黑线姬鼠对林木种子的选择性

李殿伟，姚旭，陈蒙爱，金志民

(牡丹江师范学院生命科学与技术学院，黑龙江 牡丹江 157011)

在东北温带森林生态系统中，许多林木种子是啮齿类动物重要的食物来源。啮齿动物既是植物种子的取食者，也是种子的传播者，对林木更新产生重要影响[1-3]。动物对种子具有一定的选择性，决定哪些种子立即取食、哪些种子用来贮藏、哪些种子舍弃是重要的生存策略[1-4]。啮齿动物可以区分不同特征的种子，通过鉴别、选择影响不同种子的命运[2-3]。植物种子的大小、种皮硬度、营养物质组成、种子品质以及种子内次生代谢产物等种子自身的因素影响啮齿动物对种子的选择与贮藏[3-9]。

为了解啮齿动物对林木种子的选择偏好特点，选用北方温带森林农林交错区分布的优势啮齿动物黑线姬鼠Apodemusagrarius为研究对象，选取红松Pinuskoraiensis、毛榛Corylusmandshurica、蒙古栎Quercusmongolica、胡桃楸Juglansmandshurica、山杏Armeniacasibirica5种树木种子进行试验，研究温带森林中同域分布啮齿动物对多种树木种子选择的差异，以及种子特征对鼠类选择食物对策分化的影响，以深入了解小型啮齿动物选择植物种子及其对特定植物种子命运和植被更新的影响，为防治啮齿动物危害和保护森林生态系统积累资料。

1 研究地点及方法

1.1 研究地点 张广才岭东麓(N 44°41′～44°51′，E 129°17′～129°35′)，地处黑龙江省东南部，长白山山脉北端，海拔高度380～550 m。地形以山区、丘陵地貌为主。属于温带大陆性季风气候，冬季严寒干燥、昼短夜长。年平均气温4 ℃，最高气温33.6 ℃，最低气温-30 ℃，年降水量537 mm，平均积温2 500 ℃，无霜期130 d左右。该区域森林主要为次生林森林植被、次生林与农田交错的疏林植被和人工纯针叶林植被[10]。黑线姬鼠是该地区森林中主要的小型啮齿动物，广泛分布在树林、林缘、草甸等多种生境中[10-13]。

1.2 研究方法

1.2.1 动物采集与饲养 2016年4—7月，按照铗日法方式[14]，采用笼捕法捕捉啮齿动物活体样本，并调查农林交错生境中啮齿动物群落物种组成。专用捕鼠笼为铁皮材质，规格为25 cm×10 cm×8.5 cm，按照动物捕捉器装置[15]制作。捕鼠笼内放置炒熟的白瓜子或者麻花(补充食物、增加香味)、胡萝卜(补充水分)作为诱饵，放置棉花供鼠做巢保暖，在每个样地内按2 ～ 3条样线布笼，样线间距20 m，每条样线上笼距5 m，次日(24 h后)检查动物捕获情况，分别统计捕获种类与数量，原地连续捕捉2 ～ 3 d。将笼捕的活鼠带回实验室饲养，以供后续试验使用。损坏和丢失的捕鼠笼数量未统计在数据内。

将捕捉的成年黑线姬鼠(N=20)放置在饲养箱(65 cm×35 cm×25 cm)内饲养，试验中未区分动物性别，饲养箱用铁丝网盖住防止鼠类逃脱，箱内放入饮水瓶和适量垫料。

1.2.2 种子营养成分测定 种子成熟季节采集新鲜种子，在常温下自然阴干后保存，直至使用。所有种子从采集到使用的保存时间不超过1 a。选取若干种子剥去种皮取出种仁后，按照食品安全国家标准[16-17]食品中蛋白质、脂肪的测定方法，分别测定100 g种仁中蛋白质、脂类的含量。

1.2.3 种子选择试验 选择地势相对平坦的地段建造半天然围栏(1 m×1 m×1 m)。在围栏一角置1个鼠巢，巢内放置一些棉花供鼠取暖。鼠巢旁放置1个水槽，供鼠饮水，并按时补充水槽中的水分。在围栏中心部位，放置1个食盘(种子释放点)，为供试动物提供食物。

待供试鼠熟悉环境与种子2 d后开始试验。测定种子选择性时，根据预试验中鼠类取食量，投放胡桃楸种子1颗，其余4种植物种子均2颗。既保证食物充足，避免量少而全部被取食，又保证不会因为种子数量过多而只取食某一种喜食种子，而不取食其他种子。种仁吃完、部分吃完、被运回巢中以及埋藏都认为选择成功。每只鼠在2 d内重复试验3次后放回饲养室，每次试验间隔3 h左右，以减少前一次取食对试验的影响，清理围栏后更换供试鼠重新试验[2]。20只鼠均进行试验，合计试验次数60次，共投放胡桃楸种子60颗，其余4种植物种子各120颗。

在饲养箱内观测供试鼠取食种子的优先顺序，每次试验投放每种植物种子各1颗，种子全部被取食，或者1 h左右动物不取食，更换一批种子重复试验。

1.2.4 选择指数 选择指数表示取食食物中i种子比例与该种子在投放种子中比例一致性，公式为：Ei=Ri/Pi。其中，Ei为选择指数；Ri为取食的i种子占该种子投放量的百分数；Pi为i种子投放量占种子投放量总数的百分数。当E=1时，表示对种子没有选择性；当E>1时，表示喜好或者易得；当E<1时，表示厌食或不易得，当E=0时，表示不食或者避食。

1.3 统计与分析 计算啮齿动物群落多样性指标，以Shannon-Weiner多样性指数、Pielou均匀性指数、Simpson优势度指数和Margalef丰富度指数分析啮齿动物群落的多样性特征。

应用Excel工作表和SPSS 22.0软件进行数据统计处理与检验分析。计算不同物种比率，根据不同研究内容的需要，分别利用t检验(tTest)、多样本检验(Kruskal-Wallis test)、独立样本检验(Mann-Whitney test)进行数据检验。数据采用平均值±标准差(Mean± SD)表示。

2 结果与分析

2.1 小型啮齿动物群落结构 调查期间共布笼1 877铗日，捕获啮齿动物154只，捕获率8.20%。捕获的啮齿动物均是典型的古北界物种，分别隶属于3科5属6种：鼠科Muridae姬鼠属Apodemus朝鲜姬鼠Apodemuspeninsulae、黑线姬鼠A.agrarius；仓鼠科Circetidae鼠平属Myodes棕背鼠平Myodesrufocanus，仓鼠属Tscherskia大仓鼠Tscherskiatriton，田鼠属Microtus东方田鼠Microtusfortis；松鼠科Sciuridae花鼠属Tamias花鼠Tamiassibiricus。由于调查工具和方法，对体型较大和树栖种类的捕获数量有所影响。调查结果中，黑线姬鼠是优势种，占50.65%；其次是占22.08%的朝鲜姬鼠和占18.83%的棕背鼠平，其他种类数量少于5%(表1)。小型啮齿动物群落多样性、均匀性、优势度、丰富度指数分别为1.286、0.718、0.339、0.993。

表1 张广才岭东麓啮齿动物捕获情况统计Tab.1 Statistics of rodent capture

注：调查期间共布笼1 877铗日。

Note:The trapping event consisted of 1 877 trap nights during the research period.

2.2 种子营养成分 100 g种仁中营养成分测定结果显示：蛋白质含量从高到低依次为胡桃楸，山杏，毛榛，红松，蒙古栎；脂类含量从高到低依次为红松，胡桃楸，毛榛，蒙古栎，山杏。相应计算出碳水化合物等含量从高到低依次为蒙古栎，山杏，毛榛，红松，胡桃楸。(表2)。

表2 5种植物种子100 g种仁主要营养成分含量Tab.2 The nutrition content per 100 g studied seeds

2.3 黑线姬鼠对不同种子的选择 根据表3可知，黑线姬鼠取食了78.33%的毛榛种子、55.83%的红松种子、53.33%的蒙古栎种子和7.5%的山杏种子，未取食胡桃楸种子。对毛榛、红松和蒙古栎种子的取食量均大于投食量的50%。毛榛、红松和蒙古栎的取食量分别占总取食量的40.17%、28.63%和27.35%，三者的总量超过取食种子量的95%。

根据黑线姬鼠(N=20)的60次试验显示，其对毛榛、红松和蒙古栎种子的选择指数平均值分别为3.52、2.51、2.40，显著高于山杏(0.34)和胡桃楸(0)。根据数据统计结果，黑线姬鼠对5种不同树木种子的选择性差异极显著(χ2=161.165，df=4，P<0.001)，表现为喜食毛榛、红松和蒙古栎，厌食山杏，不食胡桃楸。喜食种子毛榛、红松、蒙古栎之间，对毛榛选择性极显著大于红松(Z=-2.876，P<0.01)和蒙古栎(Z=-4.043，P<0.001)，红松与蒙古栎之间的选择性差异不显著(Z=-0.481，P=0.630)。

表3 黑线姬鼠取食5种植物种子情况Tab.3 Statistical data and analysis of feeding and utilization of seed of five species

注：同列不同字母表示不同种子间相应指标值差异显著。

Note:Those with different letters in the same column show significant difference between groups.

黑线姬鼠对喜食种子取食量显著多于其他种子(P<0.001)。其中，对毛榛的选择性显著大于山杏(Z=-8.926，P<0.001)和胡桃楸(Z=-9.903，P<0.001)；对红松的选择性显著大于山杏(Z=-6.414，P<0.001)和胡桃楸(Z=-7.702.000，P<0.001)；对蒙古栎显著大于山杏(Z=-7.227，P<0.001)和胡桃楸(Z=-8.654，P<0.001)。

黑线姬鼠对5种树木种子的优先选择次序依次为红松，蒙古栎，毛榛，山杏，胡桃楸；在选择的第一颗种子中红松种子比例最高，占50%，其次是蒙古栎(35%)和毛榛(15%)，不取食胡桃楸(图1)。

图1 黑线姬鼠取食5种种子的选择次序Fig.1 The priorities of selected seeds

3 讨论

张广才岭森林生态系统中啮齿动物种类丰富[10-14]，啮齿动物群落通常以朝鲜姬鼠、黑线姬鼠和棕背鼠平按照不同形式组合构成优势种群落的主体[10]，本研究中的调查结果也体现出这一特点。不同生境中啮齿动物群落结构和多样性特征具有差异[12]，主要受植被类型、食物资源状况和动物利用方式的影响并由物种的生态特性所决定，表现出随地理性、植被地带性及生境不同而变化的规律性[10]。已有研究表明，黑线姬鼠在林缘、灌丛、农田草丛分布较多，从次生森林到灌丛、农田草丛，主要优势种呈现从朝鲜姬鼠逐渐演变成黑线姬鼠的趋势[10-12]。由于森林采伐等人为活动干扰，张广才岭地区植被以次生林和人工林为主，农田交错其中，使植被群落演替处于过渡阶段，部分森林植被不断退化，群落结构和数量不断发生变化[11]。因此，作为农林交错区的绝对优势物种，黑线姬鼠对农林的危害和植被更新的影响不容忽视。

不同植物种子特征各不相同，从而影响啮齿动物选择策略。种子大小、种皮厚度和种仁营养成分及单宁等次生代谢产物对鼠类的取食和贮藏行为有一定影响，啮齿动物对种子的选择偏好是对种子特征做出的回应[18-23]。试验中选用的5种植物种子是东北温带森林中常见的林木种子，资源比较丰富，各种种子的形态特征和营养成分差异很大[23]。一般认为，种子较大会具有较高的营养价值，从而取食回报与种子大小成正相关，但这些种子同时具有厚而坚硬的种皮，种皮的特征对动物的取食行为策略具有调节作用，种皮结构差异可能是影响啮齿动物取食决策的重要因素，坚硬种皮引起处理种子时间延长意味着动物吃掉种子要比贮藏种子耗费的时间更长，处理种皮的能量消耗降低了种子的回报率，增加了被取食风险[2-3,22-23]。在自然环境下，啮齿动物对不同种子会选择不同的策略优先取食或者优先贮藏，从而影响种子的萌发和植被的更新[23]。

在可得资源中进行选择性取食是动物界中普遍的现象[24]。作为植物种子的取食者和传播者，黑线姬鼠对多种林木种子具有明显的选择性。动物为了提高单位投入时间的取食净收益，可能优先就地取食种皮薄而脆的种子，而搬运和贮藏种皮坚硬的种子[2-3,22-23]，以便获得较大的能量收益[23,25]。由于种子营养成分、大小适当、容易处理等综合因素的影响，毛榛、红松、蒙古栎成为黑线姬鼠的主要偏好食物。从种子选择次序看，黑线姬鼠优先选择了红松、蒙古栎种子，可能与种子的脂类、碳水化合物含量较高且种皮容易处理有关。黑线姬鼠对毛榛的更多偏好，可能是由于资源分布导致的生态位分化，因为毛榛是其生境中分布最多的食物资源。胡桃楸种子过大且种皮厚而坚硬，黑线姬鼠属小型啮齿动物，无法有效的处理胡桃楸种子[23]。而山杏种子中单宁类次生产物可能对鼠类取食具有一定影响[18-22]，有待深入研究。研究中发现黑线姬鼠对喜食种子的选择存在个体差异，可能是受不同个体年龄、性别等因素的影响，在食物选择偏好方面存在一定差异。另外重复试验中不同个体在对喜食种子的选择指数、取食量和优先取食顺序存在一定差异，同一个体的在重复实验过程中对喜食种子的选择过程也不完全一致，但对厌食和不食种子的选择比较一致，说明黑线姬鼠对种子特征具有明显的鉴别能力，且对于喜食种子的选择存在一定的随机性。