上海辰山植物园不同生活型木本植物枝叶大小关系的比较

商侃侃 张希金 宋 坤

(1.上海辰山植物园(中国科学院上海辰山植物科学研究中心)，上海 201602； 2.华东师范大学生态与环境科学学院，上海 200241； 3.上海崇明生态研究院，上海 202162)

枝和叶是植物地上部分两个重要的营养器官，枝的主要作用在于水分和养分运输以及机械支撑，而叶是植物有机物合成和能量代谢的场所[1～2]。枝叶比例关系不仅可以反映植物的生物量分配模式，也关系到植物构型塑造和生态适应[3～5]。Corner[6]最早发现枝叶大小间存在着正相关关系，后续众多研究证实[7～10]并将其发展成为著名的Corner法则。在探讨枝叶大小关系时，通常从面积和质量两个角度展开，前者关注枝条截面积与其所支撑的总叶面积的关系[11～14]，后者关注枝条质量与叶质量的关系[15～16]。

木本植物的枝叶大小关系通常可以异速生长方程y=bxa来表达。在众多实证研究中，因研究视角(面积/质量)、尺度(种间/种内)、环境(区域/海拔)等差异[11,17～18]，异速生长方程的斜率系数a和异速生长常量b存在较大变化[19]。部分研究表明系数a与1无显著差异，枝叶大小关系表现为等速生长[16,20]，枝干重与叶干重在常绿树种和落叶树种、乔木和灌木间均具有共同的斜率，但常绿树种比落叶树种具有更大的枝干重和叶干重[16]。更多的证据表明枝叶大小关系表现为异速生长，且在不同环境条件中系数a存在差异，或大于1[13～15]或小于1[21]，但缺少对不同生活型物种的比较。由于多数研究是在自然生态系统中开展的，物种的生境偏好或个体生存环境的异质性[13～14,16]，直接影响叶片光合作用和水分传导需求，进而改变枝叶的大小关系。因此，有必要在较为一致的环境条件下，例如植物园和树木园，进行枝叶大小关系的检验，其结果更为可靠[17,22]。

因此，本研究以上海辰山植物园149种木本植物为对象，通过测定顶枝上一定长度枝条的直径、叶面积及其生物量，对枝条水平上枝叶生长及生物量分配进行了异速生长分析，探讨相似生境条件下不同生活型木本植物的枝叶生长关系，以期为不同生活型植物的迁地保护提供参考。

1 材料与方法

1.1 研究区概况

研究区域位于上海市松江区上海辰山植物园(31°04′39″N,121°11′12″E)，占地面积207公顷。该地区属于北亚热带季风湿润气候区，四季分明，年均气温15.6℃，无霜期236 d，年均日照时数1 817 h，降水量1 213 mm，年陆地蒸发量754.6 mm，最低温度-8.9℃，最高温度37.6℃。区域土壤有机质丰富，pH中性偏碱，电导率、通气孔隙度、速效养分含量中等或基本满足植物生长需要(见表1)。

表1 上海辰山植物园土壤理化性质[23]

Table 1 Physical and chemical parameters of soil in Shanghai Chenshan Botanical Garden

参数Parameter范围Range平均值±标准差Mean±SD密度Bulk density(mg·m-3)1.08～1.971.61±0.16通气孔隙度Aeration porosity(%)1.10～55.0014.52±8.70pH5.67～7.957.31±0.64EC(mS·cm-1)0.05～0.590.20±0.15有机质Organic matter(g·kg-1)2.83～62.8231.50±12.60水解氮Hydrolysable N(mg·kg-1)11.63～221.21108.59±64.63有效磷Available P(mg·kg-1)1.44～130.7633.34±30.88速效钾Available K(mg·kg-1)48.05～231.00134.79±48.29阳离子交换量CEC(cmol·kg-1)11.94～20.5917.52±2.43

1.2 枝叶取样和测量

目前，对木本植物枝叶大小关系的研究多集中在小枝或当年生枝水平上[15,17,24]，也有部分研究从不同枝条层级[25]、植株水平[26]探讨枝叶大小关系的。鉴于木质部导管的多少与枝的传导和支撑等功能有着密切联系，而木本植物边材导管部组织分布不均匀，枝顶导管小于与枝底部[27]，越靠近叶端导管越小[28～29]，使得不同枝条位置的导水率存在差异。因此，利用不同长度的枝条来检验枝叶大小关系，尤其是枝条截面积与总叶面积关系，会带来潜在的偏差[21]。在2018年6～9月期间，采集149种木本植物的枝叶样品。每个木本植物种类，选取健康植株3～4株，记录高度、胸径和物种名后，从冠层外部随机采集1～2个长70 cm且没有明显叶面积损失的顶端枝条，记录枝条采集高度，立即带回实验室测量。

样品带回实验室后，在6 h内完成枝叶形态指标的测量。以每个枝条为单位，用游标卡尺测量枝条基部直径(mm)，称量枝条的总鲜重(g)，再按10 cm截断后随机选取30%～40%枝条样品测定干重(g)，换算成70 cm长度枝条的总干重(g)。采集70 cm长度枝条上所有叶片，称量完叶片的鲜重后，再用叶面积仪(Li-3100C，Lincoln，USA)测量所有叶片的叶面积(cm2)；各样品置于70℃烘箱中烘干至恒重后称量干重(g)，以备其他分析。

1.3 取样材料基本特征

采集到的149种木本植物，包括25种常绿阔叶乔木、84种落叶阔叶乔木、13种常绿阔叶灌木和27种落叶阔叶灌木(表2)。乔木平均高度为6.6～7.6 m，平均胸径为18.5～18.6 cm，取样高度3.7～4.1 m；灌木平均高度为2.9～4.3 m，平均胸径为4.9～6.6 cm，取样高度1.6～2.1 m。枝条截面积为44.6～77.1 mm2，以常绿乔木最大，落叶灌木最小；枝条干重12.7～29.1 g，以常绿灌木树种最高。枝条上总叶面积的大小顺序为落叶乔木、常绿乔木、常绿灌木和落叶灌木；叶干重为14.8～43.0 g，以常绿乔木最高，其次为落叶乔木和常绿灌木，落叶灌木最小。

表2 采样植物基本特征

1.4 数据处理

所收集到的数据包括枝条截面积、总叶面积、枝条干重、叶干重。枝叶大小关系间用y=bxa来描述，线性转化为log(y)=log(b)+alog(x)，其中x和y表示枝条和叶的大小特征参数；a为斜率，即相对生长的指数(a=1为等速生长，大于或小于1时为异速生长)；b代表性状关系的截距，即异速生长常量。

每个枝条功能特征数据先计算个体内算术平均值，然后计算种内平均值，最后以物种平均值进行对数(以10为底)转换后进行分析，对数转换使之符合正态。用于种间分析的异速生长方程的参数估计，回归方程的参数估计采用标准化主轴估计(SMA)方法，每一个回归斜率的置信区间根据Pitman[30]的方法计算求得。回归斜率与1或-1的显著性检验根据Warton和Weber的方法判断。在完成线性回归后，对回归斜率进行异质性检验，如果组间没有差异性，则表示其有共同斜率[31]，此后，再进行ANOVA分析，利用成对比较检验(Tukey)分析不同生活型的线性回归方程y轴截距的差异。此外,为了确定不同功能性状之间的相互关系是否随进化分歧而改变，进行系统独立比较分析。上述分析在R软件(v3.4.1)中，采用smart(3.4.8)[32]软件包完成。

2 结果与分析

2.1 枝条截面积与总叶面积的关系

所有生活型的枝条截面积与总叶面积呈显著的正相关关系(对于任一组内均是P<0.05，见表3)，并与系统发生独立性比较的结果相一致(0.970)。4种生活型具有相同的斜率a=1.148 6(95%置信区间CI=1.000 6～1.302 3)，显著的高于1.0(P<0.001，见图1)，表明枝条截面积与总叶面积呈显著的异速生长关系，且叶面积增加的速度较枝条截面积快。此外，落叶乔木枝条共同斜率的y轴截距极显著大于常绿乔木和常绿灌木(P<0.000 1)，其他两两生活型配对之间无显著差异。这表明在某一给定的枝条截面积时，落叶乔木比常绿乔木和常绿灌木具有更大的叶面积。

表3 不同生活型木本植物枝条截面积与总叶面积关系的SMA分析

Table 3 Summary of SMA regression parameters for the scaling relationships between stem cross-sectional area and total leaf area of woody plants among different life forms

生活型Life form样本量Number相关系数R2显著水平P斜率Slope95%置信区间95% CIs常绿乔木Evergreen tree240.30880.00481.1486(1.0006,1.3023)落叶乔木Deciduous tree850.4646<0.00011.1486(1.0006,1.3023)常绿灌木Evergreen shrub130.36180.03861.1486(1.0006,1.3023)落叶灌木Deciduous shrub270.6011<0.00011.1486(1.0006,1.3023)

图1 不同生活型木本植物枝条截面积与总叶面积的关系Fig.1 Regression between stem cross-sectional area and total leaf area of woody plants among different life forms

图2 不同生活型木本植物枝条干重与叶干重的关系Fig.2 Regression between stem mass and leaf mass of woody plants among different life forms

2.2 不同生活型枝条干重与叶干重的关系

所有生活型枝条干重与叶干重都呈极显著的正相关关系(对于任一组内均是P<0.01，表4)，并与系统发生独立性比较的结果相一致(0.970)。关系斜率在4种生活型物种间无显著差异，具有相同的斜率a=1.054 2(95%置信区间CI=0.921 3～1.205 6)，且与1.0无显著差异(见图2)，表明枝条干重与叶干重是等速生长的关系，即枝与叶生物量的分配比例并不受枝条大小的影响。此外，常绿乔木、落叶乔木的枝条干重与叶干重共同斜率的y轴截距极显著大于常绿灌木(P分别为0.001 5，0.007 5)，其他两两生活型配对之间无显著差异。这表明在某一给定的枝条干重时，常绿乔木和落叶乔木比常绿灌木具有更大的叶干重。

表4 不同生活型木本植物枝条干重与叶干重关系的SMA分析

Table 4 Summary of SMA regression parameters for the scaling relationships between stem mass and total leaf mass of woody plants among different life forms

常绿乔木Evergreen tree样本量Number相关系数R2显著水平P斜率Slope95%置信区间95% CIs落叶乔木Deciduous tree240.6246<0.00011.0542(0.9213,1.2056)常绿灌木Evergreen shrub850.3407<0.00011.0542(0.9213,1.2056)落叶灌木Deciduous shrub130.56610.00481.0542(0.9213,1.2056)常绿乔木Evergreen tree270.6516<0.00011.0542(0.9213,1.2056)

3 讨论

枝叶大小关系被认为是植物生活史对策的主要生态维度之一[5]，植物在漫长进化过程中形成了不同等级的输导网络组织，营养选择的压力必然使其向最优化的方向进化，在植物形态上表现为叶面积和小枝截面积比例的最优化[4]。本研究结果表明不同生活型木本植物的枝条截面积与总叶面积间呈异速生长关系(a=1.148 6，CI=1.000 6～1.302 3)，枝干重与叶干重间呈等速生长关系(a=1.054 2，CI=0.921 3～1.205 6)，也支持Corner[6]法则：较大的叶片需要较大的茎来支撑，从而在整体上使得枝条生物量得到提高，但不同生活型间异速生长常量(y轴截距)存在显著差异。

叶—茎大小之间的成本/收益权衡不仅反映植物器官之间的分配策略，本质上的原因可取决于植物生物力学特性和水力输送结构的需求状况。许多研究已对植物枝叶大小关系沿水分[12]、海拔[16,33]、个体密度[1]、植被发育梯度[34]以及生活型[16,35]的变化进行了大量检验，均表明植物枝叶关系在不同环境中或不同生活型间具有相似的变化趋势，表现为具有共同的斜率系数a。本研究结果表明，4种生活型木本植物的枝条茎截面积与总叶面积间的SMA斜率均为1.148 6(CI=1.000 6～1.302 3)，显著高于1.0(P<0.001，见图1)，与Preston和Ackley[11]、Sun等[13]、刘志国等[14]、Falster等[26]多数研究观点一致，支持异速生长的观点；但斜率系数与Petit等[21]的研究结果(a=0.58)具有较大差异。此外，本研究落叶乔木y轴截距极显著大于常绿乔木和常绿灌木(P<0.000 1)，表明粗细相同的枝条，落叶乔木比常绿乔木和常绿灌木具有更大的叶面积。前期众多不同生境对比研究都指出水分供应条件影响着枝—叶面积关系的y轴截距[13,24]，由此可以推测本研究不同生活型y轴截距差异，可能主要与其水分运输效率存在差异有关。落叶树种导管进行水分传输的年均时间较常绿树种短，遭受环境胁迫带来的水分传输失败风险(如栓塞)低，所以在水分运输安全性方面的投资较少[36]，其水分运输效率较常绿树种要高[37]，因而相同粗细的枝条可支撑的叶面积相应也较大。同理，乔木相较于灌木具有更长的水分传输距离，面临的运输安全风险更高，因而灌木水分传导效率较乔木高，其相同粗细的枝条其可支撑的叶面积相应也较大[36]。此外，常绿树种叶的建成成本(常以比叶面积来衡量)通常比落叶树种要大，用于增加叶片厚度，抵御对冬季低温胁迫或更长的取食压力[38]。

枝条生物量分配不仅体现枝叶大小之间的权衡，而且也是植物适应策略的综合体现。在全球气候变化的大背景下，大多数研究已经关注到枝条水平上生物量的分配策略[12,15]，不同生活型植物的生物量分配有利于揭示不同林层植物适应光资源和水分竞争时的分配策略。本研究中4种生活型木本植物枝条干重与叶干重是等速生长的关系，具有相同的斜率1.054 2(CI=0.921 3～1.205 6)，表明枝与叶生物量的分配比例并不受枝条大小的影响，这与杨冬梅等[16]、章建红等[1]、孙蒙柯等[35]采集的当年生枝条的研究结果一致，而与Pickup等[15]采集的一定枝截面积(>10 mm2)的研究结果不一致。枝条茎干重与叶干重的关系在4种生活型植物间无显著差异，具有相同的斜率b=1.054 2(95%置信区间CI=0.921 3～1.205 6)，且与1.0无显著差异(见图2)，这种关系与前人发现枝生物量和叶生物量是等速生长的规律一致[13,16,35]。常绿乔木、落叶乔木的y轴截距极显著大于常绿灌木(P<0.000 1)，表明在某一给定的枝条干重时，常绿乔木和落叶乔木比常绿灌木具有更大的叶干重。

综上，同一生境下不同生活型木本植物枝叶大小关系的差异主要体现异速生长常量b上，如相同枝条大小下落叶乔木比常绿乔木和常绿灌木具有更大的叶面积；在某一给定的枝条干重时，常绿乔木和落叶乔木比常绿灌木具有更大的叶干重，这可能与不同生活型木本植物水分竞争效率和叶建成成本差异有关。截距的改变反映了植物枝叶配置模式对植物生活型的差异所进行的调整，可用于分类指导园区植物迁地保护时的生境选择、植物配置和树木整形修剪。