李玉霞, 尚春琼, 朱珣之
1江苏省中国科学院植物研究所,江苏 南京 210014; 2江苏科技大学生物技术学院,江苏 镇江 212018
马缨丹LantanacamaraL.是一种多年生常绿灌木,属马鞭草科Verbenaceae缨丹属Lantana,英文名common lantana。因其树体微有异味和花色多变,故华北地区称为五色梅,福建地区称为五彩花,而广东、广西地区称为臭草、如意草(中国科学院中国植物志编辑委员会,1982)。马缨丹原产于美洲热带地区,现在广泛扩散至世界热带和亚热带各地(Ghisalberti,2000),是世界十大恶性杂草之一(Sharmaetal.,2010)。1645年,因马缨丹具有观赏价值,经荷兰引入我国台湾,后逸为野生,现主要分布于香港、台湾、福建、海南、广东、云南、四川、广西等热带和亚热带地区(Ghisalberti,2000),已被我国环境保护部列入第二批外来物种名单(闫小玲等,2012),并被编入“极高风险的外来入侵植物”名录(冯建孟等,2011)。
马缨丹繁殖力及竞争力极强,具有强大的入侵性和生态适应性。其化感物质可由活体及残体产生,使其他植物生长受到抑制甚至无法生存,进而发展成为单优群落(陈圣宾和李振基,2005)。马缨丹的入侵会引起生物多样性的减少甚至丧失,并严重损坏生态系统,直接或间接影响及损害农林业发展,造成经济损失(林英等,2008)。为探索马缨丹作为外来植物在我国顺利入侵的原因,需要从马缨丹的入侵过程着手,从个体、种群、群落和生态系统多个方面来探究其入侵潜力、遗传分化、生态适应性及防御机制,从而进行有效的遏制,防止进一步危害农林业。本文将重点从马缨丹的生物学特性,结合其入侵机制和生态学效应以及防治利用等各方面进行系统总结,展望未来的研究重点,以期对马缨丹的科学管理和利用有所帮助。
马缨丹是常绿灌木,在自然界中茎枝常以四棱形存在,且伴有短的倒钩,形状如刺般;叶对生,叶型为卵形或卵圆形,叶片表面粗糙并有短柔毛,背面有小刚毛,揉烂后有臭味;开花后,黄色或橙黄色的花冠为其常态,随着开花,花冠逐渐为深红色,全年开花;浆果球形,成熟时为紫黑色(中国科学院中国植物志编辑委员会,1982)。
马缨丹的繁殖力强,通过有性繁殖来实现长距离传播。种子小、种子量大,据统计,一株马缨丹每年能产生约12000粒种子(Swarbrick & Hart,2001)。鸟类、猴类和羊群摄食马缨丹果实后,通过空投或排泄的方式使种子得以传播。据记载,马缨丹种子通过鸟类可传播至几千米之外(Lake & Leishman,2004)。马缨丹种子的发芽率高,播种7周后有75%能发芽;花期长,一般从4月中、下旬到第2年2月中旬左右开花,几乎整年都开花,长花期增加了马缨丹总的繁殖量(Morton,1994)。无性繁殖方面,马缨丹的茎具有生根发芽能力,全年均可进行扦插,取当年生壮枝,保持土壤湿润,30~40 d就可萌芽。马缨丹因其独特的物候特征,喜高温、高湿,适合在阳光充足和不耐寒的环境中生存,最适生长温度为20~32 ℃,夏季温度高于35 ℃时仍可持续生长,但冬季越冬时温度不宜低于5 ℃,低于0 ℃时会受冻死亡(马金华等,2003)。马缨丹染色体为二倍体或多倍体,有2n=22、33、44、55、66等多种基因型(Brandãoetal.,2007),与其他二倍体植物相比,马缨丹的这种特性使其具有更强的占据开放生境的能力,从而加强入侵。
目前,关于马缨丹化学成分的研究主要集中在叶和根2个部分,现已从中分离鉴定出多种化学物质。刘少群和贾正晖(2002)从马缨丹叶片中的挥发油中鉴定出19种化合物,主要为α-子丁香烯和β-子丁香烯,分别占总挥发油含量的16.29%和22.29%,其次为大牛耳烯B和大牛耳烯D,分别占挥发油含量的9.73%和11.85%。任立云等(2006)从马缨丹挥发油中检测出43种化学成分,其中桉树脑含量最高(11.76%),其次是反式-石竹烯(10.48%)、β-蛇床烯(7.51%),另外还包括一些含量较低并对昆虫存在影响(杀虫、趋避、拒食)的化学成分,如α-蒎烯(0.29%)、β-蒎烯(0.98%)、樟脑(1.71%)、苯并噻唑(0.80%)、丁二酸二异丁酯(0.88%)等。周晔(2009)测得马缨丹的叶挥发油中含有48种化学成分,占马缨丹挥发油总量的80.66%,其中含量较高的为α-葎草烯(15.22%)、石竹烯(15.07%)、β-荜秤茄萜(8.73%);从花的挥发油中鉴定出45种化学成分,占其挥发油总量的63.34%,含量较高的为α-葎草烯(8.55%)和石竹烯(7.68%) 。Misra & Laatsch (2000)同样发现,挥发性次生化合物主要为α-芹子烯(8.11%)、Eudesma-3,11-diene(7.12%)、α-葎草烯(5.75%)、β-荜秤茄萜(6.73%)、δ-荜澄茄烯(6.47%)、异长叶酯(7.79%)等单萜、倍半萜化合物,其中α-芹子烯、Eudesma-3,11-diene、α-葎草烯、β-荜秤茄萜等倍半萜占了近65%,挥发性次生化合物占总化合物质总浓度的85%。彭富全等(2006)从马缨丹叶片挥发油中分离出27种化学成分,占挥发油总成分相对含量的88.17%,并鉴定出其中13种,主要为aromadendrene Ⅳ(18.63%)、异丁香烯(15.9%)、α-香烯(13.43%)、[+]-Aromadendrence(9.07%)、Junipene(7.09%)、β-香素(5.77%)。
马缨丹除挥发性成分外,还存在五环三萜、四环三萜类化合物、呋喃萘醌、环烯醚萜苷、苯乙醇苷等丰富的非挥发性次生化合物,其中含量最高是五环三萜化合物(Ghisalberti,2000)。到目前为止,从马缨丹中分离出五环三萜化合物共40多种,从马缨丹叶中提取出的三萜类化合物为马缨丹甲素(I)、马缨丹乙素(II)和Lantanilic acid(Ⅲ)、三齐墩果酮酸、岩茨烯A、岩茨烯B、和马缨丹黄酮甙(马伟杰,2004; 潘文斗等,1993),其中马缨丹甲素和马缨丹乙素具有抗肿瘤活性,马缨丹甲素可以抑制由TPA诱导的Raji细胞中爱巴病毒的活性;马缨丹乙素可延迟小鼠皮肤乳头瘤的形成,降低荷瘤率及肿瘤数(朱小薇和李红珠,2002)。马缨丹茎叶和果实中含有马缨丹烯A、马缨丹烯B、马缨丹烯、类马缨丹酸、马缨丹异酸、鞣质、生物碱以及树脂等化合物质,研究表明,马缨丹烯A会引起哺乳类动物中毒(Deena & Thoppil,2000),也有研究发现马缨丹烯A和马缨丹烯B会抑制哺乳动物瘤乳头状瘤的数量,表现出致癌抑制作用(王华娟等,2011)。
马缨丹对土壤营养的竞争及对光资源的捕获能力较强。康小武和代婷婷(2016)对马缨丹土壤酶活性、土壤养分、微生物含量和功能的影响进行了研究,发现马缨丹的入侵显著增加了土壤中有机质、氮、磷、钾含量和微生物碳、氮、磷含量;有机质、氮钾含量与CK(无马缨丹生长荒地的表层土壤)相比,分别增加0.47、0.38、0.30倍;根际土壤全磷含量分别比CK、非根际土壤增加0.65和0.58倍。同时,马缨丹提高了土壤中的各种酶(蛋白酶、脲酶、纤维素酶、过氧化氢酶和蔗糖酶等)活性、土壤微生物群落活性、碳源利用率,其对非根际土壤的促进作用低于根际土壤。
朱慧和马瑞君(2009)比较了马缨丹及其伴生种鬼针草BidenspilosaL.、肖梵天花UrenalobateL.、土牛膝AchyranthesasperavL.在不同CO2浓度下的光合生理指标,结果显示:光饱和点时,马缨丹的表观量子效率为0.05 μmol·m-2·s-1,仅次于鬼针草,显著高于肖梵天花,说明马缨丹的光能利用力较强,在荫凉环境下的生长能力较强;马缨丹具有较强的耐旱性,在强的光照射下,马缨丹的水分利用率显著高于另外3种植物,水分利用率随着CO2浓度的升高而升高并维持在相对高的程度。该研究表明,马缨丹比其他3种伴生种有更强的适应能力及更宽的光合生态幅。
马缨丹的茎叶部分和根系均含有化感物质,且不同提取物的化感作用不同。马缨丹水提取液对黑麦草LoliummultiflorumLam.、水葫芦Eichhorniacrassipes(Mart.) Solms、铜绿微囊藻Microcystisaeruginosa(Kützing)和热带豆科牧草柱花草Stylosanthesguianensis(Aubl) Sw有化感作用,能在不同程度上抑制上述杂草或藻类生长(戚春林等,2013; Kongetal.,2010; Singetal.,1989; Zhengetal.,2006)。马缨丹不同部位水提液对一串红SalviasplendensL.的种子萌发、幼苗生长均有影响,其中果实水提液对一串红种子萌发率、幼苗根长、芽长的抑制作用最为明显,叶片、茎的抑制作用次之,不同部位水提液对一串红发芽势的抑制作用大小为叶片>果实>茎干(全国明等,2009)。也有研究发现,马缨丹叶片和根水浸液对油菜BrassicacampestrisL.、水稻OryzasativaL.和小麦TriticumaestivumL.等作物种子的萌发存在抑制作用,且叶片水浸液对这3种作物的抑制作用大于根系水浸液,同时,油菜对马缨丹水浸液的化感作用最敏感(卢向荣等,2013)。田学军等(2013)在室内用马缨丹叶片水提液处理豌豆PisumsativumL.种子及其幼苗,并测定了根尖细胞微核率、种子活力、幼苗过氧化物酶活性、丙二醛浓度及细胞膜通透性的变化,结果显示,种子活力和幼苗生长显著降低,根尖微核率、丙二醛浓度和细胞膜的透性明显提高,在细胞水平和生理学水平初步揭示了马缨丹对豌豆的化感作用(抑制作用)。此外,马缨丹叶片乙醇提取物在光照条件下抑制莴苣LactucasativaL.种子的萌发及幼苗生长,但当缺乏光照且乙醇提取物浓度低于250 μg·mL-1时对莴苣种子的萌发率及幼苗生长有一定的促进作用,在黑暗条件下当乙醇提取物浓度高于250 μg·mL-1时则抑制莴苣种子的萌发及幼苗生长(余细红和向亚林,2014)。
马缨丹在入侵蔓延过程中能通过植株挥发化学物质的途径影响邻近植物和农作物的生长,并且挥发物的浓度越高,所产生的危害越严重。康小武等(2014)用马缨丹叶片挥发物对伴生土著种鬼针草、萝卜RaphanussativusL.、生菜Lactucasativavar.ramose进行室内模拟实验,发现马缨丹叶片挥发物能抑制3种植物的种子萌发与幼苗生长,且随着叶片挥发物浓度的增加,抑制作用增强。进一步研究发现,马缨丹所含的化感物质主要集中在根、茎、叶和果实中,其中β-蒎烯、戊烯、 桂皮酸、1,8-桉叶油素、阿魏酸、肉豆蔻酸、棕榈酸、ρ-对羟苯丙烯酸等化合物经过挥发、雨水淋溶和根系分泌等,对邻近和伴生植物具有显著的化感作用(Mishra,2015)。
马缨丹入侵会长期持续抑制入侵地物种的生长,使本地物种的丰度和丰富度大幅度下降,与未入侵地相比,蕨类植物种类减少70%,灌木物种丰富度相似,但灌木密度是非入侵地的约10倍;同时导致物种组成与原来物种相差较大,马缨丹入侵后比未入侵地物种多1.2~2.5倍(Goodenetal.,2009)。在马来西亚森林中,马缨丹影响阈值为马缨丹覆盖率的75%~80%,马缨丹覆盖率超过75%时,本地物种数量迅速下降,覆盖率在25%~35%对蕨类丰富度表现出相对较低的影响,覆盖率在55%~60%的地点草本物种的数量最多;覆盖率在0~60%,外来物种丰富度逐渐增加,而覆盖率超过60%时,外来物种丰富度则迅速下降;覆盖率75%以上,大约有2种本地物种在森林群落中失踪,本地物种丰富度下降到典型非入侵地点的物种数量的约76%(Benetal.,2009)。
蒋智林等(2009)通过研究马缨丹不同入侵程度(裸露地、未入侵、轻度入侵和重度入侵)下土壤理化性质及各种土壤酶(磷酸酶、脲酶和蛋白酶)的活性变化,结果发现,马缨丹入侵会导致土壤碱化,并改变根际土壤酶活性及土壤养分平衡,其入侵导致了根际土壤有机质、全氮、全钾、铵态氮、硝态氮和速效钾的含量增高。马缨丹重度入侵地的土壤氮、钾含量为裸露地的4.1和2.3倍,为未入侵生境的2.0和1.7倍,铵态氮、硝态氮的含量分别为未入侵生境的1.9和1.6倍,为裸露地的4.1和5.4倍,速效钾的含量比未入侵升高9.4%,比裸露地升高38.8%。由于马缨丹的入侵导致了土壤中的全磷和速效磷的含量大幅降低,在重度入侵土壤中磷含量与裸露地相比降低了51.2%,而速效磷的含量分别比未入侵地和裸露地的降低了43.5%和65.5%。此外,土壤中各种酶活性均与土壤pH值、有机质和氮、钾含量存在正相关关系,与土壤中的磷含量存在显著的负相关关系。另有研究发现,在城市和农村2个环境中,蝴蝶物种丰度的日变化及季节变化随马缨丹的开花模式而改变,蝴蝶种类多少与马缨丹数量、开花时间呈正相关,农村比城市多25种蝴蝶,蝴蝶的相对丰度与马缨丹花的密度成正比,且马缨丹花在夏季和季风后盛开,蝴蝶在夏季(3—5月)和季风后(9—11月)出现一个高峰,在冬季和中季风期间随着马缨丹花的数量增加而降低(Mukherjeeetal.,2015)。
在众多马缨丹的天敌昆虫中,半翅目天敌昆虫中的网蝽TeleonemiascrupulosaStl.幼虫和成虫可吸食马缨丹叶汁,可抑制绝大多数基因型马缨丹生长;叶甲科昆虫可破坏南非马缨丹根部,进而可以使其易受致病菌群攻击,由于该种昆虫专一性强,不会轻易危害非靶标植物,故可用于控制马缨丹(Simelane,2005);缨翅目昆虫蓟马Frankliniellalantanae(Moundetal.,2005)、鞘翅目昆虫金梳龟甲AspidomorphasanctaecrucisFabricius和蜘蛛目的幼虫和成虫均以马缨丹的叶片为食,造成叶片萎焉,可显著抑制马缨丹扩散(Heshulaetal.,2013)。
马缨丹柄锈菌PuccinialantanaeFarl.是一种微小锈菌,该菌接种6 d后开始出现症状,能相继感染马缨丹叶片、叶柄、茎,15 d后出现脓疱、腐烂病和顶枯病,最终使叶片早熟并脱落(Jorge & Ellison,2004);亚热带瘤状锈菌Prospodiumtuberculatum(Kuntze) 是一种单主寄生的锈菌,马缨丹的叶片在该菌的作用下会迅速衰老,在低密度条件下接种会引起叶片早熟、脱落(Thomasetal.,2006)。植物烟草赤星病Alternariaalternata(Fr.) Keissler病原体的无细胞培养滤液(CFCF)使马缨丹叶片、芽和幼苗坏死,经鉴定,CFCF中存在毒性代谢物细交链孢菌酮酸,在75%CFCF浓度下,马缨丹毒性初始症状是施用6 h内出现坏死斑块,随着处理时间推移,出现严重坏死、晚卷曲和萎焉(Sanodiyaetal.,2010),可用于开发马缨丹天然除草剂。
利用马缨丹提取物防治农林业害虫主要利用其驱避、产卵抑制以及拒食作用等。马缨丹乙醇提取物能抑制美洲斑潜蝇LiriomyzasativaeBlanchard种群增长,其干扰作用控制指数为0.136,使菜豆免受为害,对美洲斑潜蝇防治效果达到86.40%(冼继东等,2003)。其挥发油对美洲斑潜蝇成虫的产卵有强烈的趋避作用,干扰作用控制指数和拒食率分别为0.37、59.70%(任立云等,2005)。其乙醇提取物能触杀、驱避红火蚁SolenopsisinvictaBuren(钟平生等,2008)和黄胸散白蚁ReticulitermesflavicepsOshima(孙骊珠等,2017)。马缨丹甲醇提取液中的总岩茨烯对小菜蛾PlutellaxylostellaL.、斜纹夜蛾Spodopteralitura(Fabricius)和柚叶螟Eutectonamachaeralis(Walker)的幼虫存在拒食作用(董易之等,2005),并对根结线虫Meloidogyneincognita(Kofoid & White)和玉米象SitophiluszeamaisMotsch等存在抑杀作用(柯云和潘沧桑,2007)。马缨丹的甲醇、乙酸乙酯、氯仿和水提取物对杨梦尼夜蛾OrthosiaincertaHufnagl以及春尺蠖ApocheimacinerariusErshoff 存在触杀作用,其中,浓度100 mg·mL-1的乙酸乙酯提取液对杨梦尼夜蛾触杀率极高;而ddH2O和甲醇提取液对这2种昆虫具有相同的触杀活性,触杀率均在55.00%左右;氯仿提取液对2种昆虫的触杀活性较低(张志田和王龙,2013)。
田耀加等(2010)用12.5%马缨丹乳油及其与1.5%除虫菊水乳剂、0.3%印楝乳油、7.5%鱼藤酮乳油混配的联合制剂对黄曲条跳甲Phyllotretastriolata(Fabricius)成虫拒食活性和持效性进行测定,结果发现,黄曲条跳甲成虫在12.5%马缨丹乳油制剂中具有较强的拒食性,其中200、400倍液的拒食性好,分别能达到76%、68%的拒食率。12.5%马缨丹乳油与7.5%鱼藤酮乳油混配时,以5∶5比例混合配制使用时的增效最为明显,其拒食中浓度为5.25 μg·mL-1,共毒系数为213;马缨丹乳油与1.5%除虫菊水乳剂以1∶9比例混配使用时增效作用次之,其拒食中浓度为4.49 μg·mL-1,共毒系数为149;与0.3%印楝乳油不论以何种比例混配使用时,其共毒系数均小于100,对黄曲条跳甲无任何作用,表现为相互拮抗作用。有研究发现,马缨丹花序能引诱中华微刺盲蝽CampylommachinensisSchuh成虫,其花序挥发物将盲蝽引诱至花序,盲蝽以取食蓟马等小型节肢动物为主,故民间常把马缨丹用作诱杀剂(吴伟坚等,2005)。
马缨丹对镉有很强的耐受性及富集作用,能使镉污染矿区的土壤得到有效修复,有研究表明,低浓度镉(30 mg·kg-1)处理能使促进马缨丹生长,而高浓度镉(60 mg·kg-1)处理能显著抑制马缨丹生长(贾永霞等,2013)。另有研究表明,当镉浓度<90 mg·kg-1时对马缨丹的生长发育没有任何影响,当镉浓度>150 mg·kg-1时则会抑制马缨丹生长;镉浓度达到210 mg·kg-1时,马缨丹各部位(根、茎、叶)的镉含量均达到最高,分别为165.2、123.8和112.0 mg·kg-1,马缨丹的茎、叶镉富集量占全植株的91.15%(方继宇等,2014)。方继宇(2015)研究发现,低浓度的镉处理会促进马缨丹的生长,高浓度则抑制马缨丹生长,每株马缨丹地上部镉富集量最大值可达1148.5 μL。傅阳等(2018)研究了不同镉浓度下根内球囊霉Glomusintraradices(GI)对马缨丹吸收、转运镉的影响,结果表明,马缨丹在低污染土壤(10 mg·kg-1)中对镉具有较高的提取效率;当镉水平为50、100 mg·kg-1时,接种根内球囊霉则会显著提高马缨丹的镉提取量,镉含量为50 mg·kg-1,接种根内球囊霉的地上部镉提取量约为Cd50的5.51倍。同时也有研究发现,在镉污染土壤中,单独或联合接种丛枝菌根真菌(arbuscular mycorrhizal fungi,AMF)和添加蚯蚓,均能提高马缨丹地上部镉含量和吸收量,同时提高对镉污染土壤的修复效率(傅阳等,2018)。
吴萍等(2002)观察马缨丹根的水煮醇提取液对小鼠热致痛和醋酸致痛的影响,与给药前比差异均显著,表明其提取液具有较好的镇痛镇静作用。莫云雁等(2004)同样证实马缨丹根三萜类物质对醋酸致痛具有明显的止痛作用,同时还能抑制二甲苯所致炎性水肿。徐彬和孔小明(2000)发现马缨丹叶提取物可诱发豚鼠形成胆石。Hawas (2012)发现,马缨丹的甲醇提取物在自由基清除(DPPH)实验中表现出显著的抗氧化性,IC50为27.2 μmol·L-1,表明马缨丹提取物能改善由对乙酰氨基酚诱导的组织病理学和组织化学改变,即马缨丹提取物对对乙酰氨基酚引起的肝损伤具有保肝作用。
Zhuetal. (2014)将微生物金黄色葡萄球菌Staphylococcusaureus(MRSA)配制成2.40×10-5mol·L-1的悬液,接种在M-H琼脂培养皿上,分别贴上马缨丹茎、叶、果实粗提物药敏纸片,在35 ℃孵育24 h,并测定抑菌圈大小,结果表明,马缨丹的茎、叶、果实的粗提取物中岩茨烯A对金黄色葡萄球菌具有一定的抑菌活性,其抑菌活性与岩茨烯A含量呈正比关系。Hanetal. (2015)研究发现,马缨丹提取物使人类乳腺癌细胞系MCF-7表现出细胞死亡特性,诱导MCF-7凋亡,且该细胞凋亡由Bcl-2家族调控,从而表现出抗癌作用。Pour & Sasidharan (2011)用马缨丹根、茎、叶、花、果甲醇提取物对卤虫进行致死性实验,结果表明,马缨丹根提取物对卤虫的LC50为3.5~26.5 mg·L-1(标准的抗癌药环磷酰胺为6~25.2 mg·L-1),故马缨丹根提取物可能是抗癌植物化学物质。
马缨丹叶片提取液会对水葫芦Eichhorniacrassipes(Mart.) Solms产生氧胁迫(Zhengetal.,2006)。马缨丹叶片提取液及酚类化合物会抑制水葫芦的生长,水葫芦在马缨丹叶水提物高浓度下6 d则整株干枯死亡(易振等,2006)。马缨丹提取液对枯草芽孢杆菌BacillussubtilisCleveas、金黄色葡萄球菌和大肠杆菌Escherichiacoli(VTEC)等3种细菌均有不同程度的抑制作用(林燕文和童义平,2009)。因此,马缨丹可用于开发食品及饲料防腐、化妆品等方面的研究。马缨丹挥发油和提取物具有较强的清除ABTS+自由基能力和自由基清除活性(DPPH),马缨丹挥发油对ABTS+和DPPH的清除率高达52.50%、21.05%;同时ABTS+和DPPH的还原能力随着马缨丹挥发油和提取物的浓度增大而增强,故马缨丹可作为天然抗氧化剂(郭占京等,2013; Mahdipouretal.,2012)。
马缨丹在农业、畜牧业和人类生活中已经造成了一系列危害,目前科学界还都侧重于研究化感物质对其他植物种子的萌发和幼苗生长,其降解和影响机制以及与土壤微生物群落之间的相关研究还远远不够,在未来应加大力度着手研究探讨马缨丹入侵的内在规律、化感物质的内在作用机理,为马缨丹的防治找到一条更好的途径。近年来,在观赏植物、污染场地的生物修复、药用价值和防虫治虫等方面有所涉及,许多潜在的应用价值还有待进一步的发现和深究。
目前已有的防治方法对马缨丹的防治可以起到一定的作用,但马缨丹的入侵形势依然严峻。因此,应积极寻找先进的防治方法(如研制高效可靠的除草剂、新技术的应用、有效的生物防治方法以及这些方法的综合利用等)以方便对马缨丹进行更有效的防治,同时也为其他外来入侵植物的防治提供参考。