Ⅱ、Ⅲ级颅内脑室外室管膜瘤的MR影像表现

向 超，张 灿，邹文辉，柴长柱，宋继华，鲁 际

（湖北三峡大学第一临床医学院/宜昌市中心人民医院放射科，湖北 宜昌 443000）

颅内脑室外室管膜瘤（Intracranial extraventricular ependymoma，IEE）是罕见的发生于脑实质内且与脑室系统无任何联系的脑内胶质瘤。根据2016年WHO中枢神经系统肿瘤分类标准，室管膜瘤分为室管膜下瘤（GradeⅠ）、粘液乳突型室管膜瘤（GradeⅡ）、室管膜瘤（GradeⅡ）、RELA融合-阳性的室管膜瘤（GradeⅡ或Ⅲ）和间变性室管膜瘤（GradeⅢ）。本文回顾性分析4例Ⅱ级及4例Ⅲ级IEE的临床资料、常规MR影像学特点、病理表现，以期提高术前IEE诊断和分级的准确率。

1 材料与方法

1.1 一般资料

回顾性分析2007年3月—2017年6月三峡大学第一临床医学院经手术病理证实的8例IEE患者临床、MR影像及病理资料。所有患者均于MR检查后2周内行手术切除并获得病理结果。8例IEE患者，年龄6～61岁，中位年龄17.5岁，男女比例1∶1。其中Ⅱ级IEE 4例，男1例，女3例；Ⅲ级IEE 4例，男3例，女1例。

1.2 临床表现

头痛4例；头痛伴恶心、呕吐3例；肢体乏力1例；病程5天～1年。

1.3 仪器与方法

采用Philip archive 1.5T磁共振扫描仪，头部8通道线圈，行常规横断位、矢状位T1WI，T2WI，矢状位FLAIR扫描。扫描参数：SE序列T1WI（TR 2000ms，TE 20ms，TI 800ms）、T2WI（TR 3000ms，TE 90ms）、FLAIR （TR 11 000 ms，TE 110 ms，TI 2 800 ms）层厚 5 mm，层间距 1 mm，矩阵 256×256，视野（FOV）24 cm×24 cm。增强扫描使用对比剂钆喷酸葡胺（Gd-DTPA），剂量 0.1 mmol/kg，速率 2 mL/s，注射对比剂后行横断位、矢状位及冠状位T1WI扫描。

1.4 肿瘤信号、水肿及占位效应判断标准

肿瘤在T1WI及T2WI上的信号改变均参照同序列脑灰质信号，以低、等、高信号描述肿瘤信号改变。瘤周水肿程度描述以水肿最远点至垂直于最近肿瘤表面距离，小于肿瘤最大径30%为轻度水肿；大于30%，小于60%为中度水肿；超过60%为重度水肿。占位效应参照Kim等[1]的分度标准，轻度（表现为脑沟消失）、中度（表现为大脑镰下疝或颞叶沟回疝＜1 cm）、重度（大脑镰下疝或颞叶沟回疝≥1 cm）。

1.5 图像评价

由2名从事神经影像诊断工作的高年资主治医师对MR影像进行回顾性分析，记录病灶位置、大小、形态、水肿程度、占位效应、特异征象等。诊断有争议时，经过协商达成一致。

2 结果

8例IEE均为单发病灶，WHOⅡ级4例，Ⅲ级4例，其中额叶2例，颞叶1例，枕叶3例，枕顶叶1例，颞枕叶1例。

术中所见：IEE术中所见均血供丰富；Ⅱ级IEE边界清晰，与脑组织间有明确的界面，最大径3～8cm，平均（6.3±2.2）cm；Ⅲ级IEE与周围组织分界不清，最大径 3～6.4 cm，平均（5±1.5）cm。 病程：5 天～1 年（Ⅱ级：7天～1年，Ⅲ级：5天～1月）。 镜下：肿瘤细胞呈菊形团样，Ⅲ级IEE瘤细胞分裂活跃，细胞异型性大。 免疫组化： Ⅲ级 IEE S-100、GFAP、NSE、Vimtamin及Syn均为阳性；Ⅱ级IEE Syn、GFAP阴性。

在MRI上，所有IEE实性部分呈长T1长T2信号改变，T1信号略低于脑灰质，T2信号略高于脑灰质，信号不均匀，可见多发小囊状或小片状长T1长T2囊变信号；FLAIR序列病灶呈等或稍高信号；囊性部分多呈偏心性，呈长T1长T2信号改变，T1与脑脊液信号相仿，FLAIR序列病灶信号可呈高或低信号，但信号高于脑脊液；Ⅱ级IEE实性为主型肿瘤呈结节状、团块状或分叶状生长，边缘不光整，部分病灶跨叶生长或呈不规则形生长；实性部分明显不均匀强化（图1）。增强扫描，Ⅲ级IEE实性部分呈明显不均匀强化；囊壁厚薄不均，边缘可见花环状强化，部分囊壁可见结节强化（图2）。

4例Ⅱ级IEE中，3例肿瘤以实性成分为主，1例以囊性成分为主；病灶位于枕顶叶、额叶、枕叶。3例（3/4）实性肿瘤内出现结节状钙化（T1WI、T2WI均呈低信号）；增强扫描，瘤内可见粗大、走形紊乱的肿瘤血管（图1c～1e）；无瘤内出血。瘤周水肿：3例为中度，1例为重度；占位效应：轻度1例，中度2例，重度1例。

图 1 女，16岁，Ⅱ级 IEE。 图 1a，1b：肿瘤实质呈长T1长T2信号改变，T1信号强度低于脑灰质信号，T2信号强度高于脑灰质，肿瘤信号不均，内见多发斑点状、斑片状长T1长T2囊变或坏死区。T2WI示肿瘤边缘流空血管影。图1c，1d，1e：肿瘤跨叶生长，瘤体分叶状，强化不均，瘤内见粗大、走形不规则的供血血管强化。肿瘤下缘见长T1短T2且无强化的结节钙化灶。图1f：HE染色。瘤细胞沿血管方向排列，呈 “栅栏状”，形成多发“假菊形团”结构。Figure 1. A 16-year-old girl,gradeⅡIEE。Figure 1a,1b:Solid tumor with heterogenous hypointensity on T1WIand hyperintensity on T2WI.The intensity of tumor on T1WI was lower and was higher on T2WI than that of gray matter.Multiple intratumoral tiny patchy areas which showed hypointensity on T1WI and hyperintensity on T2WI suggesting necrosis or cystic changes.T2WI images showed intratumoral flow-void vessels.Figure 1c,1d,1e:Lobulated tumor with transfoliar growth pattern showing heterogenous enhancement.Irregular and coarse intratumoral vessels were enhanced.Intratumoral calcification showed hypointensity on T1WI and T2WI.Figure 1f:HE staining:tumor cells were arranged along the direction of vessels,showing"fence shape",forming multiple"pseudorosette"structure.

4例Ⅲ级IEE中，肿瘤均为囊性成分为主型；颞叶1例，颞枕叶1例，枕叶2例。肿瘤内未发现钙化，其中2例（2/4）瘤旁或瘤内出血（T1WI呈高信号，T2WI呈稍高信号）（图3）。增强扫描部分囊内成分可见轻度条片状高强化，流空血管及强化血管影 （图2d～2e）。瘤周水肿：中度3例，轻度1例。占位效应：轻度2例，中度1例，重度1例。

图 2 女，6岁，Ⅲ级 IEE。 图 2a，2b：肿瘤位于左颞叶，呈囊性为主性病灶，囊壁呈长T1长T2信号改变；囊内长T1长T2信号改变，且T2信号高于脑脊液，肿瘤压迫邻近脑组织，形成脑疝和脑积水；T2WI肿瘤边缘可见流空血管影。图 2c，2d，2e：囊壁厚薄不均，呈不均匀强化；囊壁可见肿瘤血管强化，囊性成分可见少许条片状轻度强化，提示囊性成分并非液化坏死。图2f：HE染色。瘤细胞异形明显，瘤内血管增殖明显，呈假菊形团样排列。Figure 2. A 6-year-old girl,gradeⅢIEE.Figure 2a,2b:A cystic lesion located in left temporal lobe.The cystic wall and intralesionalcomponentshowed hypointensity on T1WI and hyperintensity on T2WI. Adjacent brain parenchyma was pressed causing cerebral hernia and hydrocephalus.The flow-void vessels were seen at the edge of the tumor on T2WI.Figure 2c,2d,2e:The cystic wall was heterogenous enhanced showing intratumoral enhanced vessels,and slightly patchy-like enhancement in the cystic components suggesting that the cystic components were not liquefactive necrosis.Figure 2f:HE staining:marked atypia of tumor cells and vascular proliferation.

图3 男，61岁，Ⅲ级IEE。瘤旁出血，肿瘤呈囊性，囊壁长T1信号改变；增强扫描呈花环状强化，肿瘤占位效应较轻。Figure 3. A 61-year-old man,gradeⅢIEE.Cystic lesion located at right occipital lobe with paraneoplastic hemorrhage.The lesion showed ring enhancement and slight mass effect.

3 讨论

IEE是罕见的脑实质肿瘤，约占所有脑肿瘤的1.2%～7.8%，占全部胶质瘤的2%～6%[2]。发病以青少年居多，本组发病年龄6～61岁，中位年龄17.5岁。IEE幕上多见，且多发生于侧脑室三角区或额顶叶及颞枕顶叶交接区[2-3]。本组病例中，枕叶3例，枕顶叶1例，颞枕叶1例，颞叶1例，额叶2例），符合文献报道。IEE依其在脑内发生部位不同，而引起相应的临床症状。如肿瘤快速生长，压迫周围脑组织、脑室系统，可引起颅内高压及脑疝症状，压迫功能区脑组织引起相应的躯体功能障碍。文献报道部分IEE患者可以癫痫发作为唯一症状[4-10]。本组病例主要临床表现为颅内高压及部分肢体功能障碍。

IEE的组织病理学特点与脑室内室管膜瘤相同，即瘤细胞呈菊形团样或腔隙样排列（真菊形团），有时也可排列于小血管周围（假菊形团）。但周围血管假菊形团结构也可出现在其他脑肿瘤中，如髓母细胞瘤、原始神经外胚层肿瘤、中枢神经细胞瘤、胶质母细胞瘤、粘液性毛细胞型星形细胞瘤等，因此，单纯出现假菊形团结构时，还需与此类肿瘤相鉴别。

IEE的发病高峰年龄在40～50岁，但有10%～15%的病例发生在20岁以内[11]。本组病例20岁内5例（5/8），40 岁以上 2 例（2/8），与文献报道相符。 由于IEE发病率较低，其确切的病理起源尚未完全明确，但存在如下几种起源假说[8，10，12-13]：①肿瘤起源于室管膜囊肿。这些位于脑实质内或蛛网膜下区域的室管膜囊肿被认为是脑室壁外翻或室管膜细胞从生发层基质向脑室壁迁移过程中出现异常而形成的异位室管膜细胞巢；②肿瘤可能是由原始神经外胚层肿瘤向室管膜瘤广泛分化而成。

IEE在MRI上可分为囊性为主型及实性为主型。鱼博浪等[13]学者将IEE分为完全实质型和部分囊性型，且认为患者发病年龄与肿瘤不同类型的影像表现有相关性，成年人多表现为完全实质型，青少年易表现为部分囊性型。本组病例青少年5例（5/8），其中囊性病灶 3 例（3/5）；成年人 3 例（3/8），囊性病灶2例（2/3），与其研究报道不符，可能与本组病例数较少有关，还需进一步研究。另外本组病例中，Ⅱ级IEE仅1例呈囊性，4例Ⅲ级IEE全部呈囊性，笔者猜测，可能与肿瘤生物学行为相关，恶性程度越高，肿瘤能越容易囊变。而鱼博浪等学者的研究未将肿瘤级别与影像表现进行分类比较。

IEE一般体积较大，本组病例中，病灶最大径＞5cm者 5 例（5/8），其中青少年 4 例（4/5），Ⅱ级 IEE 3 例（3/4），Ⅲ级仅 1 例（1/4），囊性为主型 3 例（3/5），实性为主型2例（2/5），与吴越等[14]报道部分囊性为主型IEE体积较大相符。本组Ⅱ级IEE病灶最大径及平均最大径均大于Ⅲ级IEE，与徐焱等[15]报道相符。同时，Ⅱ级IEE发病时间较Ⅲ级IEE长。笔者猜测，由于低级别IEE侵袭性较低，生长缓慢，且多为青少年，患者能适应肿瘤缓慢生长引起颅内占位效应的症状，因此病程较长，肿瘤体积较大；而高级别IEE侵袭性强，生长快速或浸润邻近脑组织，因此临床症状出现早，病程较短，肿瘤体积常小于低级别IEE。

MR增强扫描，IEE实性部分呈明显强化，且可见不规则肿瘤供血血管，与术中所见肿瘤血供丰富相符。囊性肿瘤多呈偏心性，囊壁厚薄不均，呈明显花环状强化，囊性成分呈长T1长T2信号改变，T1与脑脊液信号相仿，T2信号高于脑脊液信号，FLAIR序列病灶信号可呈高或低信号，但高于脑脊液信号；增强扫描部分囊内成分可见轻度斑片状强化，提示瘤内囊性成分并非完全液化坏死。病灶内可见钙化灶和出血，低级别肿瘤内可出现斑片状或结节状钙化灶，高级别肿瘤旁或病灶内可有出血，反映了不同级别肿瘤生物学行为不同。因此，肿瘤内出现钙化可能提示肿瘤级别较低，而瘤旁或瘤内出血则提示肿瘤级别较高。这与文献报道相符[15-16]。瘤周水肿与肿瘤产生的占位效应与肿瘤级别无明显相关[15]，高级别肿瘤可能出现轻度瘤周水肿和占位效应，而低级别肿瘤也可出现重度水肿和占位效应，这可能与肿瘤级别，周围脑组织受压程度及肿瘤是否压迫邻近血管等多因素相关。部分文献报道本组病例内出现条索状血管影是IEE的特征性表现，本组7例（7/8）出现瘤内条索状强化血管影，但笔者认为脑内富血管肿瘤也可出现瘤内血管影，因此，当出现此征象时，应与其他脑内肿瘤鉴别。

IEE为胶质瘤，其信号改变、强化方式与其他胶质瘤有相似之处，因此需与如下肿瘤进行鉴别：①胶质母细胞瘤。胶质母细胞瘤发病人群以中老年人为主，信号改变成囊状，其内信号多不均匀，肿瘤内出现流空血管及不规则强化血管的几率明显高于IEE。②少突胶质细胞瘤。少突胶质细胞瘤多发生于大脑的浅表区域，额叶多见。30%的少突胶质细胞瘤内可见钙化。③星形细胞瘤。星形细胞瘤肿瘤内少见钙化、出血，增强呈轻-中度强化，瘤内少见流空血管及不规则强化血管。

综上所述，IEE多发生于青少年，以幕上多见，病灶多发生于侧脑室三角区或额顶叶及颞枕顶叶交接区，呈长T1长T2信号改变，实性病灶信号不均匀，其内见多发小囊状及小片状长T1长T2信号影；增强扫描，肿瘤呈明显强化。囊性病灶边缘可见花环状强化，囊性成分可见条片状轻度强化，部分病灶内见肿瘤血管强化。瘤内钙化提示肿瘤级别较低；瘤内或瘤旁出血提示肿瘤级别较高。在MRI信号改变无特异性表现的情况下，应结合患者临床资料综合分析。

本研究存在如下局限性：①病例数较少。由于IEE为罕见病例，本研究仅收集到8例IEE，无法进行统计学分析，需多中心、大样本病例进一步分析。②缺乏功能性MRI序列扫描。由于本研究为回顾性研究，缺乏功能性MR扫描序列，因此，无法从功能学影像学角度进一步分析肿瘤特异性改变。多模态MR扫描序列应纳入此类患者研究中，以提高此类罕见病例的诊断准确性。