于食料充足、条件适宜，与野外米象种群出现较大生理等差异。Cox等(2007)报道，同为UK品系的米象，在实验室内饲养10年以上的和饲养1年的两组米象，前者在27.5℃条件下有起飞行为，而后者则在实验期间未观察到起飞现象(Coxetal.，2007)。

在起飞测定装置中，米象的起飞是一种主动飞行行为，在这种条件下测定的起飞率的高低可以反映米象成虫主动飞行意愿的强弱。而在飞行磨上，悬吊的米象成虫处于一种被动飞行状态，这一条件下的测得的飞行比例则体现了米象种群中具备飞行能力的个体所占的比例大小。测定结果显示米象种群中具备飞行能力的个体所占的比例显著高于起飞率，可达到60.0%～73.3%。这一结果说明在23～35℃条件下，利用空间诱捕器通过飞行途径米象进行诱杀是一种很好的处理方式，且受温度干扰小，但在应用上由于米象的主动意愿较低，需要通过信息素或食物引诱剂等方式来增强其起飞意愿(Coxetal.，2007)，具体条件仍需要进一步研究验证。

3.2 飞行能力

测定结果显示米象雌雄成虫的最适飞行温度分别为32℃和29℃，这一差异可能是为了在夏季雄虫能优先完成聚集，以便交配时雌虫能选择更为优良的个体(崔建新等，2015)。与另一种主要储粮害虫玉米象Sitophiluszeamais进行比较，米象的最适飞行温度高于玉米象28℃，可见米象较玉米象更适应高温环境，在分布上米象主要发生在我国气温较高的中南部地区，而玉米象则是全国各地均有分布(王殿轩等，2017)。

米象雌雄成虫的飞行距离在24 h内分别可达385.06 m和308.00 m，这说明其具有一定的短距离传播能力。在一个米象为害套袋苹果的报道中，虫源便是来自果园外马路上晾晒的玉米(万春先等，2004)，米象极可能是从滋生地通过飞行的方式感染苹果的。在粮库中米象也完全有能力在不同的粮仓间传播，一旦仓内有米象发生应特别注意开关门窗等操作，避免感染其他储粮。

3.3 飞行日节律

米象雌雄成虫每天有两个飞行活动高峰。第一个高峰在日出前后开始，此时气温逐渐升高，飞行意愿增强，表现的更为活跃，另一种仓储害虫花斑皮蠹Trogodermavariabile的飞行活动也有类似的特征(Wright and Morton，1995)。第二个飞行活动高峰在19 ∶00开始，米象具有负趋光性，这应该是其在这一时段飞行更为活跃的主要原因。昆虫的飞行行为受遗传因素的影响(Edde，2012)，米象的这一飞行节律应该是其在野外生存形成的一种行为模式，即使经实验室多代培养，生存环境发生了变化，但仍旧保留了这一行为特征。据此，在仓储管理上当有米象发生时，在其飞行活动高峰期利用空间诱捕器进行诱杀能获得更好的效果，但其他活动应尽量安排在下午进行，避开飞行活动高峰期以防扩散。

综上结果可知，在本实验条件下，米象成虫在23℃条件下具有飞行行为，虽然其群体中具备飞行能力的个体占比较高(在60%以上)，但自然状态下起飞意愿低。环境温度对米象成虫的飞行能力影响显著，随温度的升高，米象的飞行能力先增加后降低。性别对米象成虫飞行能力无显著影响。适宜的温度下，米象具备短距离扩散的能力，此时应特别注意防止飞虫感染。米象的飞行活动具有一定的节律性，在上午和前半夜飞行更为活跃。当有米象发生时，利用这一习性适时进行诱杀可取得更好的防治效果。