基于红外相机技术的赤腹松鼠活动节律和时间分配分析

唐创斌，汪国海， 施泽攀，李生强，黄振华，王振兴，周岐海

(1. 广西民族师范学院 生物与食品工程学院，广西 崇左 532200；2.珍稀濒危动植物生态和环境保护教育部重点实验室(广西师范大学)，广西 桂林 541006； 3.广西珍稀濒危动物生态学重点实验室(广西师范大学)，广西 桂林 541006；4. 广西弄岗国家级自然保护区， 广西 崇左 532400；5. 广西交通科学研究院，广西 南宁 530007)

活动节律是动物生态学和动物行为学的重要研究内容，是动物对各种环境条件周期性变化长期适应的结果[1-2]。动物往往会根据周围环境条件的变化及自身的生理状况调整其行为[3-4]，从而形成特定条件下的活动节律。对动物在不同时间段和季节性的活动节律进行研究，有利于探讨动物对周围环境条件变化的适应策略[5-6]。

赤腹松鼠Callosciuruserythraeus属啮齿目Rodentia松鼠科Sciuridae丽松鼠属Callosciurus，主要栖息于亚热带山地常绿阔叶林中[7]，主要以植物的果实、花、种子和嫩叶为主食，食物组成随季节的变化而改变[8]。目前已有学者对赤腹松鼠的活动节律开展过研究，如冉江洪等[9]、任娟等[10]及原宝东等[11]，研究结果都表明赤腹松鼠属于典型的昼行性动物，活动峰值出现在清晨和傍晚，但他们未能对赤腹松鼠的活动节律和时间分配进行定量分析。

红外相机技术作为一种非损伤性技术手段，具有成本低、干扰小和长时间监测(24 h)等优点，能在原生自然状态下获得大量的数据[12]，包括群体结构[13]、物种多样性[14]及空间分布[15]等信息，为复杂生境中啮齿目动物的研究提供了技术支持。目前该技术已被应用在蒙新河狸[16]和帚尾豪猪[17-18]等啮齿目动物的研究中。2012年8月—2013年7月，本课题组在广西弄岗森林动态监测样地及其周边区域(总面积70 hm2)内共布设了35台红外相机，对分布其中的赤腹松鼠进行监测。通过对红外相机所拍摄到的照片进行分析和整理，并采用活动强度指数对赤腹松鼠活动节律和时间分配进行分析，探讨其对喀斯特石山生境的适应策略，拟为后期理解栖息地和气候变化对赤腹松鼠活动的影响及该物种的保护提供重要依据。

1 研究方法

1.1 研究地点

弄岗国家级自然保护区位于广西龙州县境内，地理位置为东经106°42′28″—107°4′54″，北纬22°13′56″—22°39′09″，由相互隔离的3部分(弄乎、弄岗及弄山)组成，总面积约1.01×104hm2。保护区属于独特的喀斯特石山生境，主要由峰丛和洼地组成，峰丛海拔300～700 m[4,18]。气候类型属热带季风气候区，年均气温22 ℃，年平均降雨量1 350 mm。根据降雨量的丰度，4月至9月为雨季，10月至次年3月为旱季。地带性植被主要以石灰山地季节性雨林为主，森林覆盖率90%[19]。

1.2 研究方法

2012年8月—2013年7月，在弄岗森林动态监测样地及其周边区域(总面积70 hm2)按照1台/2 hm2的密度布设了35台红外相机(图1)。相机主要布设在动物活动痕迹较多及视野开阔的位置，相机均固定在距离地面0.5 m左右的树干上，使镜头与地面基本平行，同时记录相机布设时间、相机编号、植被类型、经纬度和海拔等信息。

图1 广西弄岗森林动态监测样地红外相机布设位点图Fig.1 Camera traps locations in Nonggang forest dynamics plot, Guangxi

1.3 数据处理

本次调查实际采集的数据来源于正常工作的33台相机(其中2台首次安装就被盗)，将收集到的所有照片(2个月收集1次)和生境信息按照相应的相机编号上传至图像数据管理系统(http://cameradata.ioz.ac.cn)，并按照60 s间隔对相邻照片进行自动分组筛选出有动物的照片，再对其中的赤腹松鼠照片进行识别与鉴定。根据动物行为划分标准[20]，赤腹松鼠的日常行为可以归类为4种：(1)觅食。低头取食地面食物，表现出明显的取食行为。(2)警戒。突然站立静止，眼睛直视某个方位。(3)移动。身体出现明显的空间位置变化。(4)其他。除了以上3种行为以外的动作，如攀爬和打闹等。

1.3.1 活动节律

通过计算不同时间段(1 h)红外相机所拍摄的独立有效照片数与所有独立有效照片总数的比值来分析赤腹松鼠的日活动节律[21]。由于很难通过照片对赤腹松鼠进行个体识别，因此将同一相机位点含相同个体的相邻有效照片间隔时间至少为30 min作为独立照片的确定标准[22]。

1.3.2 时间分配

采用活动强度指数(relative activity intensity index, RAI)来分析赤腹松鼠在不同月份和季节的时间分配变化：

IRAI=Mi/Ni×100。

其中：Mi代表某个月份、季节中赤腹松鼠的独立有效相片数；Ni代表所有相机拍摄的赤腹松鼠独立有效照片总数；指数越大，表明赤腹松鼠在该月份、季节内活动越频繁。同时统计各月份中赤腹松鼠照片中所记录的温度，用其平均值作为赤腹松鼠当月的活动温度。

采用One-SampleT-test检验对不同时间段的活动节律和不同月份的时间分配差异进行检验；对旱、雨季间赤腹松鼠活动强度指数的差异、不同月份平均活动温度与环境平均最高温度和最低温度、平均温度的关系进行Mann-Whitney U检验。采用SPSS 19.0软件对数据的差异性进行检验，所有检验的差异显著水平设定为P<0.05。

2 结果

2.1 日活动节律

12 427个相机捕获日中，共获得赤腹松鼠独立有效照片606张。不同时间段的活动节律变化存在极显著差异(t=7.414,df=13,P<0.01)。早晨6:00开始活动，活动峰值出现在7:00—8:00，中午的活动明显下降，下午的活动峰值出现在17:00—18:00，夜间20:00—6:00未拍摄到其活动照片，说明其主要在白天活动，属于昼行性动物(图2)。

图2 广西弄岗不同时间段赤腹松鼠日活动节律变化Fig.2 Change of daily activity rhythms of Callosciurus erythraeus in different time periods

2.2 时间分配

赤腹松鼠昼间各行为时间分配比例依次为移动(69.82%)、觅食(21.72%)、其他(6.30%)和警戒(2.16%)，说明赤腹松鼠主要以移动和觅食为主。觅食高峰出现在7:00—8:00 和18:00—19:00，移动高峰出现在6:00—7:00 和14:00—15:00，警戒高峰出现在10:00—11:00 和18:00—19:00，其他行为的活动高峰出现在9:00—10:00 和13:00—14:00(图3)。

图3 广西弄岗赤腹松鼠行为时间分配Fig.3 Behavior time budgets of Callosciurus erythraeus in Nonggan, Guangxi

不同月份间赤腹松鼠的活动强度指数存在极显著差异(t=8.519,df=11,P<0.01)，10月份活动最频繁(图4)。虽然旱季的活动强度高于雨季，但旱、雨季间的活动强度指数不存在显著差异(Z=-1.218,P=0.20)。

赤腹松鼠平均活动温度与环境平均最高温度存在显著差异(Z=-2.136,P=0.033)，与平均最低温度存在极显著差异(Z=-2.772,P=0.006)，与平均温度不存在显著差异(Z=-0.866,P=0.386)。赤腹松鼠的活动温区为14～28 ℃，活动温区都高于当月的最低温度，在最高温度时基本不活动，偏向于在高于当月平均气温的时间点出来活动(图5)。

图4 广西弄岗不同月份赤腹松鼠时间分配变化Fig.4 Monthly variation in time budget of Callosciurus erythraeus in Nonggan, Guangxi

图5 广西弄岗赤腹松鼠最适温度选择Fig.5 Optimum temperature selected of Callosciurus erythraeus

3 讨论

太阳辐射、光照强度和环境温度等是影响动物活动节律的重要因素[23]。本文研究中，广西弄岗赤腹松鼠的活动模式呈双峰型，峰值出现在7:00—8:00和17:00—18:00，说明赤腹松鼠属于典型的昼行性动物。其活动模式与四川洪雅县境内的赤腹松鼠[9-10]及广西宜州市境内的赤腹松鼠[11]相似。中午赤腹松鼠会明显降低其活动强度，这可能是其对喀斯特石山环境长期适应的结果。在喀斯特石山地区炎热夏季里，中午温度达到最高值，赤腹松鼠适当地减少活动能避开中午的高温，降低体内水分的散失。与其他地区的赤腹松鼠[9,11]相比，弄岗地区的赤腹松鼠活动高峰持续时间明显偏短，这可能与采用的研究方法不同有关。赤腹松鼠属于树栖性动物，大部分时间在树冠层活动，只有当其下到地面活动时才会被相机拍摄到，从而降低了其活动强度，这可能是不同地区赤腹松鼠活动节律存在差异的主要原因。

本文研究中，赤腹松鼠的时间分配主要以移动和觅食为主，与同一分布区域内的帚尾豪猪行为谱[18]相似，这可能与研究区域的生境特点有关。相机的布设区域属于独特的喀斯特地貌，区内岩石裸露率高，从而导致食物资源空间分布不均匀，赤腹松鼠必须通过移动来扩大其搜寻范围，才能获得足够的食物资源以满足日常的能量需求。不同月份间的时间分配存在极显著差异，且旱季明显大于雨季，这可能与当地食物资源的丰富度变化有关。降雨量是影响喀斯特石山地区植被物候的主要因素[24-25]。雨季植被生长茂盛，能为赤腹松鼠提供大量的果实和嫩叶，因此其仅需要花费较少的时间用于觅食而将更多的时间用于其他活动，而旱季食物资源的可利用性降低，为了获得充足的食物资源，赤腹松鼠会将大部分的时间用于搜寻食物和觅食。同时为了贮藏更多的食物过冬，在果实成熟的秋季，赤腹松鼠会增加地面搜寻食物的时间，从而增加其被相机拍摄到的概率。相关研究也证实，在食物短缺的季节赤腹松鼠会增加用于搜寻食物的时间[10,26-27]。此外，赤腹松鼠较强的代谢率也会促使其花费更多的时间用于觅食[28]，以补充代谢的能量支出，尤其是食物资源缺乏的季节。

动物会根据环境条件的变化及自身的营养需求而选择在最佳的环境温度下活动。本文研究中，赤腹松鼠活动的温度范围在14 ℃到28 ℃，偏向于选择在接近当月平均气温时出来活动，这可能与动物对当地环境的适应有关。在喀斯特石山地区，地表水缺乏，极端高温下活动会因阳光的暴晒而散失大量的水分，极端低温下活动会因身体暴露在寒冷的空气中而消耗大量的能量，因此动物往往会根据环境条件的变化调整其活动策略，使其达到利益最大化。

致谢：感谢广西弄岗国家级自然保护区管理局的大力支持及野外工作期间给予的帮助。