南海三沙永乐龙洞及邻近海域浮游植物群落结构

傅明珠,孙 萍,李 艳,蒲新明,袁 超,张学雷*

(1.自然资源部 第一海洋研究所,山东 青岛266061;2.自然资源部 海洋生态环境科学与技术重点实验室,山东 青岛266061;3.青岛海洋科学与技术试点国家实验室 海洋生态与环境科学功能试验室,山东 青岛266237)

海洋蓝洞(Blue Hole)是一种独特的海洋地貌单元,位于礁盘中,多分布在热带及亚热带海洋或海岸环境中,具有多种不同的成因[7]。我国南海西沙群岛永乐环礁上的“三沙永乐龙洞”是目前全球已知最深的海洋蓝洞,因其独特的结构和地理位置,具有重要的科学研究价值[8-9]。目前,对海洋蓝洞的研究主要集中于地质学及其对气候变化的指示作用[10-11]、水体交换[12]、化学元素垂直结构[13-15]以及微生物[16-17]和底栖生物研究[18],但对浮游生物群落的报道有限[19]。依据2017年5月中旬—2017年6月上旬自然资源部第一海洋研究所对永乐龙洞开展的综合科考所获得的数据和资料,对永乐龙洞及其邻近海域的浮游植物的种类组成、数量丰度和优势种进行比较研究,探讨了浮游植物群落分布格局的主要影响因素,为了解龙洞生态系统的维持机制提供基础资料和科学依据。

1 材料与方法

1.1 研究海区与样品采集

“三沙永乐龙洞”(111°46'6″E,16°31'30″N)位于西沙群岛永乐环礁晋卿岛至石屿礁盘的中间。西沙群岛是南海最大的珊瑚岛群,处于南海西北部大陆坡,位于海南岛东南部。西沙群岛属典型的热带海洋性季风气候区,冬季盛行东北风,夏季以西南季风为主,其海流和大气环流显著受到季风调控[20-21]。该海域年平均气温较高且季节变化幅度小,远离大陆,无径流影响,盐度普遍较高(＞33)[21]。

2017年5月中旬—2017年6月上旬,我们对永乐龙洞及其邻近海域浮游植物及相关的水文化学参数进行了样品采集与测定,在永乐龙洞内、洞外浅水环礁区(简称礁盘区)以及洞外深海区分别设置了1,3,2个站位(图1),采样水深见表1,其中永乐龙洞内同一站位在科学考察初始(BH01)和后期(BH02)各进行1次取样。

图1 2017-05西沙群岛永乐龙洞浮游植物调查站位图(底图引自文献[8])Fig.1 Sampling stations in Yongle Blue Hole and adjacent area during May 2017(base map adopted from reference[8])

海水的温度、盐度和深度采用美国海鸟公司Seabird 917 plus型温盐深剖面仪(SBE-917 plus CTD)进行测定,采用下放过程中的观测数据。浮游植物样品采取定性(网采)和定量(水采)相结合的方法。其中浮游植物定量样品,采用SBE-917 plus CTD 控制的5 L卡盖式采水器按预设水深自动采水于1 L的聚丙烯瓶中,立即加入样品体积1%的碘液固定;定性样品采用深水小型浮游生物网自底(洞外深海区自300 m 水深处)至表层拖曳采集,立即加入样品体积5%的福尔马林固定。带回实验室后,样品分析按沉降浓缩方法进行:样品静置48 h以上后虹吸上清液,浓缩至样品原来体积的5%左右,保存于小样品瓶中。鉴定前将样品标定到一定体积,混合均匀后取1 m L 在日本Nikon公司TE-2000U 倒置显微镜下进行浮游植物种类鉴定[22]并计数。

表1 研究海域各站位采样水层Table 1 Vertical sampling depths of each station

1.2 数据处理与分析

分别计算各个站点的浮游植物多样性指数和均匀度,以及不同研究区域的浮游植物优势度和Jaccard相似性指数,来对比研究各区域的浮游植物群落结构及其相似程度。采用CANOCO 4.5软件对永乐龙洞内及其周边海域的浮游植物物种数据和环境因子进行了多元统计分析。

浮游植物优势度(Y)计算公式:

用Γ0(H)表示从H到(-∞,+∞]的正则的、下半连续凸函数的集合。函数f的定义域表示为：domf:={x∈H:f(x)<+∞}。本文也给出了一些常用的lp范数和l1,q范数的定义：

式中n i为第i种的总个体数,f i为该种在各样品中出现的频率,N为全部样品中的总个体数。

浮游植物种类多样性采用Shannon-Weaver指数(H′)[23]计算:

式中n i和N分别为第i种类的个体数和样品中所有种类的总个数,S为样品中总物种数。

均匀度(J′)采用Pielou指数[24]计算:

式中H′为Shannon-Weaver指数,S为样品中总物种数。

Jaccard相似性指数(P)[25]计算公式:

式中a和b为不同区域浮游植物物种数,c为2个区域的共有物种数。

采用CANOCO 4.5 软件对研究海域浮游植物物种数据和环境因子进行了多元统计分析。在对浮游植物群落结构分析前,需要对数据进行筛选和转换。参与排序的浮游植物物种需要满足以下2个条件:该物种在各站位的出现频率≥5%(即出现站位≥2);该物种在至少1个站位的相对丰度≥1%。为了降低少数优势种权重及稀有种对物种数据的影响对物种数据矩阵进行lg(x+1)转换,以使它们的分布更接近正态分布;研究区域环境参数数量级变化范围小,未进行对数转换。

2 结 果

2.1 浮游植物物种组成

2017-05—2017-06,永乐龙洞内及其邻近海域网采(定性)和水采(定量)浮游植物样品共鉴定出浮游植物5门76属166种。其中硅藻门52属103种,占物种总数的62.0%,角毛藻属(Chaetoceros,21种)和根管藻属(Rhizosolenia,13种)物种较丰富;甲藻门19属57种,占物种总数的34.3%,新角藻属(Neoceratium,同属异名Ceratium,22种)物种最丰富;金藻门1属2种,绿藻门2属2种,蓝藻门2属2种,这3个门类共占物种总数的3.6%(物种种名录见附表1)。浮游植物以广温广布型类群和热带暖水性类群为主,表现为热带、亚热带区系特征。

永乐龙洞内浮游植物物种数(63种)相对较少,绝大多数为硅藻(77.7%),其中角毛藻属物种(11种)最丰富;礁盘区鉴定出82个物种,硅藻物种数仍占明显优势(64.6%),角毛藻属(13种)和根管藻属(7种)物种较丰富,甲藻门中新角藻属(7种)和原甲藻属(Prorocentrum,5种)物种相对较丰富;洞外深海区物种数为130种,明显高于永乐龙洞和礁盘区,虽然硅藻门仍然是优势种群(57.7%),但甲藻门物种数比例明显增加(38.5%),其中硅藻门中角毛藻属(11种)和根管藻属(11种)物种较丰富,甲藻门中新角藻属(20种)物种最丰富。不同区域浮游植物物种组成表现出明显差异:从永乐龙洞内至洞外深海区,物种数逐渐增加,硅藻比例逐渐降低,甲藻比例逐渐增加(表2)。

表2 不同区域浮游植物种类组成Table 2 Phytoplankton species composition in different locations

我们采用水采浮游植物样品计算了不同区域的浮游植物优势度(表3)。永乐龙洞内优势种均为硅藻,菱形藻(Nitzschiaspp.)为第一优势种,细胞丰度占总丰度的64.90%,在不同采样水深的样品中出现频率为100%,其他优势种细胞丰度贡献率均低于10%,其中新月柱鞘藻(Cylindrotheca closterium)(85.71%)和舟形藻(Naviculasp.)(61.90%)的出现频率相对较高。礁盘区优势种包括3种硅藻、1种绿藻和1种甲藻,其中菱形海线藻(Thalassionema nitzschioides)为绝对优势种,优势度高达0.810,由于该物种异常高的细胞丰度(丰度比例92.52%),使得其他优势种的优势度相对较低,但角毛藻(Chaetocerosspp.)、菱形藻和环沟藻(Gyrodiniumsp.)的出现频率也均高于60%。需要说明的是,由于礁盘区水深较浅,我们的采样层次只有2或3层,较少的采样层次和样品数,可能会造成个别站位的细胞丰度异常高值对总丰度具有很高的贡献率(例如C5站),因此我们认为菱形海线藻在礁盘区的绝对优势只是本次研究的结果,这种现象可能不具备普遍意义。洞外深海区的优势种中除了甲藻门的环沟藻外均为硅藻,与永乐龙洞内和礁盘区相比,该区域浮游植物分布较均匀,优势度不突出,其中菱形藻、角毛藻和菱形海线藻的优势度相对较高,其细胞丰度比例为9.42%～12.72%,出现频率高于70%。我们采用Jaccard相似性指数评估了不同采样区域浮游植物种类组成的相似性(表4),结果表明不同区域间Jaccard相似性指数较低为0.28～0.38,说明永乐龙洞内、礁盘区以及洞外深海区浮游植物种类组成具有较大差异。

表3 不同调查区域主要浮游植物优势种Table 3 Dominant phytoplankton species in different area

表4 不同区域浮游植物种类相似性指数Table 4 The species Jaccard Index of phytoplankton between different areas

2.2 浮游植物细胞丰度与多样性的垂向分布

永乐龙洞内水采浮游植物细胞丰度变化范围为(0.16～27.08)×103个 L-1,平均值为(3.02±5.94)×103个 L-1,高值区分布于水深10～20 m,20 m 以深海域细胞丰度随水深增加而降低(图2a),最高值出现于10 m 层,主要由菱形藻细胞丰度贡献。礁盘区浮游植物细胞丰度变化范围为(0.28～353.12)×103个 L-1,平均值为(47.96±123.47)×103个 L-1,高值区位于水深30 m 左右的底层水体,主要由优势种菱形海线藻细胞丰度贡献。洞外深海区浮游植物细胞丰度变化范围为(0.02～8.32)×103个 L-1;平均值为(1.89±2.07)×103个 L-1,其中水深200 m 以浅的平均值为(2.11±2.09)×103个 L-1;高值区出现在水深30～75 m(图2a);总体丰度水平与永乐龙洞内相当,低于礁盘区细胞丰度。

永乐龙洞内浮游植物物种数随水深表现出下降趋势(图2b),在水深20 m 以浅物种数为12～19种,在30～90 m 水层物种数为4～12种,90 m 以深物种数＜5。礁盘区水深较浅,物种数未表现出明显的垂向变化趋势,物种数为7～21种。洞外深海区物种数总体高于永乐龙洞内部和礁盘区,水深30 m 以浅物种数在13～24种之间变动(平均19种),30～75 m 水层为物种数高值区,物种数为13～37种(平均24种),75 m 以深物种数明显下降,平均仅有8种(图2b)。浮游植物多样性指数H′与物种数表现出类似的垂向变化趋势(图2c),永乐龙洞内浮游植物H′变化范围为0.46～3.00(平均2.02),在水深20 m 以浅水层H′相对较高,随水深而下降;礁盘区H′变化范围为0.04～3.93(平均2.42),略高于永乐龙洞内;洞外深海区H′变化范围为0～4.76(平均3.13),明显高于永乐龙洞内和礁盘区,在水深75 m 附近出现H′相对高值,之后随水深而下降。此外,在水深75 m 以浅海域,洞外深海区的浮游植物均匀度也明显高于永乐龙洞内(图2d)。

图2 永乐龙洞内与洞外深海区浮游植物群落结构垂向变化Fig.2 Vertical profiles of phytoplankton community structures in Yongle Blue Hole and adjacent deep waters

2.3 浮游植物群落与环境因子相关性的空间排序

采用CANOCO 4.5 软件对永乐龙洞内和洞外深海区的浮游植物物种数据和环境因子分别进行了多元统计分析,礁盘区由于样本数较少,未进行排序分析。经过对物种的筛选,实际参与分析的浮游植物物种在永乐龙洞内和洞外深海区分别包括29种和52种,环境参数7项。在对数据进行空间排序之前,首先对研究海域的浮游植物物种数据进行去趋势对应分析(Detrended correspondence analysis,DCA),结果显示,永乐龙洞内排序轴最大梯度长度为2.875,洞外深海区为2.192,均小于3,表明浮游植物群落对生态梯度的响应是线性的,因此选用RDA(冗余分析)线性模型进行排序分析。

我们采用Monte-Carlo置换对浮游植物物种与环境因子相关性进行显著性检验(P＜0.01),结果显示水深是影响永乐龙洞内浮游植物群落的最主要因子,与物种的相关系数为86%,对物种变量的解释比例为22.5%,水深可间接反映光照条件对浮游植物的影响;磷酸盐是影响洞外深海区浮游植物群落最主要的环境因子,与物种的相关系数为78.6%,对物种变量的解释比例为17.4%。其他环境因子均未通过P＜0.01的显著性检验,说明研究区域浮游植物群落与环境因子不存在明显的相关性。

在RDA 排序图中,环境因子箭头的长度反映了其与浮游植物物种的相关性强弱,二者之间的夹角反映正相关(＜90°)或者负相关(＞90°)。研究海域浮游植物物种与环境因子RDA 分析双序图显示,2个区域浮游植物对环境因子的响应趋势大体是一致的(图3,物种代码见附表1,绿色代表优势种),绝大多数物种与温度呈正相关,而与其他环境因子呈负相关,浮游植物主要分布于温度较高、营养盐浓度较低的上层水体,反映了浮游植物的垂向分布特征。浮游植物优势种在排序图中分布较接近,表明它们具有相似的生态位。

图3 浮游植物物种与环境因子RDA 分析双序图Fig.3 Phytoplankton species and environmental factors biplot based on RDA

3 讨 论

三沙永乐龙洞是目前全球已知最深的海洋蓝洞,位于南海北部陆架的寡营养盐海域,具有独特的垂直结构,洞内水体基本静止且处于稳定层化状态,与外海水交换有限[9,15,19]。洞口周围礁盘海水很浅,生长着繁茂的造礁石珊瑚,属于热带珊瑚礁生态系统。永乐龙洞独特的结构和水文环境特征暗示其可能具有独特的生物群落结构和生态系统维持机制。

我们对永乐龙洞及邻近海域浮游植物群落的研究表明,该海域浮游植物以广温广布型类群和热带暖水性类群为优势种,表现为热带、亚热带区系特征。硅藻门在物种丰富度和细胞丰度上均占绝对优势,其次为甲藻门,金藻门、蓝藻门和绿藻门物种种类少,丰度低。这些特征与以往对南海北部夏季浮游植物的调查研究结果[26-31]是基本一致的。另外,以往研究者对湛江沿岸以及三亚珊瑚礁分布区浮游植物群落结构的研究也指出,珊瑚礁区的浮游植物以硅藻类为主,其他门类的种类和细胞丰度都很少,硅藻类的种类和数量较高是珊瑚礁区浮游植物群落的一个重要特征[32-34]。这可能是由于硅藻比其他藻类具有更高的营养盐吸收速率和生长率[35]。

优势种中多为南海常见种,其中硅藻优势种多以大而长的菱形藻、角毛藻以及海线藻等硅藻为主(表3)。浮游植物细胞的粒径大小、形状以及能否形成群体等形态特征均能影响其对资源的获取、沉降和被摄食概率[6,36-37]。虽然增大细胞尺寸会由于降低了比表面积而降低对营养盐的竞争优势,但是浮游植物的链状群体能够抵御细胞下沉从而长时间停留在真光层进行光合作用,同时还能抵抗浮游动物的摄食[27,36-37]。因此浮游植物优势种的上述形态特征是为适应南海北部陆架寡营养、层化水体的环境而对生存策略进行平衡选择(trade-off)的结果。

垂直分布看上,浮游植物主要分布于光照条件较好的上层水体(图2),在次表层出现细胞丰度峰值(永乐龙洞内为水深10～20 m,洞外深海区为水深30～75 m),对应于叶绿素a次表层最大值所在水层(本调查未发表数据),在水深75 m 以深细胞丰度和物种数均显著下降。这符合层化水体浮游植物的一般垂向分布特征,在南海北部海域也多次观测到类似的垂向分布规律[27-31]。以往对夏季南海北部浮游植物的研究表明,水深200 m 以浅浮游植物细胞平均丰度为(8.2～115.05)×103个 L-1,物种数为109～229种[27-31]。与历史调查资料相比,永乐龙洞及其周边海域浮游植物细胞丰度相对较低(平均为3.02×103个 L-1和1.89×103个 L-1),物种数相对较低,尤其是永乐龙洞内。

我们采用Jaccard相似性指数评估了不同采样区域浮游植物种类组成的相似性(表3),结果表明不同区域间Jaccard相似性指数(0.28～0.38)较低,说明永乐龙洞内、礁盘区以及洞外深海区浮游植物种类组成具有较大差异。永乐龙洞内浮游植物细胞丰度与洞外深海区差别不大处于同一数量级,但物种数以及多样性指数远低于洞外深海区。2017-03对永乐龙洞浮游动物的研究结果也表明洞内浮游动物多样性低于外海区域,且物种组成也有较大差异[19]。浮游植物多样性对维持海洋生态系统功能和稳定性具有重要作用[38],其分布格局受到多种机制的控制。其中,物理输送和扩散过程被认为是维持区域生物群落结构的重要机制[39-40]。在开阔外海区域的观测和数值模拟研究表明,较快的海流速度/扩散速率以及环境的时空变异等中等程度的扰动会增加浮游植物多样性[41-42]。永乐龙洞内部是一个相对封闭的稳定环境,只在水深10 m以浅与相邻海域存着有限水交换[9],浮游植物群落主要由通过竞争排除作用而保留下来的适应本地环境的物种组成。而洞外深海区是与南海连通的开放系统,潮汐海流等物理过程的扰动作用以及从外海输入的浮游植物物种均会增加和维持该区域的物种多样性[43]。我们的调查结果显示,在水深100 m 以浅的水层,永乐龙洞内与洞外深海区站位具有相似的温盐结构和生物化学参数,但是水动力条件存着显著差异。因此,水体的物理扩散和输运作用等动力过程可能是造成永乐龙洞与外海浮游植物群落结构差异的重要原因。

4 结 论

我国南海西沙群岛永乐环礁上的“三沙永乐龙洞”是目前全球已知最深的海洋蓝洞,结构和地理位置独特,具有重要的科学研究价值。目前,对永乐龙洞浮游生物群落的报道还非常有限。我们根据2017年5月中旬—2017年6月上旬自然资源部第一海洋研究所对永乐龙洞开展的综合科考的数据和资料,采取定性(网采)和定量(水采)相结合的方法,对永乐龙洞及其邻近海域的浮游植物群落结构进行了比较研究,探讨了浮游植物群落分布格局的主要影响因素,旨在为了解龙洞生态系统的维持机制提供基础资料和科学依据。得到以下3点主要结论:

1)研究海域水采和网采浮游植物样品共鉴定出浮游植物166种,生态类型以广温广布型类群和热带暖水性类群为主,物种数和细胞丰度以硅藻(103种)和甲藻(57种)占主导,其它包括金藻(2种),绿藻(2种)和蓝藻(2种)。

2)永乐龙洞内浮游植物有63种,细胞丰度平均值为3.02×103个 L-1,主要优势种为菱形藻(Nitzschiaspp.)、新月柱鞘藻(Cylindrothecaclosterium)、舟形藻(Naviculasp.)等,种类多样性指数和均匀度平均值分别为2.02和0.76;洞外深海区浮游植物有130种,细胞丰度平均值为1.89×103个 L-1,主要优势种为菱形藻(Nitzschiaspp.)、角毛藻(Chaetocerosspp.)、菱形海线藻(Thalassionemanitzschioides)、伏氏海线藻(Thalassionemafrauenfeldii)等,种类多样性指数和均匀度平均值分别为3.13和0.87。

3)浮游植物主要分布于光照条件较好的上层水体,细胞丰度高值对应于叶绿素a次表层最大值所在水层。Jaccard相似性指数表明永乐龙洞内与洞外深海区浮游植物种类组成有差异,主要体现在永乐龙洞内浮游植物物种数和多样性指数显著低于洞外深海区。洞内外海水的有限连通性可能是永乐龙洞内外浮游植物群落差异的重要原因。

附表1 三沙永乐龙洞及其邻近海域浮游植物物种组成Appendix 1 Phytoplankton species composition in Sansha Blue Hole and the adjacent area

续表