平菇化学成分及药理活性研究进展

崔成伟,王翠翠,龙 瑞,陈 屏,王 琦

(1.吉林农业大学中药材学院,吉林长春 130118; 2.吉林农业大学食药用菌教育部工程研究中心,吉林长春 130118; 3.吉林农业大学生命科学学院,吉林长春 130118)

平菇(Pleurotusostreatus(Jacq.:Fr.)Qué l.)又称侧耳、糙皮侧耳等,属担子菌门(Basidiomycota)、层菌纲(Hymenomyeetes)、伞菌目(Agaricales)、侧耳科(Pleurotaceae)、侧耳属(Pleurotus)[1-2]。平菇栽培地区分布广泛,如中国黑龙江、辽宁、吉林、山东、河北、浙江、福建以及香港和台湾等地区,韩国、德国、意大利、日本等国家[3]。平菇性温、味甘,可散寒、祛风、舒筋、活络,可用于治疗筋络不通、四肢麻木、腰疼、腿疼等症[4]。现代药理学研究发现,平菇具有抗肿瘤[5]、抗氧化[6]、抗菌[7]、抗病毒[8]、免疫调节[9]、降血糖血脂[10]、保湿[11]等多种药理活性,对肝癌[12]、结肠癌[13]、乳腺癌[14]、肝炎[15]、股骨头坏死[16]、阿尔茨海默症[17]等多种疾病均具有很好临床疗效。天然药物化学研究表明,平菇子实体中含有多种类型化学成分,目前已分离得到有糖类[5]、甾醇类[18]、有机酸类[8]、酰胺类[18]、挥发油类[18]、多酚类[19]等多种化学成分。本文综述了平菇的化学成分、药理作用等研究进展,旨在为更好利用平菇资源、进一步研究开发并将其应用到医药、保健品等领域提供参考,为平菇栽培及相关行业提供理论依据。

1 化学成分

平菇所含化学成分十分复杂,有关平菇化学成分报道尚少,目前研究得到有多糖、挥发性成分、多酚、甾体等化学成分,因此,深入系统地总结研究平菇中化学成分至关重要。

1.1 营养成分

平菇味道鲜美,营养丰富。鲜平菇中蛋白质含量为36.4%,粗脂肪含量为2.06%,氨基酸含量为2.51%,其中必需氨基酸含量占总氨基酸含量的比例为41.4%[20]。平菇中还含有膳食纤维、碳水化合物、维生素E、钙、铁、胡萝卜素、烟酸、叶酸、锌、泛酸以及少量的维生素A、维生素B1、维生素B12、维生素C等[21]。新鲜平菇样品的粗蛋白、粗脂肪、粗纤维、灰分和碳水化合物的含量分别为28.85%、2.47%、12.87%、9.76%和48.16%,而干燥后含量分别为25.91%、2.18%、10.41%、10.91%和42.14%,由此可看干燥会影响蛋白质、粗脂肪、粗纤维、碳水化合物含量[22]。有研究表明平菇中蛋白质、粗脂肪、总氨基酸含量均高于金针菇、香菇[23]。由此可看平菇中富含人体所需的多种营养物质,长期食用平菇对补充微量元素、增强抵抗力、促进胃肠蠕动等均有重要作用。

1.2 多糖

多糖是一类聚合物,广泛分布于自然界中。平菇多糖分子量、单糖组成、糖链结构及药理活性是研究重点。Tong等[5]发现平菇水溶性多糖分子量31 kDa,单糖组成甘露糖、半乳糖、葡萄糖(摩尔比1∶2.1∶7.9),主链是β-(1→3)连接的葡萄糖残基,两支链分别是(1→3)-葡萄糖(1→4)-半乳糖、葡萄糖(1→4)-甘露糖。Sarangi等[9]从平菇中发现三种水溶性多糖分子量分别为66、47、32 kDa,均由β-(1→3)葡聚糖苷键连接而成。Xia等[6]发现平菇水溶性多糖的单糖组成为葡萄糖、半乳糖、甘露糖、木糖、阿拉伯糖(摩尔比61.8∶3.1∶2.8∶1.3∶1),经核磁谱证明该糖主要由(1→3)(1→6)β-D-葡聚糖连接。张晓[24]发现平菇多糖POP-1分子量为48456.61 Da,单糖组成为鼠李糖、葡萄糖醛酸、甘露糖、葡萄糖、半乳糖(摩尔比12.66∶9.68∶8.58∶13.03∶11.91),由吡喃糖苷键连接而成。

1.3 甾类化合物

现阶段平菇中分离得到了三种甾类化合物,分别为22E,24R-5α,6α-环氧麦角甾-8(14),22-二烯-3β,7α-二醇[18](a)、麦角甾醇[25](b)、麦角甾醇过氧化物[18](c)。化合物结构见图1。平菇中麦角甾醇可经UV-B辐射后转化成维生素D[26],由此看来,麦角甾醇可作为生产维生素D的天然原料。

图1 平菇中甾类化合物结构Fig.1 Chemical structures of steroids in P. ostreatus

1.4 挥发性化合物

平菇鲜品具有特殊香气,干品香气会减轻,这可能与干燥会损失部分挥发性成分有关。平菇中挥发性成分主要包括1,1-二乙氧基乙烷、1-辛烯-3-醇、3-辛酮、3-辛醇、(1E,3E,12Z)-十九碳三烯-5,14-二醇、油酸、亚油酸、亚油酸乙酯、十五烷酸(d)、正十六烷酸(e)、烟酸(f)、9-十八碳烯酸、3-甲基环戊酮、2-戊基呋喃、四甲基硫脲、2,6-二叔丁基-4-甲基苯酚等[18,27-29]。部分化合物结构见图2。

图2 平菇中有机酸类化合物结构Fig.2 Chemical structures of organic acids in P. ostreatus

1.5 其它类化合物

平菇中还含有三唑核苷[25](g)、甘露醇[18,24](h)、烟酰胺[18](i)、尿苷[18,25](j)、腺苷[18](k)、多酚[19]、麦角硫因[19]、凝集素[12,30]、3-(2-氨基苯基硫代)-3-羟基丙酸[7]、5,7-二羟基黄酮[31]等化学成分。部分化合物结构见图3。

图3 平菇中其它类化合物结构Fig.3 Chemical structures of other components in P. ostreatus

2 药理活性

2.1 抗氧化

表1 平菇子实体主要化学成分Table 1 Main chemical compositions of fruiting bodies of P. ostreatus

Han等[35]发现平菇乙醇、丙酮、乙酸乙酯提取物对DPPH自由基、ABTS自由基具有清除能力,丙酮提取物对DPPH自由基、ABTS自由基的清除能力最强。此外,Bhattacharya等[19]还发现平菇中麦角硫因类成分不仅具有抗氧化作用,还具有保护细胞作用。这些研究结果表明，平菇中多糖、乙醇提取物、丙酮提取物、乙酸乙酯提取物对·OH、DPPH、ABTS等自由基具有不同程度清除能力,平菇具有一定抗氧化活性。

2.2 抗肿瘤

平菇中具有抗肿瘤活性的成分主要有多糖、乙醇提取物、凝集素等。平菇水溶性多糖对S-180肉瘤细胞[36]、HT-29结肠癌细胞[13]、人宫颈癌Hela肿瘤细胞[5]具有抑制作用,其中抑制HT-29结肠癌细胞作用是通过上调促凋亡分子Bax和胞浆细胞色素C的表达途径来诱导细胞凋亡的[13]。平菇的乙醇提取物可有效抑制小鼠乳腺癌肿瘤细胞增生[14]。平菇中的鸟苷酸特异性核糖核酸酶(RNase Po1)可诱导人神经母细胞瘤细胞(IMR-32、SK-N-SH)和人白血病肿瘤细胞(HL-60)凋亡[37]。平菇中的凝集素对S-180肉瘤、H-22肝癌小鼠肿瘤细胞具有抑制作用,值得注意的是,凝集素可显著延长小鼠寿命[12]。此外,还发现平菇甲醇提取物联合盐酸阿霉素可增强盐酸阿霉素治疗红白血病作用,平菇甲醇提取物还具有诱导细胞凋亡作用[38]。平菇作为一种药食同源真菌,对S-180肉瘤细胞、HT-29肝癌、乳腺癌、结肠癌、白血病等有一定作用。未来应逐步开展更深层次研究,包括单体成分或者某几种成分联合发挥抗肿瘤活性,致力于攻克当今世界肿瘤疾病治疗难关,更好为人类服务。

2.3 免疫调节

免疫系统具有监视、防御、调控作用,可有效保护机体免受外界侵袭,也可清除体内死亡、衰老细胞及有害物质。平菇多糖可通过提高机体抗氧化酶系统的活力,减轻过量自由基和脂质过氧化物对免疫系统的损害,发挥免疫调节作用[6]。平菇水溶性多糖可有助于机体全身的淋巴细胞增殖[39]。平菇中性多糖可以提高小鼠自然杀伤细胞(NK)细胞活性,促进吞噬细胞产生NO,进而增强机体免疫力[9]。此外,从平菇中还发现一种泛素样糖蛋白,其可通过琥珀酰化来增强抑制兔网织红细胞裂解物系统中的翻译过程,此外还能抑制HIV-1逆转录酶的活性,增强机体免疫调节作用[40]。目前大多数研究的是平菇多糖的免疫调节,但鲜有报道其它成分的免疫调节作用,因此需要广泛深入研究免疫调节作用。

2.4 降血糖、降血脂

血糖高会引发高血糖病,严重会引发糖尿病;而高血脂会引发高胆固醇血症、高血压、动脉粥样硬化和心梗脑梗等疾病,严重影响人们身心健康。目前大多数研究发现,平菇中化学成分可通过降低或升高血清中某些因子水平或作用于小肠以增加肝糖原合成等方式发挥降糖降脂作用。Zhang等[41]发现平菇多糖能降低大鼠血清中总胆固醇、甘油三酯、低密度脂蛋白、游离脂肪酸水平,还能升高高密度脂蛋白水平,改善大鼠高脂血症症状。Ravi等[10]发现平菇乙醇提取物主要通过降低四氧嘧啶诱导的糖尿病小鼠血清中总胆固醇、低密度脂蛋白、甘油三酯水平和升高高密度脂蛋白水平来发挥降糖作用。Anandhi等[31]发现平菇乙醇提取物中chrysin化合物也能通过降低总胆固醇、甘油三酯、低密度脂蛋白水平、肝脏丙氨酸氨基转移酶、天冬氨酸氨基转移酶、碱性磷酸酶和乳酸脱氢酶水平来发挥降血脂作用,该作用效果与洛伐他汀类药物相近。此外,Zhang等[42]还发现平菇降血糖作用主要通过激活糖原合成酶激酶-3(GSK3)磷酸化和葡萄糖转运蛋白4(GLUT4)转运来增加糖原储备。平菇中麦角甾醇具有降糖作用,可能通过PI3K/AKT途径和PKC途径调控GLUT4翻译和表达过程[43]平菇水提物对羟基甲基戊二酰辅酶A还原酶(HMGCR)具有一定抑制作用,从而发挥降血脂以及预防动脉粥样硬化病[44]。这些结果表明平菇具有很好的降血糖降血脂作用,主要通过调节相关因子水平、增加糖原储备等来发挥作用,说明长期食用平菇能够预防高血糖、高血脂等疾病,有利于人们身体健康。

2.5 杀虫、抑菌

平菇提取物具有杀死线虫、阿米巴原虫、禽球虫等作用,并且也具有广泛抑菌作用。平菇菌丝体能6 h杀死线虫,消解虫卵[45]。平菇中麦角甾醇过氧化物对阿米巴原虫的生长具有强烈抑制作用[46]。平菇水提物具有一定抗禽球虫病效果[47]。平菇水提物对白色念珠菌、土生隐球菌、皮状丝孢酵母菌、金黄色葡萄球菌、大肠杆菌等具有显著抑制作用,且其抑菌活性物质为3-(2-氨基苯基硫代)-3-羟基丙酸[7]。平菇乙醇提取物对枯草杆菌、蜡样芽孢杆菌具有明显的抑制作用[48]。平菇丙酮提取物对大肠杆菌有抑制作用,乙酸乙酯提取物对枯草芽孢杆菌有抑制作用,两种提取物还能抑制Streptococcusmutans、S.ratti、S.sanguinis等大多数口腔细菌生长[34]。研究比较了高产漆酶平菇P1、P2、SK、H、PUI五种菌株对黄曲霉毒素(AFB1)的降解能力,发现平菇P1的降解能力最好[49]。这些结果表明,平菇具有一定杀虫抑菌作用,平菇对环境无污染,可在一定程度上缓解农药对环境污染,因此发现平菇在杀虫抑菌方向具备良好应用开发前景。

2.6 抗炎、抗病毒

平菇对急性结肠炎、胃溃疡、关节炎等炎症有抑制作用,还能抑制病毒生长。平菇中一种β-1,3-葡聚糖对乙酸诱导的急性结肠炎具有药理作用,主要通过保护粘膜、减少粘膜损伤实现的[50]。平菇水提物对关节炎有一定药理作用[51]。此外,还发现平菇多糖有良好抗病毒作用,对烟草花叶病毒(TMV)、黄瓜花叶病毒(CMV)有抑制作用,效果优于香菇多糖和金针菇多糖[8],而且相比于农药平菇对环境无污染,具有很大应用前景。这些结果表明,平菇多糖、水提物提取物具有一定抗炎抗病毒作用,但对其它成分研究相关报道较少,因此需要从事相关科研工作者展开更加深入研究。

2.7 保肝

Jayakumar等[15]发现平菇乙醇提取物能起到保护四氯化碳所致大鼠的肝损伤作用,主要通过降低血清中谷氨酸草酰乙酸转氨酶、谷氨酸丙酮酸转氨酶、碱性磷酸酶水平,升高谷胱甘肽、过氧化氢酶、超氧化物歧化酶、谷胱甘肽过氧化物酶水平,以发挥保肝作用。Naguib等[52]发现平菇能减轻对乙酰氨基酚引起的急性肝肾功能衰竭。平菇具有一定保肝活性,主要通过升高或降低某些酶水平发挥发用,但是相关研究报道较少,因此需要展开深入研究。

2.8 其他药理活性

平菇水提物可改善股骨头病变症状,主要通过改善软骨表面纤维化、软骨细胞疏松等,使软骨基质更加均匀,抑制其坏死进程,其效果优于阿仑磷酸盐[16]。平菇多糖可有效预防和治疗阿尔茨海默病,主要是通过提高超氧化物歧化酶、谷胱甘肽过氧化物酶和过氧化氢酶活性,降低丙二醛水平和乙酰胆碱酯酶活性[17]。平菇多糖还具有保湿作用,保湿作用优于甘油[11]。在平菇中还发现一种凝集素,可减少小鼠的食物摄入量[30],具有开发成天然减肥产品的前景。此外,平菇能降解医院废水中双氯芬酸、酮洛芬和阿替洛尔成分[53],从而减轻对大自然污染。还发现平菇能降解一种增塑剂邻苯二甲酸二(2-乙基己)酯[54]。平菇药理活性广泛,不仅能够改善股骨头病变症状、预防阿尔茨海默病、降解一些有害成分,还具有保湿功效。

3 结语与展望

平菇独特的营养价值和生物活性深受科研工作者的喜爱,在保健品、药品及食品加工领域发展潜力巨大,现阶段市面已出现平菇多糖抗肝炎产品。目前研究发现平菇中含有多糖类、甾类、挥发油类、多酚类等多种化学成分,对S-180、Hela、乳腺癌等肿瘤细胞和金黄色葡萄球菌、大肠杆菌等多种细菌有良好抑制作用,还具有保肝、抗关节炎等活性,对平菇成分及药理活性研究已取得较大成果,然而对平菇中其它有效成分的研究报道较少,其成分及药理活性作用机制有待深入系统研究。但是目前平菇多以食用鲜品为主,深加工产品较少,鲜品缺点是不易贮藏,因此展开平菇深加工产品研究是解决平菇贮藏问题的有效途径之一。平菇资源开发并将其应用到医药、保健品、科研等领域研究,将来能够为平菇种植及相关行业带来巨大的经济价值,为人类的营养健康提供重要帮助。