前期土地利用方式对柠檬园树冠层蚂蚁的影响

杨建东,郭莉娜,王自然,郭 俊,李进学,高俊燕

(云南省农业科学院 热带亚热带经济作物研究所,云南 瑞丽 678600)

在生态系统中植物树冠层担当着物质、能量循环转移及气候调节的重要任务,在维持生态系统物质和能量平衡中扮演重要角色[1-3]。植物树冠层为节肢动物及微生物等生物类群提供所需的食物资源及栖息环境,对整个生态系统的物质循环和能量流动起着重要作用[4]。蚂蚁作为树冠层生物群落的重要组成部分,能以自上而下(Top-down)的方式对其它生物群落及生态系统功能产生影响[5-6];同时,蚂蚁也可作为指示生物用于指示环境的变化和质量[7-8]。近年来,受人口压力、人类活动及经济发展等因素的影响,大量的天然林地、撂荒地及现有人类用地被改造为经济效益更高的人工经济林、农田及农林复合系统等[9-11],导致农业景观破碎化[12]、简约化[13]和均质化[14],引起可利用资源和生境质量的变化,进而对生物多样性产生了影响[15]。土地利用变化被认为是导致昆虫多样性降低的主要原因之一[16]。

不同的前期土地利用方式会导致土地利用强度和植被类群的变化[17-18]；已有研究表明,前期土地利用方式的差异对昆虫群落有影响[19]。柠檬(Citruslimon)隶属于芸香目(Rutales)芸香科(Rutaceae)柑橘属(Citrus),柠檬富含多种营养元素,在食品、医药及化妆等行业均有使用,其位于世界柑橘产业第3位,具有极高的经济价值[12,21]。近年来,柠檬被广泛种植于云南省保山市、普洱市及德宏州等干湿热地区。国内关于柠檬园昆虫群落的研究较少,仅见卢志兴等[19]对云南华宁县柑橘园昆虫进行了调查;张培花等[22]对柠檬园昆虫群落的时空特点进行了研究。前期土地利用方式差异对柠檬园树冠层蚂蚁群落的影响迄今很少被关注,因此开展该方面的研究对柠檬的科学种植和柠檬园生物多样性的保护具有积极意义。

本研究于2016年4月和7月采用树栖蚂蚁陷阱法对天然林改造型、农田改造型及荒地改造型3种类型柠檬园的树冠层蚂蚁群落开展调查,对树冠层蚂蚁群落的物种组成、常见种的多度变化、多样性及群落结构相似性进行了分析，揭示了3种前期土地利用方式差异对柠檬园树冠层蚂蚁群落的影响,并筛选出了指示物种,以期为柠檬的科学种植及柠檬生态系统中生物多样性的保护提供科学指导。

1 材料与方法

1.1 研究地区域概况

研究地位于云南省德宏州瑞丽市勐秀乡(97°47′E,24°08′N),位于瑞丽市西北部17 km处,与陇川县相邻；受印度洋季风气候影响,属南亚热带季风性气候,旱雨季分明。年平均气温21 ℃,年平均降雨量1394.8 mm,年日照时长2281～2453 h。土壤类型多为肥力不高的红壤,主要种植作物有橡胶(Heveabrasiliensis)、咖啡(Coffeaarabica)、百香果(Passifloraedulis)、水稻(Oryzasativa)、甘蔗(Saccharumofficinarum)及柠檬等。但近年来,由于当地独特的气候条件比较适合柠檬的生长,柠檬开始被引入当地大面积种植,导致部分天然林、撂荒地及农田被改造为柠檬生产果园,柠檬园成为当地典型的农业生产模式。

1.2 样地设置

根据研究地柠檬园前期改造类型的特点,选取了天然林改造型(柠檬园Ⅰ)、旱地改造型(柠檬园Ⅱ)及农田改造型(柠檬园Ⅲ)3种类型柠檬园,每种类型柠檬园各选取1个,面积超过4 hm2；不同类型柠檬园间距大于1000 m,均于2009年改造为柠檬园,同年开始种植柠檬,品种均为“云柠1号“。3种类型柠檬园土壤为红壤,坡度为15°～20°,坡向为北坡,海拔为964～987 m。每年开展6～8次人工除草,使用草甘膦等除草剂3～4次。3种类型柠檬园主要区别是前期土地利用方式有差异,柠檬园Ⅰ的前期土地利用方式为天然林,受干扰较小,植被类群更复杂,在改造完成后周边生境为天然次生林;柠檬园Ⅱ的前期土地利用方式为旱地,受干扰次之,植被类群较单一,在改造完成后周边生境为甘蔗田和柠檬园;柠檬园Ⅲ的前期土地利用方式为农田,受干扰较强,植被类群单一,在改造完成后周边生境为甘蔗田。

1.3 调查方法

结合瑞丽市的气候特点,参照赵婧文等[23]的树冠层蚂蚁群落调查方法,于2016年4月(旱季)和7月(雨季)采用树栖陷阱法对3种类型柠檬园树栖蚂蚁群落进行调查,具体调查方法为:每种类型柠檬园设置3条样带,样带间距30 m,每条样带选取10株柠檬植株,植株间距10 m,于植株主干1 m处设置树栖陷阱(陷阱规格:直径60 mm,高90 mm),在每个陷阱内注入50 mL的乙二醇溶液作为陷阱溶液,同时在陷阱内设置诱饵支架,支架底部完全浸没在陷阱溶液内,顶部放置诱饵金枪鱼和蜂蜜混合物。陷阱在野外放置48 h后,收集陷阱内诱集的蚂蚁个体，置于装有75%酒精溶液的离心管中,带回实验室。参照徐正会[24]的蚂蚁标本制作方法,进行蚂蚁标本制作,根据形态特征进行蚂蚁种类鉴定,不能鉴定至具体种类的以形态种对待[24]。在样带设置过程中,为了避免周边生境对调查结果的影响,所选样带均远离周边生境50 m以上,避免或减少边缘效应[25]。

1.4 数据分析

参照Hoffman等[26]的6级计分制对每个陷阱内蚂蚁的个体数进行相对多度转换(6级计分制:1分=1头;2分=2～5头;3分=6～10头;4分=11～20头;5分=21～50头;6分为≥50头)。

1.4.1 抽样的充分性 通过R语言的iNEXT软件包绘制基于树冠层蚂蚁个体数的物种稀疏和预测曲线,进行抽样充分性的判断[27]。

1.4. 2 树冠层蚂蚁群落的物种组成及常见种 将两次调查的数据进行合并，得到3种类型柠檬园树冠层蚂蚁群落的物种名录。参照李巧等[28]的蚂蚁常见种评判标准,将蚂蚁多度(转换后)与对应柠檬园蚂蚁总多度(转换后)的比值大于10%的蚂蚁物种作为常见种；同时,使用SPSS 20.0中非参数检验(Nonparametric Tests)的Kruskal-Wallis Test方法比较3种类型柠檬园共有树冠层蚂蚁常见种多度(转换后)的差异显著性。

1.4. 3 蚂蚁群落的多样性 通过SPSS 20.0中单因素方差分析(One-way ANOVA)的LSD多重比较方法分别分析3种类型柠檬园中树冠层蚂蚁相对多度和物种丰富度的差异显著性。

1.4. 4 树冠层蚂蚁群落结构的比较 通过PRIMER v7中非度量多维度排序(nMDS, Non-metric Multi-Dimensional Scaling),根据有无数据(1/0)进行3种类型柠檬园树冠层蚂蚁群落结构的非度量多维度排序,使用群落相似性分析方法(ANOSIM, Analysis of Similarities)明确3种改造类型柠檬园树冠层蚂蚁群落结构差异的显著性[30]。

1.4. 5 指示物种 通过R语言中的labdsv软件包计算3种类型柠檬园各蚂蚁的IndVal值,计算公式为IndValij=AijBij,其中：Aij表示物种i在样地j中的特异性；Bij表示物种i在样地j中的保真度。若IndVal值≥0.7，则该物种为指示物种[31]。

2 结果与分析

2.1 树冠层蚂蚁群落的物种累积曲线

3种类型柠檬园树冠层蚂蚁群落基于个体数的物种稀疏和预测曲线分为实际曲线(实线)和预测曲线(虚线)两部分。从图1可以看出：在实际曲线快速上升后,预测曲线先缓慢上升，然后逐渐趋于平缓,表明3种类型柠檬园随着树冠层蚂蚁个体数的增加，蚂蚁物种数先增加后逐渐趋于平稳,抽样较为充分。

2.2 树冠层蚂蚁群落的物种组成及常见种

从3种类型柠檬园共采集树冠层蚂蚁标本229头,隶属于5亚科15属26种。其中,在柠檬园Ⅰ中采集蚂蚁标本96头,隶属于4亚科10属14种;在柠檬园Ⅱ中采集蚂蚁标本85头,隶属于3亚科8属14种;在柠檬园Ⅲ中采集蚂蚁标本48头,隶属于4亚科10属13种。在柠檬园Ⅰ和柠檬园Ⅱ中的蚂蚁均以大头蚁属(Pheidois)种类最多,分别为3种和4种;柠檬园Ⅲ中的蚂蚁以铺道蚁属(Tetramorium)、大头蚁属及立毛蚁属(Paratrechina)种类较多,均为2种(表1)。

图1 不同类型柠檬园树冠层蚂蚁群落

3种类型柠檬园树冠层蚂蚁常见种的组成有差异,其中,柠檬园Ⅰ常见种有黄足立毛蚁(P.flavipes)等3种;柠檬园Ⅱ有黑头酸臭蚁(Tapinomamelanocephalum)和印度大头蚁(P.indica)2种;柠檬园Ⅲ有光颚铺道蚁(T.insolens)等3种。在6种蚂蚁常见种中，3种类型柠檬园共有的为黑头酸臭蚁、黄足立毛蚁及印度大头蚁3种。在3种类型柠檬园中这3种蚂蚁的多度(转换后)差异显著(黑头酸臭蚁:χ2=15.203,P<0.01;黄足立毛蚁:χ2=24.867,P<0.01;印度大头蚁:χ2=9.172,P=0.01),柠檬园Ⅱ中黑头酸臭蚁的多度(转换后)显著高于其余两种类型柠檬园的;柠檬园Ⅰ中黄足立毛蚁的多度(转换后)显著高于其余两种类型柠檬园的;柠檬园Ⅲ中印度大头蚁的多度(转换后)显著低于其余两种类型柠檬园的(表2和图2)。

2.3 树冠层蚂蚁群落的多样性

在3种类型柠檬园间，树冠层蚂蚁的相对多度和物种丰富度差异显著[相对多度:F(2,87)=3.444,P=0.036;物种丰富度:F(2,87)=5.477,P=0.006],其中,柠檬园Ⅰ和Ⅱ间蚂蚁的相对多度和物种丰富度差异不显著,但均显著高于柠檬园Ⅲ的(表3)。

2.4 树冠层蚂蚁群落的结构

由图3可见：3种类型柠檬园间树冠层蚂蚁群落的结构差异显著(ANOSIM GlobalR=0.871,P=0.005)；柠檬园Ⅱ中的树冠层蚂蚁群落结构与柠檬园Ⅲ中的相似,但与柠檬园Ⅰ中的不相似。

表1 不同类型柠檬园树冠层蚂蚁群落的物种组成

表2 不同类型柠檬园树冠层蚂蚁群落的常见物种

注：“L”表示低于10%;“/”表示无；表中数据为6级计分制转化后的各物种的相对多度(转化后各物种多度占柠檬园内所有物种多度的百分比)。

表3 不同类型柠檬园树冠层蚂蚁群落多样性的多重比较

注：同列数据(平均值±标准差)后不同字母表示在P=0.05水平上差异显著。

2.5 指示物种

3种类型柠檬园树冠层蚂蚁的指示物种不同,其中,柠檬园Ⅰ有黄足立毛蚁和长足光结蚁(Anoplolepisgracilipes)2种;柠檬园Ⅱ有印度大头蚁1种;柠檬园Ⅲ有史氏铺道蚁(T.smithi)1种(表4)。

图2 不同类型柠檬园树冠层蚂蚁3种共有的

图3 不同类型柠檬园树冠层蚂蚁群落

柠檬园指示物种IndValPⅠ黄足立毛蚁(P. flavipes)0.90110.001Ⅰ长足光结蚁(A. gracili-pes)0.87220.001Ⅱ印度大头蚁(P. indica)0.77490.001Ⅲ史氏铺道蚁(T. smithi)0.89010.001

3 讨论与结论

研究表明:土地利用方式的转变对树冠层蚂蚁群落的物种组成、多度及群落结构有影响[23,31];前期土地利用方式差异可以作为土地利用方式转变的一种类型[17-18]。卢志兴等[19]研究发现:前期土地利用方式的差异对柑橘园蚂蚁群落有影响,传统型柑橘园的蚂蚁群落多样性水平较农田改造型和荒地改造型柠檬园高。本研究结果表明:3种改造类型柠檬园树冠层蚂蚁群落有差异,其中,天然林改造型和旱地改造型柠檬园的树冠层蚂蚁群落物种丰富度和相对多度均显著高于农田改造型柠檬园,而天然林改造型柠檬园树冠层蚂蚁群落与旱地改造型和农田改造型柠檬园群落结构不相似,并且3种类型柠檬园的物种组成、常见种及指示物种也不同。3种类型柠檬园自改造完成后所处区域气候条件、土壤类型、坡度、坡向、土地利用强度等基本一致,主要区别是3种类型柠檬园的前期土地利用方式有差异。因此,导致上述结果的原因可能是3种类型柠檬园前期土地利用方式的差异,其中,天然林改造型柠檬园具有较高的植物类群,受干扰较小;旱地改造型柠檬园植被类群较单一,受干扰次之;农田改造型柠檬园植被类群最简单,受人为干扰最强。

在天然林改造型柠檬园中以隐蔽种、机会主义者和广切叶蚁亚科的蚂蚁物种数较多,旱地改造型柠檬园以机会主义者和光切叶蚁亚科的蚂蚁物种数较多,而农田改造型柠檬园以机会主义者的蚂蚁物种数较多。隐蔽种竞争能力较弱,通常对生境要求严格,与干扰呈负相关;机会主义者竞争能力弱,对生境要求不严,对环境变化和干扰响应中等;广切叶蚁亚科对生境无特殊要求,对环境变化和干扰响应中等[32]。上述结果表明天然林改造型柠檬园蚂蚁种类更能在该生境下共存,其蚂蚁功能群也更复杂,这可能是因为天然林改造型柠檬园前期的生境异质性较强。张念念等[33]也发现了类似的现象,即景观异质性较强的生境,其蚂蚁群落结构更复杂。本研究发现，3种类型柠檬园树冠层蚂蚁的指示物种也存在一定的差异,天然林改造型柠檬园的指示物种为黄足立毛蚁和长足光结蚁,其中,黄足光结蚁属气候特化种,对生境质量要求较高,通常与干扰呈负相关,而黄足立毛蚁属机会主义者，对生境要求较低,可在有干扰的生境生存[32];旱地改造型柠檬园和农田改造型柠檬园的指示物种分别为印度大头蚁和史氏铺道蚁,这两种蚂蚁均可在具干扰的生境下存活,对生境质量要求较弱[32]。说明天然林改造型柠檬园与其余两种类型柠檬园相比环境质量较好,但也受到了一定程度的干扰。由此也说明了土地利用方式的改变对树冠层蚂蚁群落的影响并不是短暂性的,这种前期土地利用方式的差异对蚂蚁群落的影响具有一定的时间作用范围,其时间尺度超过7年。

本研究结果还显示：天然林改造型和旱地改造型柠檬园树冠层蚂蚁群落的多样性水平较农田改造型柠檬园高,3种类型柠檬园树冠层蚂蚁群落结构差异显著。说明前期土地利用方式差异对柠檬园树冠层蚂蚁群落结构有影响,其生态效应具有一定的时间效应,时间尺度超过7年。