我国烟粉虱主要捕食和寄生性天敌控制能力研究进展

窦文珺，羊绍武*，柳 青，陈国华**，张晓明**

(1.云南农业大学植物保护学院，云南生物资源保护与利用国家重点实验室，昆明 650201；2.保山学院保资源环境学院，云南保山 678000)

烟粉虱BemisiatabaciGennadius，隶属半翅目Hemiptera粉虱科Aleyrodidae，又称甘薯粉虱、棉粉虱，俗称小白蛾，广泛分布于全球热带和亚热带地区(刘银泉和刘树生，2012)。1889年烟粉虱在希腊的烟草上首次被发现(Gennadius，1889)，20世纪80年代，随着世界范围内的贸易往来，烟粉虱借助蔬菜及园林花卉苗木调运迅速扩散，在世界各地广泛传播并暴发成灾，现已成为美国、印度、巴基斯坦、苏丹和以色列等国家农业生产上的重要害虫之一(Brown，1994；Brownetal.,1995)。我国烟粉虱的记载始于1949年，之后迅速成为一种新发生的虫害，危害番茄、黄瓜、辣椒等蔬菜及棉花、菊花等众多经济作物，其引起的损失不容轻视(周尧，1949)。

烟粉虱的天敌资源丰富，在全球范围内烟粉虱的生物防治研究和应用迄今已有40余年的历史(Renetal.,2001)。随着研究的深入，烟粉虱的天敌种类不断增加，据不完全统计，全世界烟粉虱捕食性天敌达128种，寄生性天敌90余种(Gerlingetal.,2001；任顺祥等，2004；Lietal.,2011)；目前，我国已经报道的烟粉虱天敌达168种，其中捕食性天敌有109种，寄生性天敌有59种(Renetal.，2001；Lietal.,2011；余清等，2017；杨静逸等，2018)。

近年来，多种天敌混合释放来增强烟粉虱的生物防治效果已成为研究热点。不同天敌混合释放在提高对烟粉虱防治效果的同时，能间接增强群落稳定性，通过增加相同食物链中生物多样性来减少天敌种群的自然衰退(Heimpel and Mills，2008)。但是在烟粉虱的综合治理中，烟粉虱的不同种天敌之间既存在着竞争关系又存在着捕食或寄生关系(马克争等，2004)。

Lietal.(2011)报道了烟粉虱的寄生性和捕食性天敌种类，本文对烟粉虱的寄生性和捕食性天敌种类的最近报道进行整理，结合前人研究总结了天敌之间的相互作用对烟粉虱生物防治的意义。以期在烟粉虱的生物防治过程中，为天敌种类的合理选用提供科学依据。

1 烟粉虱捕食性天敌

我国烟粉虱的捕食性天敌有109种，包括鞘翅目Coleoptera 3科40种、半翅目Hemiptera 3科19种、脉翅目Neuroptera 2科12种、蜱螨目Acarina 3科14种、蜘蛛目Araneae 11科20种、双翅目Diptera 1科1种、螳螂目Mantodea 1科1种、缨翅目Thysanoptera 2科2种。

表1 我国已知的烟粉虱的捕食性天敌种类Table 1 Predatory natural enemies of Bemisia tabaci known in China

续表1 Continued table 1

续表1 Continued table 1

续表1 Continued table 1

1.1 鞘翅目

我国记录有40种瓢虫可捕食烟粉虱，目前控制烟粉虱的瓢虫主要有5种。日本刀角瓢虫是我国重要的烟粉虱捕食性天敌，广泛分布在我国南方地区，各龄幼虫和成虫均可取食烟粉虱的卵和若虫，具有很强的捕食能力，尤其对烟粉虱卵的捕食量巨大(姚松林等，2004；姚凤銮等，2018)。日本刀角瓢虫的成虫和4龄幼虫均对烟粉虱具有较好的控制潜力，由于日本刀角瓢虫幼虫在化蛹前需要积累营养，其4龄幼虫对烟粉虱的捕食量和瞬间攻击率显著大于成虫，并且对低龄烟粉虱若虫的捕食量明显高于对烟粉虱高龄若虫的捕食量，在生物防治上极具开发应用价值(马丽君等，2018)。小黑瓢虫能取食烟粉虱的各个虫态，更偏好捕食烟粉虱的卵，并且受温度影响，当烟粉虱卵密度一定时，随着温度的升高，小黑瓢虫的捕食量增大、攻击系数升高、寻找效应提高，在27℃时达到最大值(阙晓堂，2012；罗宏伟，2015)。在美国加州棉田的笼罩试验中，小黑瓢虫的释放使烟粉虱的若虫密度减少到棉花地块中初始密度的1/3，并成功地控制烟粉虱的暴发(Heinzetal.,1994)。黄振等(2006)在淡色斧瓢虫对烟粉虱的捕食作用研究中表明，随着淡色斧瓢虫幼虫龄期的增加，其对烟粉虱卵的寻找效率逐渐提高，处理时间依次缩短；捕食作用率随淡色斧瓢虫密度的增加而降低，淡色斧瓢虫密度较低时，捕食作用率下降较快，随着淡色斧瓢虫密度的进一步增加，捕食作用率缓慢下降。在大田笼罩条件下，以淡色斧瓢虫和烟粉虱1 ∶40的数量比例释放淡色斧瓢虫，对烟粉虱的防治效果超过35%，最高是可达95%(黄振等，2008)。龟纹瓢虫和异色瓢虫的成虫和幼虫的活动能力强，二者的3龄幼虫均能有效地捕食烟粉虱若虫，但从日捕食量来看，异色瓢虫的捕食量较龟纹瓢虫大(林克剑，2006)。棉田中通过间作玉米或者甜瓜时与单作棉花田相比烟粉虱的种群密度显著降低，主要天敌龟纹瓢虫的种群数量显著增加，从而增加了对烟粉虱种群的控制能力(张晓明，2013)。

1.2 半翅目

我国现有19种捕食蝽被记录为烟粉虱的捕食性天敌，目前研究最多的是东亚小花蝽。东亚小花蝽可捕食烟粉虱的所有虫态，捕食量大小依次为：卵>若虫>成虫(邹卫辉，2004)。其捕食作用同时受到猎物密度和自身密度的影响，对烟粉虱的捕食量随着猎物密度的增加而增加，但对烟粉虱的寻效应均随猎物密度的增加而降低，对成虫的搜寻效应均高于若虫(王洪亮等，2013)。余金咏等(2003)的研究表明，中华微刺盲蝽4龄若虫、5龄若虫和成虫对烟粉虱的捕食量均随着密度的增加而增大，但它们之间捕食量的差异并不显著。在玉米与棉花间作的情况下棉花微小花蝽种群与单作棉花相比显著增加，烟粉虱的种群的显著降低(张晓明，2013)。

1.3 脉翅目

我国现有10种烟粉虱草蛉类捕食性天敌，常用以下2种来控制烟粉虱。中华草蛉对烟粉虱具有较强的控制作用，随着中华草蛉幼虫龄期的增加，对烟粉虱若虫的捕食量也逐渐增加，3龄幼虫的捕食量最大；由于各虫态个体间存在竞争和干扰，幼虫的捕食量均表现出随自身密度的增加而下降的趋势，捕食作用逐渐降低(买合甫皮古丽·阿不力米提等，2013)。与中华草蛉相比，大草蛉则是主要靠3龄幼虫捕食烟粉虱，且对烟粉虱的伪蛹表现出强烈的捕食偏好性，大草蛉3龄幼虫的最大捕食量随猎物密度的增加而增加，其瞬间攻击率随烟粉虱龄期的增加而增大，对烟粉虱的搜寻效应随烟粉虱虫龄的增加而升高(刘爽等，2011)。

1.4 蜱螨目

目前我国报道的烟粉虱蜱螨目捕食性天敌大约有2科13种。其中植绥螨是防治烟粉虱比较有潜力的一类天敌，我国具有丰富的植绥螨资源。韩玉花(2012)发现，以烟粉虱为猎物时，斯氏钝绥螨的存活率、发育期和产卵率最佳，其次是有益真绥螨和东方钝绥螨，三者都是控制烟粉虱较有潜力的植绥螨。斯氏钝绥螨主要以烟粉虱的卵和若虫为食，但很少取食烟粉虱的成虫(Nomikouetal.，2001)。在温室烟草上释放胡瓜钝绥螨或斯氏钝绥螨，对烟草上烟粉虱若虫和成虫的防治效果均达99%以上，表现出对烟粉虱种群良好的控制作用(余清等，2017)。

1.5 蜘蛛目

我国报道的烟粉虱蜘蛛目捕食性天敌大约有20种。曾粮斌等(2006)研究表明，八斑球腹蛛是一种对烟粉虱具有潜在控制作用的捕食性天敌，在适宜的温度范围内对烟粉虱的发现率和最大捕食量随温度升高而增大，平均处理时间随温度升高而减少。付文锋等(2009)研究表明，对烟粉虱种群数量有抑制作用的主要天敌依次是草间小黑蛛、八斑球腹蛛和粽管巢蛛，其中八斑球腹蛛、粽管巢蛛与烟粉虱空间格局较为接近，对烟粉虱的控制效果较好。同时作物布局的调整能增加天敌三突花蟹蛛的种群数量(张晓明，2013)。

2 烟粉虱寄生性天敌种类

目前我国有59种寄生蜂可以寄生于烟粉虱，其中恩蚜小蜂属42种、桨角蚜小蜂属14种。

2.1 恩蚜小蜂属

恩蚜小蜂属的寄生蜂通过烟粉虱分泌的蜜露来寻找烟粉虱，大多数为单寄生性内寄生蜂，通过体表刺穿寄主，雌雄蜂有不同的生殖方式和发育规律。在我国目前对以下3种恩蚜小蜂属的寄生蜂研究的较多。

表2 我国已知的烟粉虱的寄生性天敌种类Table 2 Species of parasitic natural enemies of Bemisia tabaci known in China

续表2 Continued table 2

丽蚜小蜂在世界范围内被广泛研究，在丽蚜小蜂发育的各个阶段中，均可以通过寄生取食的方式杀死粉虱，其寄生2～3龄的粉虱若虫数比较多、取食4龄若虫数最多(郭义等，2007)。在田间释放丽蚜小蜂，防治烟粉虱的效果在放蜂后第2周开始出现，第4周能有效的发挥控制作用，因此，应该在烟粉虱发生初期在田间提前10～15 d放蜂，从而更好地发挥丽蚜小蜂控制烟粉虱的效果(何笙等，2013)。双斑恩蚜小蜂为单寄生性寄生蜂，其生殖方式是两性产雌，雌蜂为初寄生蜂，孤雌产雄且雄蜂为自复寄生(钱明惠等，2007)，可以寄生烟粉虱的1～4龄若虫，除了产卵之外，双斑恩蚜小蜂雌蜂还可以取食烟粉虱若虫的体液(邱宝利等，2005)。浅黄恩蚜小蜂是雌雄自复寄生蜂，这种广泛分布的物种至少由两个不同的种群或隐种组成(Giorgini and Baldanza，2004)；浅黄恩蚜小蜂喜欢在烟粉虱3～4龄若虫上寄生(王继红等，2011)，它可以在烟粉虱若虫(主要宿主)中产卵，随后发育成雌性或将其未受精的卵产在同种或异种寄生蜂(次生宿主)的幼虫上，发育成雄蜂(Xuetal.,2018)。有研究表明，不管是在非选择性条件下还是选择性条件下，浅黄恩蚜小蜂寄生B型烟粉虱若虫的数量及总产卵量都显著高于寄生Q型烟粉虱，浅黄恩蚜小蜂的发育时间、羽化率在烟粉虱两种生物型间无显著差异，而且，以B型烟粉虱若虫为寄主时，浅黄恩蚜小蜂的产卵量和寄生若虫数量均会增加(王继红等，2011)。

2.2 浆角蚜小蜂属

桨角蚜小蜂属的寄生蜂仅寄生于粉虱类昆虫，被广泛应用于粉虱的生物防治中。所有已知的浆角蚜小蜂属寄生蜂均可在粉虱类幼虫中产卵，烟粉虱的2龄和3龄若虫是产卵的首选。特殊的是，其1龄幼虫为外寄生，其余龄期为内寄生(孟祥锋等，2006)。我国目前研究的最多的为古桥浆角蚜小蜂和海氏浆角蚜小蜂。

古桥桨角蚜小蜂是我国华南地区烟粉虱的优势寄生蜂种类(邱宝利等，2004)，其选择烟粉虱的1～4龄若虫作为寄主，但更偏好2龄和3龄若虫，雌蜂先将卵产在烟粉虱若虫的腹部与叶片之间，待幼虫孵化后再钻入寄主若虫体内，取食寄主营养来完成发育，并在烟粉虱若虫4龄末期羽化而出(Qiuetal.，2005；Qiuetal.，2007)。海氏桨角蚜小蜂目前被认为是适合防治烟粉虱的天敌之一。有研究表明，海氏桨角蚜小蜂在遭遇烟粉虱若虫后，倾向于先寄生后取食，寄生量和取食量相当(徐海云等，2015)。海氏桨角蚜小蜂比较倾向于寄生烟粉虱1～2龄若虫(Zhangetal.,2015)。

2.3 滑行黑蜂属

滑行黑蜂属的寄生蜂在国内鲜有相关的研究报道。滑行黑蜂属的寄生蜂为单寄生性内寄生蜂(Drostetal.,1999)。阙振炜(2010)研究表明，雌蜂对1龄和2龄烟粉虱若虫产卵趋向性较好，对烟粉虱2龄若虫的寄生率最高，该蜂有时会取食烟粉虱背上的水珠，这可能是寄生蜂很重要的养分来源。

3 天敌之间相互作用

烟粉虱的天敌之间既存在着相互促进又存在着相互抑制的作用。因此，了解天敌之间的相互关系对于优化烟粉虱的生物防治有至关重要的作用。

3.1 捕食性天敌与寄生性天敌之间的交互作用

马丽君等(2018)研究表明，当日本刀角瓢虫和丽蚜小蜂联合释放时，捕食/寄生功能反应均符合Holling II型方程，日本刀角瓢虫和丽蚜小蜂对烟粉虱的捕食量和寄生量显著增加，控害效果显著提高，均优于释放单种天敌昆虫，从而直接提高了对烟粉虱的控制效果。东亚小花蝽和丽蚜小蜂之间相互作用主要发生在烟粉虱低龄若虫期，东亚小花蝽偏好取食烟粉虱卵和低龄若虫，而丽蚜小蜂对烟粉虱的高龄若虫寄生率较高(劳水兵等，2006)，因此在烟粉虱发生初期释放东亚小花蝽，在中后期释放丽蚜小蜂，两种天敌组合处理时可有效分别抑制烟粉虱的卵和若虫(李姝等，2014)。捕食性天敌和寄生蜂对烟粉虱的控制功效互补，具有较高和持效的控害能力，可以充分发挥两者对烟粉虱不同虫态的控制优势，提高防治效果。

李茂海(2017)研究结果表明，胡瓜钝绥螨和海氏桨角蚜小蜂共存时存在一定的竞争作用，寄主密度越低竞争越激烈，随寄主密度的增加竞争则逐渐减弱；二者可权衡捕食与寄生优势，并以此达到对烟粉虱的最佳控制效果，对1龄、2龄烟粉虱若虫的取食量较高，总致死量也最高；同时，当被海氏桨角蚜小蜂寄生的烟粉虱若虫和未被寄生的若虫共存时，胡瓜钝绥螨对二者的捕食无明显偏好。

在选择试验中，小黑瓢虫的成虫和幼虫以相同的频率捕食含有浅黄恩蚜小蜂卵或幼虫的烟粉虱若虫，或未被寄生的烟粉虱若虫，然而，小黑瓢虫拒绝捕食体内含有浅黄恩蚜小蜂蛹的烟粉虱，笼养试验表明这种捕食性天敌对寄生蜂种群有负面影响，因此不建议联合使用两种天敌(Zang and Liu，2007)。Tanetal.(2016)研究发现，异色瓢虫在与丽蚜小蜂或者浅黄恩蚜小蜂一起释放时表现出了最低的捕食率，还发现异色瓢虫的存在显著的减少了寄生蜂成虫的出现，所以不建议同时释放异色瓢虫与丽蚜小蜂和浅黄恩蚜小蜂其中的一种来控制烟粉虱。

3.2 寄生性天敌种间的交互作用

烟粉虱寄生性天敌之间有相互促进也有相互抑制的作用。寄生性天敌的联合释放是利用2种寄生蜂在控制烟粉虱时寻找若虫的不同步性，弥补单一寄生蜂寄生率低等问题来提高对烟粉虱的控制。张晓明等(2018)研究发现，由于海氏桨角蚜小蜂和浅黄恩蚜小蜂寄生烟粉虱若虫的龄期不同，并且以3 ∶1和1 ∶1的比例混合释放时对烟粉虱的寄生量最高，对烟粉虱能够起到有效的控制效果，但二者以1 ∶3比例混合释放时的寄生量最低，说明了找到合适的放蜂比例对烟粉虱的寄生效果尤其重要。Pangetal.(2011)研究发现，在同一生境中，浅黄恩蚜小蜂能在短时间内压制丽蚜小蜂的数量，表现出了明显的非对称竞争关系，当烟粉虱若虫同时被这两种寄生蜂寄生时，烟粉虱若虫被寄生的数量均显著低于被单种寄生蜂寄生的数量。相似的研究结果也证明，海氏桨角蚜小蜂和丽蚜小蜂之间存在种内或种间的竞争干扰，两者同时释放后对烟粉虱不能显著增加对烟粉虱的控制效果(邵越等，2019)。据报道，浅黄恩蚜小蜂会使蒙氏桨角蚜小蜂的种群数量急剧减少，并且浅黄恩蚜小蜂通过寄主取食也会减少蒙氏浆角蚜小蜂的子代，因此不建议同时释放这两种寄生蜂(Collier and Hunter，2001)。

4 问题与展望

目前烟粉虱在田间的防治仍主要以化学防治为主，但是大量杀虫剂的使用不仅导致了烟粉虱抗性的迅速增加，且天敌被大量杀死，类似的问题短期内在我国持续存在，甚至可能还会更加突出。然而，随着人们对健康农产品的需求增加，使用绿色的防治方法，如利用天敌昆虫有效控制烟粉虱是未来的发展趋势。现在已经发现并研究了许多烟粉虱的捕食性天敌和寄生性天敌，从这些研究中和使用天敌的实际结果我们可以得出，天敌及其在农业生态系统中的作用是十分重要的；采用分子技术等方法提高分析和识别烟粉虱新天敌(特别是捕食性天敌)的能力，并量化其对烟粉虱种群的影响，为防治烟粉虱提供更安全有效的措施。当使用捕食性天敌和寄生性天敌互作关系的方法对烟粉虱进行生物防治时，不同天敌间会存在资源竞争或者相互促进等相互作用，这种作用会对烟粉虱的生物防治产生一定影响。烟粉虱的天敌种类繁多，但已发现二者之间能够相互促进抑制烟粉虱数量的种类，天敌之间有效的控制烟粉虱方面的研究与开发有待进一步加强。目前为止，烟粉虱在生物防治方面虽然已经取得了不少成绩，但大部分试验是在室内条件下进行的，在温室或大田中成功防治烟粉虱的例子不是很多，都还没能达到有效控制烟粉虱的程度。因此，还需要进一步开展天敌昆虫的利用对大田、温室等主要作物种植和境内对烟粉虱的控制方法的研究和控制效果的评价。我国在人工饲养烟粉虱天敌方面也有着很大的空缺，由于人工繁殖方法费用高，工序较为繁琐，严重制约着烟粉虱天敌昆虫的的规模化生产，并且大部分农民不愿意使用这种方法去防治烟粉虱，因此想要大面积推广生物防治的难度较大。总之，调查不够系统深入，测试和证明天敌(尤其是寄生性天敌)的质量和实用性一直是其应用的薄弱环节，在天敌之间的相互作用方面需要进一步的调查与试验，就烟粉虱天敌资源及其防治需求而言，仍有许多工作需要加强。