温度对浒苔降解过程中溶解有机物释放及其组成的影响*

耿倩倩 陈 晶 李鸿妹 杨茹君 张永雨

温度对浒苔降解过程中溶解有机物释放及其组成的影响*

耿倩倩1,2陈 晶2李鸿妹2①杨茹君1①张永雨2

(1. 中国海洋大学化学化工学院 青岛 266100；2. 中国科学院青岛生物能源与过程研究所 中国科学院生物燃料重点实验室 山东省能源生物遗传资源重点实验室 青岛 266101)

2007~2019年浒苔()绿潮在我国南黄海连续13年大规模暴发，每年上百万吨浒苔来不及打捞而沉降至海底。在浒苔绿潮消亡期，大量来不及打捞的浒苔藻体在微生物降解作用下释放丰富的碳、氮等生源要素。本研究探讨了温度对浒苔降解向水体释放溶解有机物(主要包括溶解有机碳和溶解有机氮)及其组成的影响。结果显示，不同温度(15℃、20℃和25℃)对0~7 d浒苔降解过程中溶解有机碳(DOC)的释放有显著影响(<0.05)：20℃条件下，DOC浓度显著高于15℃和25℃条件下，而7~30 d不同温度下水体的DOC浓度没有显著差异(>0.05)。对于溶解有机氮(DON)而言，温度对0~7 d浒苔释放DON的影响不显著(>0.05)，而7~30 d不同温度下，DON浓度呈现显著差异。其中，25℃条件下，DON浓度显著低于15℃和20℃(<0.05)，这主要是由于在实验中后期，微生物将浒苔释放的DON部分转化为无机氮形式，而25℃条件下，微生物丰度较高，进而导致较多的DON发生转化。另外，利用三维荧光光谱—平行因子分析技术(EEMs-PARAFAC)对浒苔降解过程中荧光溶解有机物(FDOM)的组成和荧光特性进行探究，共鉴别出3个荧光组分：类色氨酸组分(C1和C2)和类腐殖质组分(C3)。不同温度下，3个组分的相对含量表明，温度对FDOM的组成并没有显著影响(>0.05)，而对C2和C3组分的荧光强度具有显著影响(<0.05)，这可能由不同温度下微生物的分解速率不同所导致。

浒苔；降解；溶解有机物；温度；平行因子分析

2007年以来，中国黄海连续13年暴发以浒苔()为肇事藻种的绿潮灾害，对该海域和沿岸地区的生态环境、滨海景观、旅游和海水养殖业造成了严重影响(Li, 2017; Liu, 2016; Zhou, 2015）。尽管浒苔藻体自身对于人和海洋动物是无毒的，但浒苔大面积覆盖在沿岸表层水体会阻碍光照并且消耗水中的氧气，对水质和当地的生态系统造成恶劣影响，尤其对底栖生物群落(Liu, 2010; Zhang, 2017; 夏斌等, 2009)。

王宗灵等(2018)研究表明，每年暴发的浒苔并不能全部被打捞起来()，均有超过百万吨的浒苔来不及打捞而沉降到海平面以下(Zhou, 2015)。在绿潮消亡阶段，来不及打捞的浒苔在微生物降解作用下，向海水中释放大量的溶解有机物(DOM)(Zhang, 2017)。Duarte等(2017)研究表明，大藻降解是近海DOM的重要来源之一。温度是控制河口植物和海洋藻类降解的重要因素(Lemley, 2014; Carpenter, 1979; Best, 1990; Kotta, 2010)。Valiela等(1985)指出，水温显著影响盐沼泽生态系统的降解过程；Lønborg等(2018)指出，海洋温度的升高将会影响生物可利用性较低的溶解有机碳(DOC)的微生物降解。

近年来，科研人员对浒苔绿潮的成因和起源、发生发展过程以及浒苔的生理生态特点等进行了广泛研究(Li, 2016、2017; Wang, 2015)，但针对浒苔在微生物作用下降解释放有机碳、氮的动态变化以及DOM组成的研究相对较少。本研究针对浒苔衰亡过程，研究不同温度对浒苔降解释放DOC、氮及其组成的影响，以期初步反映浒苔释放DOC、溶解有机氮(DON)动态变化过程以及温度对荧光溶解有机物(FDOM)组成的影响，为绿潮的治理和受绿潮影响海域的生态修复提供理论依据。

1 材料与方法

1.1 实验材料

实验所用浒苔于2017年7月采自山东青岛沿岸海域，现场用海水冲洗数遍，带回实验室储存于4℃冰箱。实验前用高压灭菌后的海水清洗浒苔，然后加入0.5 mg/ml的二氧化锗溶液抑制硅藻的生长，并加入0.5%卡那霉素杀菌(Li, 2016)。处理之后的浒苔仍呈鲜绿色，此时浒苔仍然存活。

1.2 实验设计

将0.2 g处理后的浒苔(湿重)加入3 L玻璃烧瓶中，然后加入2 L过滤(2 μm)海水，密封瓶口，置于3个不同温度(15℃、20℃和25℃)的光照培养箱中，每个温度条件设置2个平行样，黑暗条件培养30 d。于第0、1、3、5、7、15、20、25、30天取样。衰亡的浒苔在海流作用下经历不同水温的海层进而沉入海底，浒苔绿潮在7~8月开始消亡也即是水温较高的夏季，一直持续到每年的11~12月也即是水温较低的秋季，对浒苔大量聚集海域的影响时间会更长(丁月旻, 2014)。搜集文献资料(辛明, 2011; 胡莹英, 2013; 孙涛, 2014)总结出，南黄海夏季和秋季表、底的水温分别约为25℃(表层)、14℃(底层)和18℃(表层)、14℃(底层)，因此，本研究设置15℃、20℃和25℃共3个温度。

取样前充分摇匀玻璃烧瓶，静置约5 min后，用移液管移取上层水样于小烧杯中，充分摇匀。取1.8 ml未过滤水样用于微生物丰度分析，加入戊二醛固定(终浓度为0.5%)，液氮中冷冻，最后储存于–80℃冰箱中(Brussaard, 2004)。水样用预烧过的(450℃, 5 h) 0.7 μm GF/F膜过滤，滤液分别转移至15 ml灭菌离心管，40 ml、20 ml预烧过的(450℃, 5 h)棕色玻璃瓶分别用于营养盐、DOC、FDOM分析，样品储存于–20℃。

1.3 样品分析

用于微生物丰度分析的样品于37℃水浴中解冻，用SYBR GreenⅠ荧光染料在室温下黑暗静置染色15 min，向染色好的样品中加入标准荧光小球作为内参，采用流式细胞仪(BD FACSAriaⅡ)进行检测，具体方法参照Marie等(1999)方法。

用带有ASI-L自动进样器的岛津总有机碳分析仪TOC-LCPH测定DOC浓度，以邻苯二甲酸氢钾(KHP)为标准溶液，采用高温催化氧化的方法进行测定。检出限为4 µg/L，重现性CV在1.5%以内。

水样充分解冻并在室温下平衡后用营养盐自动分析仪(BRAN and LUEBBE QuAAtro, 德国)测定营养盐NO3–-N、NO2–-N和NH4+-N的浓度，溶解无机氮(DIN)浓度为NO3–、NO2–和NH4+浓度之和。用过硫盐氧化法测定总溶解氮(TDN)浓度(Valderrama, 1981)，DON为TDN减去DIN。

三维荧光光谱结合平行因子分析(EEMs- PARAFAC)技术表征浒苔降解过程中释放FDOM的化学组成以及荧光特性。水样避光解冻并在室温下平衡后，通过0.22 μm聚醚砜膜滤膜过滤。滤液用Hitachi F-4600荧光分光光度计测定FDOM的激发–发射矩阵光谱(EEM)。激发波长设为200~480 nm，发射波长设为250~650 nm，间隔为5 nm，扫描速率为1200 nm/min，积分时间为0.05 s。

进行平行因子分析前，需扣除拉曼散射和瑞利散射的影响，运用MATLAB和Statistics Toolbox结合DOM Fluor toolbox (R2016a; The MathWorks, Inc., 美国)进行平行因子分析辨别荧光组分(Stedmon, 2008)。通过平行因子分析可以得到每种组分的相对荧光强度，每种组分的荧光强度I按照下式计算：

I=Score×Ex(λ)×Em(λ)

式中，Score代表第种成分的相对荧光强度，Ex(λ)代表第种成分激发负载的最大值，Em(λ)代表第种成分发射负载的最大值。总荧光强度I和各组分的相对含量P计算公式如下：

P=I/IT

各组分的百分贡献率表示FDOM的组成、性质变化(Kowalczuk, 2005)。

1.4 统计分析

利用双因素方差(Two-way ANOVA)分析实验数据，其中，DOC、DON数据分为0~7 d和7~30 d 2个时间段进行分析。2个因素分别为培养时间和温度。用Spearman相关分析成对的变量间是否存在显著的单调关系。用SigmaPlot 12.0软件进行统计分析，显著性水平为0.05。

2 结果与讨论

2.1 不同温度下溶解有机物的动态变化

不同温度下浒苔降解过程中DOC浓度变化特征如图1所示。3个温度下的DOC浓度在前7 d呈现先增加后减少的趋势，7 d之后维持相对稳定(图1)。DOC最快的释放速率出现在前24 h，分别为1.13 (15℃)、3.31(20℃)和0.94 µmol/h(25℃)。在前7 d 20℃条件下，DOC浓度显著高于15℃和25℃(<0.05)，而7~30 d 3个温度下DOC浓度没有显著性差异(>0.05)。培养时间对DOC浓度也有显著影响(<0.05)。

图1 不同温度下溶解有机碳浓度变化

不同温度下浒苔降解过程中溶解态氮浓度变化趋势与DOC不同(图2)。3个温度下的DON浓度随着培养时间的增长而增加，至第7天达到最高值 (图2a)。此时，DON的释放速率分别为3.64(15℃)、4.22(20℃)和3.48 µmol/d (25℃)。之后，DON浓度开始减少。0~7 d 3个温度下DON浓度没有显著差异(>0.05)，而7 d之后，25℃条件下DON浓度明显低于15℃和20℃(<0.05)。培养时间对DON浓度也有显著影响(<0.05)。DIN浓度分别在第20天(15℃)、第15天(20℃)和第7天(25℃)开始明显增加，直到实验末期均保持增加趋势(图2b)。培养实验结束时，3个温度下DIN的释放速率分别为0.49(15℃)、1.68(20℃)和3.55 µmol/d (25℃)。温度对DIN释放有显著影响(<0.05)。总的来看，25℃条件下的DIN浓度明显高于20℃和15℃，20℃条件下的DIN浓度明显高于15℃(<0.05)，随着温度升高，DIN浓度显著增加。培养时间对DIN浓度也有显著影响(<0.05)。3个温度下的DIN浓度与培养时间存在显著正相关关系(15℃=0.883、20℃=0.950、25℃= 0.983，<0.05)。

图2 不同温度下溶解有机氮(a)和溶解无机氮(b)浓度变化

不同温度下，浒苔降解过程中微生物丰度变化特征如图3所示。在整个实验过程中，15℃条件下的微生物丰度呈现小幅度波动变化。对于20℃和25℃而言，微生物丰度在前3 d小幅度减少，之后呈现先增加后减少的趋势，15 d之后呈现小幅度波动变化，第0天和第30天的微生物丰度分别为2.36×105(20℃)、2.42×105(20℃)和2.83×105(25℃)、2.85×105cells/ml (25℃)。总的来看，25℃条件下的微生物丰度明显高于20℃和15℃(<0.05)。培养时间对微生物丰度也有显著影响(<0.05)。

图3 不同温度下微生物丰度的变化

早期的研究指出，盐沼植物DOM的释放和降解可以分为3个阶段(Hicks, 1991; Valiela, 1985; White, 1994)：第一阶段是溶解有机物质在数天内释放；第二阶段是微生物作用下生物高分子在数月内发生降解，进一步释放溶解有机物；第三阶段经历的时间更长，需要数年，只有像纤维素和木质素这类的惰性物质未被完全降解。

本研究结果显示，DOM的释放是一个快速的过程。3个温度下DOC最快的释放速率出现在前24 h，DON在前7 d快速释放。Litz(2006)在以新鲜的茎和叶为研究对象的实验中,于实验前24 h也发现了DOC的快速释放。Zhang等(2017)指出，DOC的快速释放可能是由化学过程(比如水解和溶解作用)控制的，之后化学作用减弱，细菌起着重要的作用。微生物丰度(图3)以及DOC的结果显示，释放的DOC在第1天之后被微生物快速消耗之后维持相对稳定，这表明微生物选择性利用活性有机物，惰性有机物以更慢的速率发生降解。2.2章节中的荧光结果也能说明此问题。

Wang等(1995)研究指出，脂肪族甲胺，比如一甲胺(MMA)、二甲胺(DMA)和三甲胺(TMA)是互花米草()释放到海水中主要的含氮有机物。在有氧条件下，狐米草()和宽叶香蒲()在前几天快速释放胺类化合物，然后被微生物所利用(Wang, 2007)。微生物在降解DOM过程中会把一些有机形式的氮转化为无机形式的氮，在7~30 d减少的DON和增加的DIN表明有机氮转变为无机形式(图2a和图2b)。温度对该过程具有显著影响：25℃条件下DON浓度明显低于15℃和20℃(<0.05)，可能是由于25℃条件下微生物丰度呈现显著高值(<0.05)(图3)。15 d之后DON减少的趋势变缓(尤其是25℃)，可能是由于此时体系处于缺氧状态，降解作用较慢(Wang, 2007)。DIN结果显示，浒苔降解向海水中释放大量的无机营养盐，与Lemley等(2014)针对Great Brak Estuary 3种大型植物分解过程的研究结果相似。在生长阶段，大型海藻吸收利用溶解无机氮，在降解过程中，氮被释放并参与循环(Wang, 2012)。结果显示，温度对大型海藻降解过程中的DOM起着重要作用。

2.2 不同温度下荧光溶解有机物荧光强度以及组分特征变化

典型的PARAFAC模型能将EEMs中复杂的混合物分解为单个的荧光组分(Osburn, 2015)。如表1所示，利用PARAFAC鉴别出3个荧光组分：C1和C2为类色氨酸组分(也称为类蛋白组分)，C3为类腐殖质组分。类腐殖质荧光组分不易被生物或微生物利用而被认为是水体中惰性溶解有机物(RDOC)的重要组成部分，通常作为海水中RDOC的指示剂(Murphy, 2008; Zhao, 2017)。不同温度下组分C1、C2和C3的相对含量1、2和3随时间变化的特征如图4a~图4c所示。其中，1和2均于第20天达到最值。3个温度下，3在0~20 d均呈现先增加后减少的趋势，在实验后期有所增加。不同温度下的1、2和3均无显著差异(>0.05)，表明温度对FDOM组成并没有显著影响。图4d~图4f分别为3个组分在不同温度下的荧光强度变化图。3个温度下类蛋白组分C1和C2的荧光强度1和2呈现相似的变化特征：整体来看实验前期呈现减少的趋势，之后逐渐增加，分别在第20天(15℃)、第20天(20℃)和第15天(25℃)达到最大值，在实验后期，荧光强度有所减少(图4d~图4e)。如图4f所示，15℃下类腐殖质组分C3的荧光强度3在0~20 d呈，增加趋势，20 d后开始减少。20℃和25℃时的变化趋势相似：在0~20 d3呈现先增加后减少的趋势，20 d之后，I3逐渐增加。温度对2和3具有显著影响(<0.05)：25℃条件下，2和3明显大于15℃，可能是由于温度较高条件下微生物的分解速率较快，导致FDOM含量增加进而引起荧光强度值增大，而温度未显著影响同样是类蛋白组分C1的荧光强度。培养时间对C2和C3组分的荧光强度也有显著影响(<0.05)。

表1 PARAFAC鉴别出的3个FDOM荧光组分及其特征

Tab.1 Fluorescent component characteristics of FDOM

图4 不同温度下各组分相对含量和荧光强度变化

温度在调节DOM的荧光特性方面起着重要作用。在高温下，浒苔降解过程中的类蛋白组分和类腐殖质组分更多。20 d后，类蛋白组分荧光强度的减少以及类腐殖质组分荧光强度的增加，表明在浒苔的微生物降解过程中，微生物选择性利用活性有机物，以更低的速率降解惰性有机物。这些荧光数据结果也支持前面讨论的DOC结果。而温度对FDOM的组成并没有显著影响。

3 结论

通过研究不同温度下浒苔降解过程中DOC、DON和FDOM的动态变化特征，指出温度对浒苔降解过程中的DOM起到重要作用。温度显著影响前7 d DOC的释放：20℃条件下DOC浓度明显高于15℃和25℃。微生物在降解DOM过程中把部分有机氮转变为无机氮，温度对此过程有显著影响：25℃条件下DON浓度明显低于15℃和20℃。3个组分的相对含量在不同温度条件下并没有显著差异，表明温度并未显著影响FDOM的组成，而较高温度下(如25℃)，类蛋白组分C2、类腐殖质组分C3的荧光强度表现出显著高值，可能是由于温度升高加快微生物的分解速率进而导致FDOM含量的增加。

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Release Dynamics and Composition of Dissolved Organic Matter from the Macroalgaeunder Different Temperature Regimes

GENG Qianqian1,2, CHEN Jing2, LI Hongmei2①, YANG Rujun1①, ZHANG Yongyu2

(1. College of Chemistry and Chemical Engineering, Ocean University of China, Qingdao 266100; 2. Key Laboratory of Biofuels, Shandong Provincial Key Laboratory of Energy Genetics, Qingdao Institute of Bioenergy and Bioprocess Technology, Chinese Academy of Sciences, Qingdao 266101)

Large green tides ofhad become an annual event from 2007 to 2019 in the southern Yellow Sea and millions of tons ofwhich were not salvaged settled to the bottom every year, releasing a large amount of biogenic elements such as C and N through degradation by microorganisms. This study discusses the effect of different temperature regimes on the release and the composition of dissolved organic matter (DOM) during the decomposition of. The results indicated that temperature significantly influenced the release of dissolved organic carbon (DOC) during 0~7 days (<0.05): the DOC concentration at 20℃was significantly higher than that at 15℃ and 25℃. There was no significant difference in DOC concentration at different temperatures from day 7 to day 30 (>0.05). For dissolved organic nitrogen (DON), temperature did not significantly affect the release of DON during the first 7 days (>0.05). There were significant differences in DON concentration at different temperatures after 7 days (<0.05): the concentration of DON was significantly lower at higher temperature (i.e. 25℃). The reason for this was that some organic nitrogen was converted to inorganic forms of nitrogen by microorganism during day 7 to day 30 and a higher microorganism abundance at 25℃ led to the transformation of more DON. The composition and fluorescence characteristics of fluorescent dissolved organic matter (FDOM) were evaluated by an excitation-emission matrix combined with parallel factor analysis (EEMs-PARAFAC). Three distinct dissolved organic matter fluorescent components (i.e. C1, C2, and C3) were identified using parallel factor analysis. C1, C2, and C3 were considered as tryptophan-like substances (also called protein-like substances), tryptophan-like substances and humic-like substances, respectively. The results showed that temperature had no significant impact on the composition of FDOM through comparing the relative content of three fluorescent components at different temperatures (>0.05). While the fluorescence intensities of C2 and C3 were larger with the higher temperature (i.e. 25℃). Temperature affecting the fluorescence intensity markedly (<0.05) may be caused by quicker microorganism decomposition rate under the higher temperature.

Decomposition; Dissolved organic matter; Temperature; Parallel factor analysis

S968

A

2095-9869(2020)02-0027-08

李鸿妹，副研究员，E-mail: lihm@qibebt.ac.cn；杨茹君，副教授，E-mail: yangrj@ouc.edu.cn

2019-02-21,

2019-06-04

* 国家自然科学基金青年基金(41606092)和国家海洋局海洋生态环境科学与工程重点实验室2016年度开放基金(MESE-2016-02)共同资助[This work was supported by the National Natural Science Foundation of China for Young Scholars (41606092), and Key Laboratory of Marine Ecology and Environmental Science and Engineering SOA (MESE-2016-02)]. 耿倩倩，E-mail: 17806234510@163.com

10.19663/j.issn2095-9869.20190221002

http://www.yykxjz.cn/

耿倩倩,陈晶,李鸿妹,杨茹君,张永雨. 温度对浒苔降解过程中溶解有机物释放及其组成的影响. 渔业科学进展, 2020, 41(2): 27–34

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LI Hongmei, E-mail: lihm@qibebt.ac.cn; YANG Rujun, E-mail: yangrj@ouc.edu.cn

(编辑 马璀艳)