外源氮输入对喀斯特生态系统碳固定的影响综述

刘 娜， 杨丽花， 白翠玲， 张 启， 张 伟

1.宜春学院 经济管理学院， 江西 宜春 336000； 2.河北地质大学 商学院， 河北 石家庄 050031； 3.中国科学院亚热带农业生态研究所， 湖南 长沙 410125

0 引言

中国西南喀斯特地区自20 世纪50 年代末以来经历了从植被退化、 石漠化， 到植被次生演替的历史转变。 尽管当前石漠化趋势初步得到遏制， 但是历史干扰期间生态系统的退化已经导致部分养分生物地球化学循环的中断或改变［1］， 尤其是土壤氮素（N） 的变化。 喀斯特原生土壤全N 含量显著高于同地区红壤［2］， 然而随着石漠化程度增加， 退化生态系统土壤N 含量急剧降低［3-7］。 研究发现， 喀斯特自然生态系统土壤一经开垦， 土壤养分即表现出急剧流失的特征： 原生喀斯特土壤开垦两年后， 土壤有机质（SOM） 和速效N 损失率分别达42%和38%［8］。 喀斯特其他地区的研究也表明， 退化耕地土壤全N 含量仅为原生林的15%～39%， 流失率高达61%～85%［9，4］。退化生态系统历史干扰期间大量的N 丢失（侵蚀、 淋失、 气体排放） 是生态系统N 限制的重要原因［10-11］。喀斯特地区土层浅薄， 土壤总量少， 经过长期的人为干扰和强烈的水土物质流失， 土壤养分总量和养分有效性不足势必导致植被恢复缓慢或停滞［12-13］。

土壤养分库决定植物群落结构和生产力。 在植被恢复初期， 随着植物的快速生长， 越来越多的N 被固持在生物体中， 植物的N 需求远远超过系统内循环的供应能力［14］， 这一过程不但限制了植被的恢复演替，也限制着生态系统的持续C 固定［15］。 90 年代后期国家重大生态工程的实施， 促进了喀斯特地区植被恢复， 植被覆盖增加、 植被生产力和生态系统服务逐步提升［16-18］。 但是， 在大部分喀斯特地区， 一方面退化生态系统由裸地恢复为草丛群落后， 长期停滞， 演替进程缓慢， 甚至出现退化趋势［19］。 另一方面， 退耕后人工恢复生态系统不合理的N 施用又对环境造成了不利影响， 导致水体富营养化、 地下水及大气环境污染等问题［10］。 可见土壤N 素已经成为制约喀斯特生态系统恢复和持续C 固定的关键因子。 同时对与人工恢复生态系统而言， 也需要优化调控土壤N 循环（如利用豆科植物共生固N）， 在提升土壤C 固定的同时减少不利的环境影响。 这种与N 输入密切相关的问题不仅影响区域生态环境的可持续发展， 更关系着西南喀斯特区主体生态服务功能（碳汇和生态屏障功能）的发挥。

退化生态系统的恢复演替具有巨大的C 固定潜力， 是陆地生态系统潜在碳汇的重要组成部分， 然而在N 限制作用下其持续C 固定尚依赖于N 素障碍的消减［14，20］。 外源N 输入对生态系统N 限制消减和植被演替过程的C／N 耦合循环起着核心调控作用［11］。在大气CO2升高背景下， 陆地生态系统有足够的潜力， 抵消过量的C 排放［10］。 理想条件下， 到2100 年陆地生态可以固定350 ～890 Pg 的C。 但是， 生态系统C／N 循环是紧密耦合的， 受植物和土壤C ∶N 比约束， 生态系统需要7.7～37.5 Pg 的外源N 才能维持持续的C 固定［10］。 人类活动已经本质上改变了全球N循环过程［21］。 据估计， 化肥施用、 豆科植物种植及其衍生的大气N 沉降是整个自然生态系统N 输入的2倍［22］。 我国是全球氮沉降的热点地区［22］， 西南地区的N 沉降水平在22～30 kg N hm-2yr-1之间， 且有逐年升高趋势［23-24］。 同时作为喀斯特石漠化治理工程主要的恢复措施之一， 豆科植物引种在退化土地生态重建过程中被广泛应用。 但是， 目前喀斯特地区关于N 输入（包括N 沉降和豆科植物种植） 对生态系统C 循环影响的研究几乎还是空白。 本文基于国内外研究进展， 结合喀斯特生态系统碳氮循环特点， 探讨了喀斯特生态系统对氮沉降和共生固氮的可能响应， 以期为喀斯特生态系统固碳潜力及其未来变化规律研究奠定基础。

1 国内外研究进展

植被的演替和生态系统C 积累是陆地生态系统对大气CO2浓度升高的一个自然响应过程， 可以有效抑制未来CO2排放和气候变化［11］。 然而， 土壤低水平的N 供应会限制植物叶面积和叶绿素含量的增长， 进而影响植物的光合固碳能力［25］。 或通过长期的植物-土壤碳、 氮反馈， 导致氮有效性降低， 限制生态系统的持续碳固定［10，26］。 土壤N 限制在自然和人工生态系统， 尤其在退化生态系统普遍存在［27，9］。 外源N 输入对于植被演替过程中N 限制消减和N 素积累具有重要意义， 其中大气N 沉降和生物N 固定是陆地生态系统最主要的两种外源N 输入源［14］。

1.1 N 沉降对生态系统碳固定的影响

空前的农业和工业活动已经导致大气N 沉降成倍增加， 到2030 年， 东亚地区（包括中国） 的N 沉降水平将达到2000 年的两倍［15］。 已有大量研究表明，N 沉降促进了不同地区、 不同类型生态系统地表植被碳储量的提升［28-29］。 长期施肥实验结果表明， N 添加可以稳步促进植物生长［30］， 但是N 饱和会导致植物死亡， 减少植被活体C 储量［31］， 这一差异产生了关于未来C 收支变化方向和变化量的长期争论［29］。 同时， N 沉降与硫污染和对流层臭氧污染在空间上的协同变化可能会进一步中和N 沉降对植被生长的促进作用［32］。 尽管如此， 在美国中部和东北部的研究表明，N 沉降促进了大部分树种的生长， 仅仅对个别树种有抑制作用， 而且从整个群落来看， 每千克N 沉降促进了61 千克的地表植被C 积累［30］。 可见， 在N 限制和非N 饱和生态系统， N 沉降可以不同程度促进生态系统植被C 积累。

土壤C 动态对N 沉降的响应远比植被复杂， 除了与生态系统N 限制状态有关外， 还依赖于生态系统类型、 土壤性质、 以及N 输入的持续时间等［33-34］。 在大部分森林和农田生态系统， N 输入均显著促进了土壤C 固定， 其中北方森林土壤的碳固定率最大［35-37］。相反， 苔原生态系统， N 输入导致土壤和泥炭C 的大量丢失［38］。 而草地生态系统土壤C 库没有明显变化［35］。 也有研究发现， 在亚高山森林生态系统， 经过连续15 年的模拟N 沉降， 土壤有机层C 含量降低了11%， 该研究认为C 含量的降低主要与凋落物和微生物量C 输入减少有关［33］。 Ochoa-Hueso［39］发现， 半干旱地区的土壤因为N 固持能力不足， 土壤C 含量随着N 沉降水平的升高而降低。 N 沉降持续时间对土壤C 的变化也有重要影响。 Zhou［32］认为， N 输入驱动的土壤C 的变化（C 固定或C 丢失） 最终都会随着时间的推移逐渐减小， 趋于稳定。

N 输入驱动的C 固定率的量化， 对预测N 输入（N 沉降及生物固N） 条件下， 生态系统C 固定量及其变化规律具有重要意义。 碳固定率小意味着N 输入促使该系统吸收大气CO2的能力低， 即生态系统对N的利用效率低， 没有被吸收利用的N 会进入周边环境， 包括大气和水体， 对环境造成不良影响； 相反N输入驱动的碳固定率高意味着N 输入可以促进生态系统从大气中吸收更多的CO2， 同时也减少N 输入对环境的不利影响。 利用15N 示踪法， Nadelhoffer［40］研究发现， N 沉降对温带森林生态系统C 固定的贡献可能很小。 然而， 更多研究结果与该研究相左［34，41，42］。 同时， 随着研究的深入， 量化N 输入对生态系统C 固定的贡献成为可能， 估算的精度也不断提高。 如， Magnani［43］研究认为， 温带和北方森林生态系统N 沉降驱动的C 固定率平均可达400 kg C／kg N。 随后， de Vries［44］的研究发现， 森林生态系统N 沉降驱动的碳固定率并没有那么高， 仅为30 ～70 kg C／kg N。 这一结果与Hogberg［45］和Thomas［30］的研究结果相近。 尽管目前关于N 沉降驱动的C 固定率的研究结果在数值上存在争议， 但上述研究一致认为N 沉降是驱动N限制生态系统C 固定的关键因子。

1.2 共生固氮对生态系统碳固定的影响

共生固N 是全球很多自然生态系统的支配性N输入方式， 尤其是在演替早期生态系统。 以往的研究认为陆地生态系统生物N 固定的量约为40～200 Tg N yr-1［21］。 其中热带常绿森林的生物固N 速率在不同的群落和土壤类型呈现出巨大的变化区间， 从1 kg N ha-1yr-1到＞240 kg N ha-1yr-1不等， 而共生固氮的变化从＜2 kg N ha-1yr-1到＞200 kg N ha-1yr-1不等［21］。温带森林的共生固N 速率从33 kg N ha-1yr-1到150 kg N ha-1yr-1不等［21］。 草地生态系统由于豆科植物往往不是优势种， 所以共生固N 对生态系统N 固定的贡献不大， 变化在0.1 kg N ha-1yr-1到10.0 kg N ha-1yr-1之间［21］。 然而， 在有利于豆科植物定植的情况下（如干扰后， 草地开放出足够的资源空间）， 豆科植物的固N 速率可达＞50 kg N ha-1yr-1［46］。 可见， 豆科植物引种在退化草地生态恢复和人工草地可持续管理方面具有巨大应用潜力。

共生固氮（豆科植物间种／混种） 被认为是比较科学的N 输入管理方式［47］， 能有效消减氮限制， 阻断或减缓微生物因土壤养分不足而大量分解土体本身的有机质（SOM） 获得能量的过程［14］。 大量研究表明固氮类植物具有很强的肥岛效应， 能够增加林冠下有机碳、 速效氮和全氮含量［14］。 在土壤中氮素缺乏时， 固氮植物通过共生固氮从大气中获得氮素， 满足生长需要， 减弱与其它植物对土壤氮素的竞争。 同时固定的氮素可以通过根系分泌或者凋落物的分解转移给伴生物种， 为非固氮植物提供氮营养［48］。 固氮类植物还可以多种途径将碳、 磷循环连接起来。 如， 不论在氮饱和还是氮缺乏条件下固氮植物都可以产生更多的磷酸酶［49］， 同时能够刺激土壤微生物产生更多的磷酸酶， 增加磷的矿化速率［14］。 而磷有效性的增加又可以增大固氮酶活性， 促进生物固氮［50］。

固N 植物具有强大的反馈机制， 可以有效消减植被演替过程中出现的N 胁迫， 对生态系统的持续C 固定能力具有重要意义。 研究表明， 在退化生态系统演替的前12 年， 共生固N 支撑了森林生长（50 000 kg C ha-1） 绝大部分的N 需求［14］。 最近的研究表明， 固N 植物和非固N 植物混种有助于提高植被生产力［51］，土壤C 储量和土壤微生物多样性及养分有效性［47］。在温带和热带地区的相关研究发现， 即使混种林和非固氮植物纯林具有相同的植被生产力， 固N 植物群落的土壤C 固定也显著高于非固N 植物群落［52］。 在时间上， 豆科植物向邻体植物的N 转移过程是一个非常高效的过程。 通过凋落物和根系分解， 豆科植物固定的N 可以在49 天到2 年内即转移给伴生物种［48］。 另外豆科植物固定的N 可以直接通过地下N 转移向邻体植物提供大量的N。 同位素示踪结果显示， 豆科植物分泌的低分子化合物N 可以通过根系接触或菌根网络传输， 在标记5 天后， 即发生了N 转移［53］。 可见，共生固N 对陆地生态系统C 循环具有不可忽视的调控作用。 然而， 在喀斯特地区， 共生固N 驱动的C 固定研究还非常匮乏， 远远滞后于该地区生态恢复和碳汇生态补偿机制的需求。

1.3 外源N 输入驱动的C 固定的量化研究方法

对于模拟N 沉降驱动的C 固定率的量化研究， 国际上多采用15N 示踪法［54］， 研究方法相对比较成熟。共生固N 常用的测定方法比较多， 包括： （1）15N2培养法； （2） 乙炔还原法； （3）15N 自然丰度法； （4）15N 稀释法； （5） 总氮平衡法或氮累积法； （6） 氮差值法等［55］。 但这些方法多针对共生固氮速率的测定， 适用于固氮和非固氮植物N 转移途径和转移量的定量研究方法发展较晚， 目前主要有15N 富集法，15N 脉冲标记法和15N 自然丰度法等［48］。 就15N 富集法和脉冲标记法来说， 不论是对土壤还是对植物进行15N 标记， 固氮植物与非固氮植物之间的N 转移仍然是一个难以精确量化的复杂过程［56］。 这不仅是因为15N 富集方法对技术和实验控制要求比较严格， 也与实验结果的误判， 以及N 转移过程中15N 分配的净效应很难与巨大的N 循环背景通量以及土壤巨大的背景N 库进行有效区分有关［48］。 同时，15N 富集方法需要满足3 个前提假设［56］：（1） 单种和混种样方的非固氮植物利用相同的土壤有效N 库； （2） 在土壤中， 豆科植物固定的15N 丰度与土壤及其他来源的15N 丰度有明显差异； （3） 非固氮植物植株样品的采集必须能够代表全株的15N 丰度。

与15N 富集方法相比，15N 自然丰度法在N 转移中的应用相对较新［57］。15N 自然丰度法除了需要满足上述三个前提假设外， 还必须满足第四个前提假设， 即在N 转移过程中没有显著的同位素分馏或分馏效应可以量化。 考虑到15N 肥料施用过程中无法保证空间和时间上的一致性，15N 富集法事实上很难满足假设（1）， 易于导致实验结果的误判［56］。15N 自然丰度法不需要高丰度15N 源的人为施用， 相对容易满足上述三个假设。 Snoeck［57］首次探讨了同位素分馏对15N 自然丰度法应用的影响， 并利用无氮水培豆科植物新枝的δ15N 值作为共生固N 的15N 丰度， 提出了改进后的N转移公式。 然而， 该方法仅仅考虑了豆科植物固N 过程的分馏效应， 并没有考虑豆科植物向邻体植物的地上地下N 转移过程的分馏效应［48］。 Frankow-Lindberg和Dahlin［46］提出利用样地豆科植物新枝的最小15N 丰度代替无氮水培豆科植物的δ15N 值， 虽然仍然不能量化N 转移过程分馏效应的影响， 但该实验方法通过控制试验和对照对比的方法消除分馏效应的绝对误差， 且简洁易行， 结果也比较稳健可靠。

1.4 外源N 输入影响生态系统C 收支变化的相关机制

N 输入对生态系统C 收支的变化方向和变化量的影响与两个方面的机制有关［34］。 一是植被生产力的变化， 其增减取决于生态系统N 限制状态、 群落物种组成等［30］。 在N 限制生态系统， N 输入通过提升土壤N 有效性， 促进植物快速生长， 增加植物C 固定及土壤C 输入［14］。 但在N 饱和生态系统， 正如上文所述， 过量N 输入造成的负面影响会导致植物死亡率升高， 造成植被碳储量减少。 第二是地表凋落物和土壤C 的变化， 其影响因素比较复杂， 受C 输入（包括凋落物， 根系和根系分泌物）、 C 丢失（如DOC 的淋失和土壤呼吸） 和微生物及胞外酶活性三方面的过程和因素控制［28］。 N 输入通过促进植被生产力提升， 进而增加SOM 输入， 在有利的土壤环境下土壤C 逐渐积累［15］。 但这种情况在很多生态系统并不常见［32］。 因为， N 输入会减弱凋落物的难降解性（如C ∶N 比降低） 或改变植物的地下C 分配， 进而引发微生物对土壤存储C 的分解矿化［34］。 在大部分生态系统， 土壤C的固定主要与N 输入驱动下凋落物和SOM 分解速率的降低有关［34］。 最近的研究表明， N 输入对土壤呼吸， 尤其是土壤异氧呼吸具有广泛的抑制作用［36］。在森林生态系统， N 沉降导致的土壤酸化对凋落物分解和土壤呼吸具有显著的抑制作用， 也是促进土壤C固定的机制之一［58-59］。

尽管目前大部分研究证实， N 输入有助于土壤C固定， 但也有部分研究发现在N 限制生态系统， N 输入会加速SOM 分解， 增加土壤呼吸［34］， 这主要与地表凋落物的输入有关。 随着N 限制的消减， 植被生产力的提高， 输入土壤的凋落物量和凋落物质量随之升高。 高N 含量凋落物（高质量或高N／Lignin 比凋落物） 的分解速率较高［52］， 大量新鲜SOM 输入土壤，激发效应导致土壤C 储量减少或土壤C 固定效应不明显［60］。 另一方面， 随着土壤可利用N 水平的增加，植物向地下根系系统的C 投入减少， 这一过程促使更多的C 向植物地表组织分配， 导致土壤C 固定效应不明显［34］。 微生物， 尤其是真菌共生体对N 输入的响应也对土壤C 固定有重要影响。 外源N 输入会削减植被向菌根真菌系统的C 分配， 导致菌根子实体减少，微生物群落结构改变， 菌根真菌和腐生真菌对微生物量的贡献降低， 进而引起SOM 微生物降解速率升高，造成土壤C 丢失［33］。 土壤微生物对N 输入的这些响应也反映了植物对真菌共生体依赖性下降， 这也是植物地下C 分配大量收缩的内在原因［61］。

1.5 外源N 输入对喀斯特生态系统碳循环影响的特殊性

喀斯特生态系统的特殊性决定了该类系统对氮沉降的响应可能有别于其它生态系统。 喀斯特生态系统基岩广泛出露， 裸露基岩与土壤镶嵌分布， 降雨过程中水分和可溶性物质在基岩和土壤间的再分配使得有机碳、 氮、 磷、 钾等养分和水分在基岩周围的土壤斑块积累， 导致土壤实际接受的沉降氮量增加。 因此，与其它地区如同纬度的红壤区森林相比， 相同氮沉降水平对喀斯特生态系统的影响可能具有放大效应。 喀斯特地区土层浅薄、 二元结构发育， 水文过程迅速，径流及土壤可溶性物质易通过裂隙和地下管道进入地下水系统［62］。 我们最近的研究也表明， 喀斯特坡地降雨过程中， 水分快速入渗， 可溶性养分（如可溶性氮组分） 通过石-土界面和裂隙随优先流快速流失［63］。 这一特点意味着喀斯特生态系统土壤对沉降氮的截留能力有限， 沉降的氮随降雨再分配迅速流失， 导致相同氮沉降水平对喀斯特生态系统的影响可能较小。

在受N 限制的喀斯特退化生态系统， 氮沉降水平的增加有助于促进植被生产力提高， 植物凋落物归还量和归还质量增加， 这一过程驱动的SOM 输入可能会促进土壤C 固定， 因为石灰土的高钙（Ca） 环境对新输入的C 具有重要的稳定和保护作用， 有助于新输入C 在大粒级团聚体中的积累［64-65］。 一般而言土壤大团聚体主要由较新输入的SOM 组成［66］， 而Ca 能够通过与SOM （C） 形成OM-阳离子复合体进而增强SOM 稳定性［67］。 土壤高Ca 环境也有利于土壤SOM重新分配， 导致稳定性SOM 组分比例增加， 从而促进土壤C 固定［68］。 在英国Rothamsted 实验站的研究表明长期Ca 添加导致0～23 cm 土壤C 储量增加了2～20 倍［68］。 然而， 以往关于Ca 对土壤C 固定影响的研究大多基于外源Ca 的添加， 考虑到N 输入本身对土壤Ca 淋失和土壤老C 的周转也具有重要影响［10］， 还需进一步研究高Ca 本底条件下土壤C 收支对N 输入的响应， 明确N 输入及其驱动的新C 输入对喀斯特土壤C 固定的影响。

2 结论

综上所述， 对退化生态系统而言， 生态恢复与碳固定两个过程是相互耦合的。 前期研究发现， N 是西南喀斯特退化生态系统最主要的限制性养分［9］。 而利用固N 植物促进生态系统N 素固定， 不仅有助于推动植被恢复演替， 提升生态系统C 固定能力， 还可以避免氮肥施用造成的环境污染问题， 为生态系统的可持续管理提供借鉴。 同时， 在区域N 沉降日益增加的背景下， 对N 输入驱动的C 固定进行研究， 有助于预测评估N 限制消减对区域碳平衡、 生态环境和生态系统稳定性的影响， 也可为我国制定“碳减排” 方面的战略方案提供重要理论参考。 下一步的研究应从关键带视角深入解析喀斯特生态系统碳循环过程对外源氮输入的响应趋势及其机制。